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Effets du NaCl et de la déficienceen azote sur la fluorescencechlorophyllienne du photosystèmeII chez la tomate (Solanumlycopersicon, Chibli F1)Mohamed Debouba a , Mohamed Habib Ghorbel a & HoudaGouia aa Unité de recherche nutrition et métabolisme azotés etprotéines de stress (99/UR/09-20), Département de biologie,Faculté des sciences de Tunis , Campus universitaire El Manar,Tunis , TunisiePublished online: 27 Apr 2013.

To cite this article: Mohamed Debouba , Mohamed Habib Ghorbel & Houda Gouia (2007) Effetsdu NaCl et de la déficience en azote sur la fluorescence chlorophyllienne du photosystème IIchez la tomate (Solanum lycopersicon, Chibli F1), Acta Botanica Gallica: Botany Letters, 154:4,635-642, DOI: 10.1080/12538078.2007.10516084

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Acta Bot. Gallica, 2007, 154 (4), 635-642.

Effets du NaCl et de la déficience en azote sur la fluorescence chloro-phyllienne du photosystème II chez la tomate (Solanum lycopersicon,Chibli F1)

par Mohamed Debouba, Mohamed Habib Ghorbel et Houda Gouia

Unité de recherche nutrition et métabolisme azotés et protéines de stress (99/UR/09-20),

Département de biologie, Faculté des sciences de Tunis, Campus universitaire El Manar, Tunis,

Tunisie

Résumé.- De jeunes plants de tomate (Solanum lycopersicon, cv. Chibli F1) ontété cultivés sur un milieu pauvre (0.1 mM NO3

-) ou riche (5 mM NO3-) en azote. Au

stade deux feuilles, les plantes sont subdivisées en deux lots : un lot témoin (0NaCl) et un lot traité (100 mM NaCl) pendant 10 jours. Les effets de NaCl sur lacroissance et les teneurs en chlorophylles sont plus marqués en milieu riche qu’enmilieu faiblement azoté. Parallèlement, la mesure de la fluorescence au niveau duphotosystème II (PSII) a montré que le rendement quantique photochimique maxi-mal Fv/Fm n’est pas significativement affecté par NaCl, indiquant que le PSII n’estpas endommagé par la dose de NaCl appliquée. Le rendement quantique du trans-port d’électrons ΦPSII est moins affecté par le sel en milieu faible qu’en milieu riche.Ceci est dû au maintien des valeurs adéquates du quenching photochimique et del’efficience des centres ouverts et Φexc en milieu faiblement azoté. La salinité dumilieu ainsi que la déficience en azote entraînent une augmentation du quenchingnon photochimique, qui semble constituer une réponse photoprotectrice de la plan-te. Ces résultats suggèrent que le stress salin agit en aval des centres réactionnelsdu PSII, notamment au niveau de la réduction et de l’assimilation du CO2.

Mots clés : déficience en azote - salinité - tomate - fluorescence chlorophyllienne.

Abstract.- Tomato seedlings (Solanum lycopersicon cv. Chibli F1) were cultivatedon a low (LN = 0.1 mM NO3

-) or rich (HN = 5 mM NO3-) nitrogen medium. At two

fully expanded leaves, plants were divided into control and salt-treated plants. NaCl(100 mM) was applied in the medium during 10 days. Tomato dry weigh (DW) pro-duction and chlorophyll contents were more affected by salinity in HN than in LNmedium. Analysis of photosystem II (PSII) fluorescence showed that maximumquantum yield Fv/Fm was not significantly affected by NaCl, indicating that PSII wasnot damaged under salinity. The quantum yield of the transport of electrons ΦPSIIwas less affected by salt in LN than in HN medium. This was due to a sustain ofsufficient value of photochemical quenching and efficiency of the open centers Φexcin LN medium. Salt stress as well as nitrogen deficiency induced a significantincrease in the non-photochemical quenching, which seems to constitute an adap-tive reaction in response to the excess of energy. The obtained results suggestedthat PSII was not directly affected by NaCl, thus the plant growth decrease may berelated to NaCl-induced effects within CO2 reduction and assimilation.

Key words : salt stress - nitrogen deficiency - tomato - chlorophyll fluorescence.

arrivé le 28 décembre 2006, accepté le 1 mars 2007

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I. INTRODUCTION

Dans le centre et le sud de la Tunisie, les effets néfastes de la salinité sont souvent aggra-vés par la pauvreté des sols en éléments nutritifs, notamment l’azote minéral. De tellesconditions peuvent limiter la production et le rendement des cultures. En particulier, laconversion de l’énergie lumineuse en énergie chimique, qui constitue l’étape primaire dela biosynthèse de la matière organique chez les plantes, est hautement sensible à la varia-tion des conditions du milieu (Earl & Tollenaar, 1999 ; Harmut & Babani, 2000). Parexemple, le stress hydrique (Osborne et al., 2002), les hautes ou basses températures(Ludlow & Bjorkman, 1984 ; Öquist & Örgen, 1985) et la déficience en azote (Henley etal., 1991 ; Osborne et al., 2002) sont généralement associés à une inhibition de la photo-synthèse. Chez la tomate, l’excès de NaCl dans le milieu de culture entraîne une diminu-tion de la croissance, associée à une baisse des teneurs en potassium et en nitrate (Deboubaet al., 2006a). De plus, l’accumulation endogène des ions salins inhibe l’activité desenzymes qui assurent l’assimilation de l’azote minéral, affectant ainsi la synthèse desacides aminés et des composés azotés secondaires (Debouba et al., 2006b). L’azote faitpartie intégrante de la molécule de chlorophylle qui constitue le récepteur primaire desphotons lumineux à la base des processus photochimiques. Par conséquent, la déficienceen nitrate associée aux effets osmotiques et toxiques induits par le sel peut avoir des réper-cussions sérieuses sur les différentes étapes de l’activité photosynthétique.

À l’échelle expérimentale, l’étude de la performance photosynthétique peut être estiméepar la mesure de la fluorescence chlorophyllienne du photosystème II PSII (Zarco-Tejadaet al., 2000). Il s’agit d’une méthode non destructive qui s’effectue in situ à l’aide d’unappareil portable (chlorophyll fluorometer) pourvu d’un détecteur sensible à la lumière. Lafluorescence émise par le PSII est utilisée pour déterminer l’état fonctionnel du PSII. Dansce travail, nous avons étudié les effets de NaCl sur les différents paramètres relatifs à lafluorescence du PSII au niveau des feuilles de tomate dans le but d’évaluer la sensibilitéde la plante au stress salin.

II. MATÉRIEL ET MÉTHODES

A. Conduite des cultures Des graines de tomate (Solanum lycopersicon Mill., Chibli F1) ont été stérilisées avec

une solution 10% de H2O2 pendant 20 min, puis mises en germination sur papier filtrehumidifié à 25 °C pendant une semaine à l'obscurité. Les jeunes plants obtenus sont trans-férés sur deux types de milieux nitriques : un milieu riche azote 5 mM NO3

- contenant3 mM KNO3, 1 mM Ca(NO3)2, 2 mM KH2PO4, 0.5 mM MgSO4, 30 µM Fe-K-EDTA etdes oligo-éléments : 30 µM H3BO4, 5 µM MnSO4, 1 µM CuSO4, 1 µM ZnSO4, 1 µM(NH4)6Mo7O24. Pour la préparation du milieu faible azote (0.1 mM NO3

-), le nitrate a étéremplacé par un mélange du potassium, de sulfate et de chlorure de magnésium (K2SO42.45 mM et CaCl2 1 mM) pour maintenir la même concentration globale en cations et enanions. La culture des tomates est conduite dans une chambre conditionnée à 25 °C, humi-dité 70% et photopériode 16 heures. Au stade deux feuilles (environ dix jours), la dose deNaCl est progressivement administrée dans le milieu de culture pendant dix jours.

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B. Détermination de la teneur en chlorophyllesLes teneurs en chlorophylles ont été analysées selon la méthode de Arnon (1949). Les

chlorophylles totales ont été extraites sur la matière fraîche broyée avec l’acétone 80%.50 µl d’extrait brut sont placés dans 950 µl d’acétone 80% pendant une nuit à 4 °C. Lesabsorbances des échantillons sont lues à 445, 645 et à 663 nm après centrifugation(1000 tours/min). Les teneurs en chlorophylles a, b et caroténoïdes sont ensuite calculées.

C. Détermination des paramètres de la fluorescence La mesure de la fluorescence est effectuée sur des plantes préalablement adaptées à

l’obscurité pendant 20 à 30 min. Suite à l’application d’un pulse de lumière saturante, lafluorescence augmente de l’état fondamental Fo (tous les centres réactionnels sont ouverts)vers un niveau maximal Fm (tous les centres réactionnels sont fermés). Cette situation nouspermet de déterminer le rendement quantique photochimique maximal de PSII : Y = Fv/Fm = (Fm-Fo)/Fm. Juste après le transfert des plantes en lumière continue, on peutmesurer l’efficience quantique des centres ouverts : Φexc = Fv’/Fm’ = (Fm’-Fo’)/Fm’. Lecoefficient du quenching photochimique (photochemical quenching) permet d’estimer laproportion des centres réactionnels ouverts du PSII, il est noté : qP = (Fm’-Fo’)/(Fm’-Fo).L’énergie dissipée sous forme de chaleur NPQ (non-photochemical quenching) est donnépar le rapport (Fm-Fm’)/Fm’. Le rendement quantique du transport d’électrons du PSIIΦPSII estime l’efficience de tous les centres réactionnels du PSII à la lumière. Il détermi-ne le rendement quantique de la photochimie : ΦPSII = (Fm’-Fo’)/Fm’ ou encoreΦPSII = Φexc x qP. Enfin, l’excès d’énergie PE est calculé selon la formule suivante :PE = Fv’/Fm’ x (1-qP).

III. RÉSULTATS

A. La production de biomasseL’effet de NaCl se manifeste par une diminution de la longueur des tiges, une chlorose,

une réduction de l’expansion foliaire et de la croissance longitudinale des racines. On aconstaté qu’en absence de stress salin la culture des plantes sur milieu faible en azote(0.1 mM NO3

-) est accompagnée d’une réduction de 50% de la production de la matièresèche relativement au milieu riche en azote (5 mM NO3

-). En présence de NaCl, la pro-duction de la matière sèche au niveau des feuilles est respectivement diminuée de 40% et25% en milieu riche et faible en azote (Fig. 1).

B. Composition en chlorophyllesLe protocole expérimental préconisé pour l’extraction des chlorophylles permet de

déterminer la teneur des différentes catégories de pigments chlorophylliens (Tableau I). Ona constaté que, quel que soit le type de milieu de culture, la chlorophylle a (Chl a) est majo-ritaire par rapport à la chlorophylle b (Chl b) et aux caroténoïdes. Sur milieu en riche azote,la salinité réduit d’environ 25% les teneurs en pigments totaux. Cette diminution est liéeen grande partie à la chute des teneurs en Chl a.

Par contre, sur milieu pauvre en azote, les teneurs en Chl totale sont légèrement aug-mentées (environ 17%) par le traitement salin (Tableau I). L’augmentation de la teneur enpigments totaux au niveau des feuilles des plantes cultivées sur milieu pauvre en azote estdue en grande partie à l’augmentation de la teneur en caroténoïdes, estimée à 65% par rap-port au témoin.

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C. Réactions photochimiques

Chez les plantes adaptées à la lumière, l’efficience des centres ouverts Φexc est légère-ment abaissée (2.5%) sur milieu pauvre en azote relativement au milieu riche en azote (Fig.2B). L’addition de NaCl dans le milieu riche en azote est associée à une diminution de Φexcd’environ 2.5%. Par contre sur milieu pauvre en azote, ce paramètre n’est pas modifié parle traitement salin.

Le passage du milieu riche au milieu pauvre en azote est accompagné d’une diminutiond’environ 2% du quenching photochimique qP et du rendement quantique du transportd’électrons ΦPSII (Fig. 3A, B). Pour ce milieu riche en azote, l’application de NaCl entraî-ne une réduction de 3% de qP et de ΦPSII, alors que, pour le milieu pauvre en azote, qP etΦPSII semblent être insensibles au traitement salin.

D. Dissipation thermique

Sur milieux riche et pauvre en azote, le stress salin provoque une augmentation impor-tante de la dissipation thermique NPQ de l’énergie de dé-excitation de PSII (Fig. 4A).Relativement aux plantes témoins, NPQ au niveau des plantes traitées par NaCl est aug-

Fig. 1.- Variation de la matière sèche (MS)au niveau des feuilles des tomates culti-vées sur milieu riche en azote (5N = 5mM NO3

-) ou pauvre en azote (0.1N=0.1 mM NO3

-), additionné (+) ou non (-)de 100 mM NaCl pendant 10 jours.Chaque point est la moyenne de 5 répé-titions (intervalle de confiance calculé auseuil de probabilité de 95%).

Fig. 1.- Changes in the dry weight (DW) ofleaves from tomatoes grown on high(5N = 5 mM NO3

-) or low nitrate medium(0.1N = 0.1 mM NO3

-), with (+) orwithout (-) 100 mM NaCl during 10 days.Each point is the average of 5 replicates(confidence limit calculated at 95%).

Tableau I.- Effets de l’addition de 100 mM NaCl dans le milieu sur les teneurs en chloro-phylles a (Chl a), b (Chl b) et en caroténoïdes. Les tomates sont cultivées sur milieu richeen azote (5N= 5 mM NO3

-) ou pauvre en azote (0.1N= 0.1 mM NO3-), additionné (+) ou

non (-) de 100 mM NaCl pendant 10 jours. Chaque point est la moyenne de 5 répétitions(intervalle de confiance calculé au seuil de probabilité de 95%).

Table I.- Effects of adding NaCl in the medium on the contents of chlorophyll a (Chl a), b(Chl b) and carotenoïds. Tomatoes were grown on high (5N= 5 mM NO3

-) or low nitratemedium (0.1N= 0.1 mM NO3

-), with (+) or without (-) 100 mM NaCl during 10 days. Eachpoint is the average of 5 replicates (confidence limit calculated at 95%).

5N -NaCl 5N +NaCl 0.1N -NaCl 0.1N +NaCl

Chlorophylle a 20.5 ± 4.48 15.22 ± 3.22 5.73 ± 0.87 6.2 ± 0.75Chlorophylle b 10.96 ± 3.5 8.87 ±1.58 4.68 ± 1.75 5.31 ± 1.49Caroténoïdes 4.2 ± 2 2.82 ± 0.5 1.511 ± 0.87 2.5 ± 0.75Chlorophylle totale 35.63 ± 3 26.97 ± 4.5 11.94 ± 2.54 14 ± 2.6

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Fig. 2.- Variation (A) du rendement quantique photochimique maximal de PSII et (B) de l’ef-ficience des centres ouverts Φexc au niveau des feuilles de tomate cultivée en milieu riche(5N = 5 mM NO3

-) ou pauvre en azote (0.1N = 0.1 mM NO3-), additionné (+) ou non (-)

de 100 mM NaCl pendant 10 jours. Chaque point est la moyenne de 5 répétitions (inter-valle de confiance calculé au seuil de probabilité de 95%).

Fig. 2.- Changes in (A) the maximum quantum yield of photosystem II and (B) the efficien-cy of open reaction centres Φexc in the leaves of tomatoes grown on high (5N = 5 mMNO3

-) or low nitrate medium (0.1N = 0.1 mM NO3-), with (+) or without (-) 100 mM NaCl

during 10 days. Each point is the average of 5 replicates (confidence limit calculated at95%).

Fig. 3.- Variation (A) de la dissipation photochimique qP et (B) de l’efficience de tous lescentres réactionnels du PSII à la lumière ΦPSII au niveau des feuilles de tomate cultivéeen milieu riche (5N = 5 mM NO3

-) ou pauvre en azote (0.1N = 0.1 mM NO3-), additionné

(+) ou non (-) de 100 mM NaCl pendant 10 jours. Chaque point est la moyenne de 5 répé-titions (intervalle de confiance calculé au seuil de probabilité de 95%).

Fig. 3.- Changes in the (A) photochemical quenching (qP) and (B) quantum yield of elec-tron transfer at PSII ΦPSII in the leaves of tomatoes grown on high (5N = 5 mM NO3

-) orlow nitrate medium (0.1N = 0.1 mM NO3

-), with (+) or without (-) 100 mM NaCl during 10days. Each point is the average of 5 replicates (confidence limit calculated at 95%).

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menté de 50% et de 20% respectivement sur milieu riche et sur milieu pauvre en azote. Ilest à noter qu’en absence de sel la culture des plantes sur milieu pauvre en azote est asso-ciée à une augmentation de NPQ (34%) en comparaison aux plantes cultivées sur milieuriche azote (Fig. 4A).

Les valeurs de PE représentées par la figure 4B traduisent la fraction d’énergie en excès,c’est l’énergie qui n’est pas consommée par les voies photochimiques (qP) et thermiques(NPQ). On constate que PE est augmentée d’environ 4.5% lorsque les plantes sont culti-vées sur milieu pauvre en azote. Toutefois, l’addition de NaCl dans le milieu entraîne uneaugmentation de 6.5% de PE pour le milieu riche en azote, sans affecter celle pour lemilieu pauvre en azote.

IV. DISCUSSION

Dans ce travail, nous avons essayé de caractériser les effets éventuellement induits par lestress salin au niveau des paramètres qui décrivent l’état des centres réactionnels du pho-tosystème II. Nos résultats montrent que le rendement quantique photochimique maximalFv/Fm n’est pas significativement affecté par NaCl (Fig. 2A), indiquant que le PSII n’estpas endommagé par le stress salin appliqué. D’après la littérature, l’effet de la salinité surle rendement quantique photochimique maximal de PSII n’est pas toujours évident(Belkhodja et al., 1999). Par exemple, chez le maïs, Fv/Fm demeure constant même à desfortes concentrations en NaCl (Shabala et al., 1998).

La déficience en azote (milieu pauvre en azote) est associée à une légère diminution durendement quantique photochimique maximal de PSII, qP, ΦPSII et Φexc (Fig. 2B, 3A, B).Néanmoins, Cheng et al. (2000) ont montré que, chez le pommier, la diminution de lateneur en azote entraîne une diminution significative de Φexc, qP et ΦPSII. En effet, il exis-

Fig. 4.- Variation (A) du quenching non photochimique NPQ et (B) de l’excès d’énergie PEau niveau des feuilles de tomate cultivée en milieu riche (5N = 5 mM NO3

-) ou pauvre enazote (0.1N = 0.1 mM NO3

-), additionné (+) ou non (-) de 100 mM NaCl pendant 10 jours.Chaque point est la moyenne de 5 répétitions (intervalle de confiance calculé au seuil deprobabilité de 95%).

Fig. 4.- Changes in the (A) non-photochemical quenching NPQ and (B) excess of energyPE in the leaves of tomatoes grown on high (5N = 5 mM NO3

-) or low nitrate medium(0.1N = 0.1 mM NO3

-), with (+) or without (-) 100 mM NaCl during 10 days. Each point isthe average of 5 replicates (confidence limit calculated at 95%).

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te une forte corrélation entre le statut azoté et l’activité photosynthétique (Evans, 1989),qui est contrôlée par l’état fonctionnel de PSII.

En présence de NaCl, le rendement quantique du transport d’électrons ΦPSII est moinsaffecté sur milieu pauvre qu’en milieu riche en azote (Fig. 3B). Ceci est dû au maintien deforts qP (Fig. 3A) et Φexc (Fig. 2B). Ce résultat peut être en relation avec l’augmentationdes teneurs en chlorophylles sous stress salin chez les plantes cultivées sur milieu pauvreen azote (Tableau I).

La diminution du coefficient du quenching photochimique qP sous stress salin (Fig. 3A)implique une augmentation du coefficient du quenching non photochimique NPQ (Fig.4A). Toute diminution de qP indique que certains centres réactionnels de PSII sont fermés(Genty et al., 1989). L’augmentation de NPQ permet de dissiper l’excès de l’énergie d’ex-citation sous forme de chaleur (Brestic et al., 1995), afin de maintenir une balance adé-quate entre le transport photosynthétique d’électrons et le métabolisme du carbone.Toutefois, cette augmentation n’est pas suffisante pour éviter l’excès d’énergie (6.5%)obtenu sur milieu riche en azote (Fig. 4B). Par conséquent, les plantes cultivées sur milieuriche azote sont exposées au risque de l’installation d’un stress oxydatif (Ort & Baker,2002). On pense que l’augmentation de PE pourrait être à l’origine de la production d’unexcès d’électrons capables de générer des espèces oxygénées réactives.

Il convient aussi de noter que la salinité entraîne une augmentation significative deNPQ, alors que les valeurs de qP, Φexc et ΦPSII demeurent pratiquement stables. Ces résul-tats suggèrent que le stress salin agit en aval des centres réactionnels de PSII, notammentau niveau des processus de la réduction et de l’assimilation du CO2. Dans ce cas, l’aug-mentation de NPQ serait une réponse photoprotectrice permettant d’atténuer l’excèsd’énergie éventuellement induit par le stress salin. De plus, la stabilité du rendement quan-tique photochimique maximal de PSII en présence de NaCl peut constituer une adaptationphysiologique en réponse à la diminution des teneurs en chlorophylles.

V. CONCLUSION

La mesure de la fluorescence chlorophyllienne est une méthode non destructive, simple etrapide. Elle permet de déceler précocement la réponse des plantes au stress salin. Ellepourrait être utile dans la sélection des variétés aux caractéristiques intéressantes (fort qP,faible NPQ, PE négligeable…), permettant ainsi d’améliorer le rendement des cultures,notamment dans les terrains irrigués par l’eau salée.

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