Analyse génétique de la zone d'hybridation entre les deux sous-espèces de souris Mus musculus...

Analyse genetique de la zone d'hybridation entre les deux sous-espkces de souris Mus musculus domesticus et Mus musculus musculus en Bulgarie

FLAVIE VANLERBERGHE, PIERRE BOURSOT ET JOSETTE CATALAN Institut des sciences de l'e'volution, Unite' associe'e au Centre national de la recherche scientifique n o 327, Universite'

des Sciences et Techniques du Languedoc, Place E, Bataillon, 34060 Montpellier, France

SVESTOSLAV GERASIMOV Institut de Zoologie, Acade'mie bulgare des Sciences, Bd Rouski, I , Sofia 1000, Bulgarie

FRANCOIS BONHOMME Institut des sciences de 1 'e'volution, Unite' associe'e au Centre national de la recherche scientifique n o 327, Universite'


B. ATANASSOV BOTEV Institut de Zoologie, Acade'mie bulgare des Sciences, Bd Rouski, I , Sofia 1000, Bulgarie

Lours THALER Institut des sciences de l'e'volution, Unite' associe'e au Centre national de la recherche scientifique n o 327, Universite'


Editeur de correspondance : R. S. Singh

Requ le 6 aoOt 1987

Accept6 le 14 janvier 1988

VANLERBERGHE, F., B ~ R S O T , P., CATALAN, J., GERASIMOV, S., BONHOMME, F., BOTEV, B. A., et THALER, L. 1988. Analyse gCnCtique de la zone d'hybridation entre les deux sous-espkces de souris Mus musculus domesticus et Mus musculus musculus en Bulgarie. Genome, 30 : 427-437.

La zone d'hybridation entre les deux sous-espkces de souris Mus musculus domesticus et Mus musculus musculus, bien CtudiCe au Danemark, traverse 1'Europe en suivant les Alpes et les Balkans, jusqu'a la Mer Noire. Deux cent soixante dix neuf animaux ont CtC capturCs dans 22 localitCs de Bulgarie, le long d'un transect traversant les Balkans. Les animaux ont CtC caractCrisCs pour sept locus enzymatiques diagnostiques par Clectrophorkse des protCines et par analyse des profils de restriction de leur ADN mitochondrial. Les donnCes nuclkaires montrent une transition assez brutale entre les deux sous- espkces, 80% des variations de frCquence allClique (de 0,9 a 0, l ) s'observant sur une distance de 36 km, au travers des Balkans. L'introgression varie d'un locus a l'autre et se propage plus loin dans le territoire de M. m. musculus que dans celui de M. m. domesticus. L'introgression de 1'ADN mitochondrial est importante en Bulgarie mais s'effectue dans le sens opposC, de M. m. musculus vers M. m. domesticus, alors qu'en Scandinavie un transfert d'ADN mitochondrial s'est produit de M. m. domesticus vers M. m. musculus. Une Ctude prCcCdente a montrC l'absence d'introgression du chromosome Y. Nous proposons que les diffkrences de comportement d'introgression de ces trois types de marqueurs rCsultent de l'interaction entre la sClection et la recombinaison mCiotique. Puisqu'il semble qu'une sClection agisse contre les gCnomes hybrides, il devrait apparaitre que la plupart des gknes qui introgressent sont neutres ou presque neutres, et ont CtC isolCs des gknes dCl6tkres auxquels ils sont lies grice a la recombinaison. Cela pourrait expliquer l'introgression diffkrentielle entre locus autosomaux. La recombinaison mCiotique n'affecte pas 1'ADN mitochondrial ni le chromosome Y qui sont chacun transmis d'un seul bloc. Ainsi, le degrC d'introgression de ces deux marqueurs devrait indiquer llintensitC de la sClection qui s'exerce sur eux, en fonction du niveau de differenciation fonctionnelle existant entre les deux taxons. Elle semble importante pour le chromosome Y et faible pour 1'ADN mitochondrial. Nous suggCrons que llasymCtrie de l'introgression peut 6tre expliquke par des structures de population diffkrentes. Les populations M. m. musculus semblent Ctre distribukes en nappes plus ou moins continues, ce qui pourrait favoriser la propagation rapide des gknes introgressks. Cependant, cette structure rend difficilement compte de llunidirectionalitC du flux mitochondrial qui pourrait rksulter d'une difference de comportement like au sexe.

Mots c l b : souris, zone d'hybridation, introgression, polymorphisme enzymatique.

VANLERBERGHE, F., BOURSOT, P., CATALAN, J., GERASIMOV, S., BONHOMME, F., BOTEV, B. A., and THALER, L. 1988. Analyse gCnCtique de la zone d'hybridation entre les deux sous-espkces de souris Mus musculus domesticus et Mus musculus musculus en Bulgarie. Genome, 30: 427 -437.

The hybrid zone between the two subspecies of mice Mus musculus domesticus and Mus musculus musculus, which has been studied extensively in Denmark, crosses Europe to the Black Sea through the Alps and the Balkans. Two hundred and seventy-nine animals were captured in 22 localities along a transect across the Balkans. The animals were characterized for seven diagnostic nuclear loci by protein electrophoresis and by restriction pattern analysis of their mitochondrial DNA. The nuclear data show a sharp transition between the two subspecies, most of the variations in allele frequencies (from 0.9 to 0.1) occurring within a 36-km section of the transect. The introgression varies from one locus to the other and is more pro- nounced, in terms of distance, in M. m. musculus territory. Mitochondria1 DNA introgression is important but occurs in one direction only, i.e. from M. m. musculus to M. m. domesticus, while a cytoplasmic transfer from M. m. domesticus to M. m. musculus has been reported. A previous study showed that no Y chromosome introgression occurs. The different behaviour of these three types of markers could be due to the interaction between selection against hybrid genomes and meiotic recombination. Objectively, it would appear that the genes that can introgress are neutral or nearly so and have been separated from deleterious genes they were linked to by recombination. This could explain the differential introgression

Printed in Canada 1 lmprime au Canada

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between autosomal loci. The mitochondrial and Y chromosomes undergo no or very little recombination and each is trans- mitted as a whole. Their degree of introgression is thus indicative of the intensity of selection resulting from the amount of functional differentiation between the two taxa, which seems to be strong for the Y chromosome and weak for mitochondrial DNA. We propose that the asymmetry of nuclear introgression is due to different population structures. As M. m. musculus is relatively less structured, the rapid spreading of introgressed genes would be favoured. Such a scheme, however, can hardly account for the unidirectionality of the mitochondrial flow, which could be due to sex-dependant behaviour.

Key words: mice, hybrid zone, introgression, enzyme polymorphism.

Introduction vue taxonomique, la nomenclature trinominale caractkrise les

Les zones d'hybridation constituent par excellence le lieu ou peuvent stre ktudikes les interactions entre les gknomes diffkrenciks de deux taxons et les conskquences de cette diffkrenciation gknktique au point de vue fonctionnel. L'hybridation est un phknomkne frkquemment observk dans les populations naturelles. La transition d'un taxon a l'autre peut se traduire par une variation de type clinal des caractkristiques morpho- logiques, gknktiques ou chromosomiques. Barton et Hewitt (1985) dressent une liste des zones d'hybridation les mieux ktudikes et montrent qu'elles consistent en d'ktroites rkgions ou des populations gknktiquement diffkrencikes entrent en contact et produisent des hybrides fkconds. I1 s'agit souvent d'un phknomkne secondaire, remettant en contact des populations qui ont divergk en allopatrie. Dans un certain nombre de cas, le contact est post-glaciaire,et les kchanges se rkalisent sur de courtes distances. Les zones d'hybridation entre populations de petits vertkbrks terrestres ont fait l'objet de nombreuses ktudes. Nous pouvons citer par exemple celle concernant des crapauds du genre Bombina en Pologne, large de 6 km et datke de 8000 ans au maximum (Szymura et Barton 1986). Les zones de contact entre races chromosomiques sont bien documentkes car elles sont aiskment dktectables. C'est le cas des races chromosomiques de musaraignes Sorex araneus en Sukde, qui prksentent une zone d'hybridation large de 50 km et agke de moins de 10000 ans (Frykman et Bengtsson 1984). Le contact entre les races de Rongeurs Cricetidks Peromyscus leucopus en Oklahoma s'est produit il y a moins de 9000 ans et a conduit a une zone d'hybridation de 30 km (Stangl 1986). 11 existe d'autres exemples dkcrivant des zones d'hybridation de largeur rkduite, 50 km pour les races chromosomiques de chauve-souris Uroderma bilobatum (Barton 1982)' et 20 km pour les grenouilles du complexe d'espkces Rana pipiens au Texas (Sage et Selander 1979; Kocher et Sage 1986).

L'apparente stabilitk en position et en largeur de certaines zones d'hybridation pose un problkme thkorique au gknkticien des populations quant au devenir kvolutif de telles regions. Barton et Hewitt (1985) constatent en effet, pour certaines zones, la persistance au cours du temps de caractkres diffkren- tiels particuliers aux taxons concernks, en dkpit du flux gknique. 11s concluent que ces zones de contact peuvent stre stables et reprksentent des .zones de tension* qui se traduisent par des clinks dont la forme est le rksultat d'un kquilibre entre selection et dispersion. De ce point de vue, la diversitk des genotypes presents dans une zone d'hybridation peut &re intkressante pour ktudier et estimer la valeur adaptative relative des genotypes recombinks produits a chaque generation. Elle pourrait permettre a posteriori d'estimer les forces sklectives qui empschent les taxons concernks de se mklanger librement .

Les deux types de souris prksentks dans cette ktude ont parfois kt6 considkrks comme semi-espkces (notion biologique mais non systkmatique) ou comme espkces bien qu'elles ne soient pas reproductivement isolkes. Cependant d'un point de

sous-espkces, statut qui peut &re attribuk a des populations distinctes qui prksentent une zone d'intergradation correspon- dant souvent a un contact secondaire (Corbet 1978).

La zone d'hybridation entre les deux sous-espkces de souris europkennes M. m. domesticus et M. m. musculus a kt6 bien ktudike au Danemark et en Allemagne (Selander et al. 1969; Hunt et Selander 1973; Sage et al. 1986). L'introgression est diffkrentielle, asymktrique et aiskment mesurable car les deux sous-espkces ont fixk, en dehors de cette zone, des allkles diffkrents pour certains locus enzymatiques (locus diagnostiques). L'analyse du polymorphisme de longueur de fragment de restriction (PLFR) de 1'ADN mitochondrial (ADNmt) de ces deux taxons, a rkvklk un polymorphisme important et l'existence d'une lignke mitochondriale de type M. m. domesticus et d'une autre de type M. m. musculus (Yonekawa et al. 1982; Ferris et al. 1983a, 1983b).

Une ktude klectrophorktique de ces deux sous-espkces en Europe centrale et orientale (Bonhomme et al. 1983) a rkvklk qu'elles se trouvaient en contact en Bulgarie. Certains aspects de la zone d'hybridation de Bulgarie ont kt6 abordks par Bour- sot et al. (1984) : les interactions se traduisent par une introgression diffkrentielle et asymktrique des gknes nuclkaires et par un flux d'ADNmt dont l'intensitk et la direction sont indk- pendantes du flux des gknes nuclkaires. Par ailleurs, l'analyse du PLFR du chromosome Y a rkvklk l'absence quasiment totale d'introgression de ce marqueur, au dela de la zone de contact entre les deux sous-espkces (Vanlerberghe et al. 1986).

La prksente ktude, portant sur un plus large kchantillonnage dans la zone d'kchanges entre les deux sous-espkces en Bul- garie, complkte les rksultats d'klectrophorkse des protkines enzymatiques et du PLFR de 1'ADNmt et confirme l'existence d'une zone d'hybridation ktroite et d'une introgression diffkrentielle et asymktrique. La confrontation des profils d'introgression (i) des allkles diagnostjques aux diffkrents locus enzymatiques, (ii) de 1'ADN mitochondrial transmis unique- ment par les femelles et (iii) du chromosome Y transmis par les milles, nous conduit a proposer des mkcanismes qui peuvent rendre compte a la fois des similitudes et des differences de comportement d'introgression de ces trois categories de marqueurs gknktiques.

Animaux Les 279 souris examinCes ont CtC capturkes, pour le plus grand

nombre, sur la c8te est de la Bulgarie, durant les mois d'octobre de 1981 B 1984. La plupart des stations ont CtC choisies de f a~on B reprC- senter un transect nord -sud traversant les Balkans. Certains Cchan- tillons prCsentant des effectifs trks rCduits et appartenant B des stations distantes de moins de 5 krn, ont CtC regroup&. Les 22 1ocalitCs d'kchantillonnage sont representees sur la figure 1, et leur nom est prCcisC dans le tableau 1.

Nous avons utilisC comme Cchantillons de rCfCrence des spCcimens provenant de localitCs situCes bien B I'extCrieur de la zone de contact :

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VANLERBERGHE ET AL.

Bucarest R O U M A N I E

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Frc. 1. Carte de la rkpartition des localitCs de pikgeages. ~chantillons considCr6 dans cette Ctude; Cchantillons de faible effectif inclus dans la localit6 la plus proche. Valeurs de l'indice d'hybridation I: a , 4%; b, 7%; c, 8%; d, 9%; e, 7%; f, 13%; g, 11%; h, 11%; i, 45%; j , 77%; k, 96%; 1, 95%; m, 88%; n, 91%; o, 93%; p, 73%; q, 98%; r, 100%; s, 7%; t, 18%; u, 100%.

Roumanie et Pologne pour la sous-espkce M. m. musculus (donnCes non prCsentCes dans cette Ctude) et Grkce pour la sous-espkce M. m. domesticus (Cchantillon u).

Electrophor2se des protkines enzyrnatiques Nous avons suivi les procCdures d'Clectrophorkse dCcrites par

Pasteur et al. (1987). Les locus CtudiCs ont CtC sClectionnCs pour permettre le diagnostic entre les deux sous-espkces : ils prCsentent des allkles alternativement fixCs dans l'un ou l'autre taxon (Bonhomme et al. 1984). Notre Ctude ne concerne donc que les sept locus enzymatiques suivants : Es-1, Es-2, Pgm-1, Sod-1, Mpi-1, Np-1 et Gpd-1, dCsignCs selon la nomenclature en vigueur chez la souris domestique. Les deux locus Es-1 et Es-2 figurent parmi les marqueurs diagnostiques utilises par Hunt et Selander (1973) dans 1'Ctude de la zone d'hybridation au Danemark. L'equation 10 de Hill (1974) a CtC utilisCe comme test de dksequilibre de liaison entre ces deux locus distants de 8 centimorgans sur le chromosome 8.

Pour tous les locus introgresses, dans des Cchantillons constituks d'au moins 15 individus, les Cventuels Ccarts des frCquences gCno- typiques observCes par rapport aux proportions attendues par la loi de Hardy-Weinberg, ont et6 estimCs par un test de ~ 2 .

Pour traduire de f a~on globale l'introgression gCnCtique entre les deux taxons nous avons calcule un indice d'hybridation I = (C(J.(M. m.d.)/7) x 100 ou J(M. m.d. ) est la frCquence de l'allkle typique de M. m. domesticus au ikme locus. I1 correspond donc h la frCquence moyenne de l'allkle domesticus sur l'ensemble des sept locus diagnostiques, pour chaque localite et s'exprime en pourcentage. L'indice d'hybridation I varie de 0% pour des populations M. m. musculus <<pures~, h 100% pour des populations M. m. domesticus upures- .

PLFR de 1 'ADNmt Une partie de notre Cchantillon (n = 212) a fait l'objet d'une Ctude

du PLFR de 1'ADNmt selon les procCdures dCcrites par Boursot et al. (1987). Les ADNmt extraits ont CtC digCrCs par trois enzymes de restriction, EcoRI, BamHI et PstI (Boehringer Mannheim), en raison de leur pouvoir diagnostique entre des lignCes mitochondriales de type M. m. domesticus et d'autres de type M. m. musculus (Yone- kawa et al. 1982; Boursot et al. 1984). La position des sites de restriction a CtC dCterminCe par comparaison avec les donnCes de Yonekawa et al. (1982) et par recherche des sites probables (skquence identique h un nuclCotide prks) h partir de la sCquence complkte de 1'ADNmt de la souris publike par Bibb et al. (1981).

Analyse de l'introgression aux difSe'rents locus enzyrnatiques diagnostiques

La comparaison des frkquences allkliques observkes aux sept locus diagnostiques dans les kchantillons bulgares avec celles des kchantillons de rkfkrence, permet de distinguer au Nord des Balkans des populations appartenant a la sous-espkce M. m. musculus et au Sud des Balkans des populations appartenant a la sous-espkce M. m. domesticus. Cependant, le long du transect nord-sud, il n'est pas rare de rencontrer des kchantillons d'une sous-espkce posskdant au moins un allkle diagnostique appartenant a l'autre sous-espkce (tableau 1). Par exemple, la localitk Prilep situke dans le territoire de M. m. domesticus prksente au locus Es-1 l'allkle 100 caractkristique de M. m. musculus a une frkquence de 0,03, de m$me que l'allkle musculus 98 au locus Es-2, alors que celle de l'allkle musculus 95 au locus Gpd-1 atteint 0,23. Dans l'kchantillon M. m. musculus de la localitk Kranevo, la frkquence de l'allkle domesticus au locus Es-1 est de 0,06 et seuls les deux

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Brai'la Roumanie (n = 8 )

w Ga' Toshevo (n = 16)

R Iaylata

(n = 4 )

Kranevo " ( n = 2 7 )

% Bania (n = 3 )

m Komounari (n = 20)

3 Dobromir

(n = 20)

-. Deskotna (n = 4 )

,. Suedinenie (n = 15)

h- Prilep

(n = 15)

h Lozarevo

(n = 6 ) e

Iabeltchevo (n = 14)

Goritza (n = 4 )

Vlas (n = 9 )

,, Orizare (n = 18)

Karnobat ( n = 1 1 )

Pleven * (n = 9 )

h Sofia

(n = 17)

Lankadhas Grkce " (n = 8 )

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TABLEAU 2. Ecarts significatifs des frkquences gknotypiques observkes aux proportions attendues par la loi de Hardy - Weinberg

Localitk Locus Genotype Freq. Obs. Eff. Freq. Att. Eff. x2 C

Orizare Np-1

Suedinenie Np-1

Sod-1

Dobromir Pgm-1

Sokolovo Pgm-1

Sofia Np-1

Iabeltchevo Np-1

NOTA : X 2 a un degrC de IibertC, significatif au seuil 5 % , > 3,84.

locus Sod-1 et Np-1 ne prksentent pas du tout d'allkles domesticus. Les frkquences allkliques prksentkes dans le tableau 1 sont la preuve manifeste de l'existence d'un flux gknique et d'une introgression rkciproque entre les deux taxons en Bulgarie, au meme titre que ce que l'on peut observer au Danemark.

Des dkficits d'hktkrozygotes significatifs (au seuil de proba- bilitk de 5 %) ont kt6 dkcelks pour 9 des 40 tests effectuks, soit 22 %. 11s concernent 4 des 7 locus diagnostiques et 6 localitks (tableau 2) : Np-1 (4 des 9 dkviations significatives concernent ce locus), Sod-1 (2/9), Pgm-1 (219) et Gpd-1 (119). 11 est pos- sible d'exclure l'kventualitk qu'un effet Wahlund soit respon- sable des dkficits observks, car les kchantillons concernks n'ont pas fait l'objet de regroupements avec d'autres kchantillons. La variance de la frkquence de l'allkle ktranger n'entre donc pas en ligne de compte dans les neuf cas citks.

Les tests de dkskquilibre de liaison entre les deux locus Es-1 et Es-2 dans les populations oh les deux locus sont poly- morphes, ne montrent aucune valeur du coefficient D de dkskquilibre de liaison significativement diffkrente de zkro. Hunt et Selander (1973) montrkrent egalement l'absence de dkskquilibre entre ces deux locus. Nous ne dkcelons la prksence de doubles hktkrozygotes 8 ces deux locus que dans la zone de contact entre les deux sous-espkces. Tous les gknotypes ren- contrks dans les localitks plus kloignkes sont recombinks, c'est-8-dire qu'un individu prksentant un allkle introgressk au locus Es-1 ne montre pas d'introgression au locus Es-2 et vice-

versa. Cependant, nous n'avons pas observk, dans ces kchantillons, de dkskquilibres de liaison nkgatifs significatifs, qui peuvent &re masquks par les faibles niveaux d'hktkrozygotie 8 chacun des deux locus.

Le tableau 1 et la figure 2 montrent que la frkquence de l'allkle ktranger peut considkrablement varier d'un locus 8 l'autre, 8 l'intkrieur d'un meme kchantillon. La comparaison des frkquences d'introgression entre diffkrents kchantillons montre que ces variations ne sont pas strictement alkatoires, puisque les deux localitks Orizare et Sukdinknik distantes de 50 krn prksentent les memes profils d'introgression (fig. 3). L'introgression est donc differentielle entre locus en Bulgarie comme elle l'est au Danemark. Dans les kchantillons de type musculus, les locus les plus introgressks sont Pgm-1 et Mpi-1 et les moins introgressks sont Sod-1, Es-2 et Np-1. Dans les localitks de type domesticus, le locus Mpi-1 est le moins introgressk des sept.

Les variations de frkquence allklique, en fonction de la distance skparant les localitks selon le transect nord-sud, se traduisent par un cline asymktrique 8 chacun des sept locus traduisant une pknktration plus lointaine des allkles domesticus dans le territoire de M. m. musculus (fig. 4a). Cette introgression asymktrique s'observe kgalement au Danemark pour bon nombre de locus et pour Es-2 en particulier (Hunt et Selander 1973).

Les clines de frkquence allklique des sept locus diagnostiques ne sont pas superposables, nkanmoins, on peut con-

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M. m. domesticus M. m. musculus


Suedinenie

I Sod - 1

FIG. 2. Introgression diffirentielle entre locus et entre semi- espkces. F, frequence moyenne d'introgression sur les sept locus.

sidCrer que leurs points d'inflexion coincident assez bien dans la partie centrale. Ce rCsultat reproduit ce qui avait CtC observC dans la zone d'hybridation du Danemark par Hunt et Selander (1973).

Variations de l'indice d'hybridation La rkpartition des valeurs de I est indiquke sur la figure 1.

Cette carte montre clairement que la limite entre les aires de rCpartition des deux sous-espkces s'appuie sur la chaine mon- tagneuse des Balkans, comme nous l'avions prCsumC en choi- sissant notre transect. Les voies d'Cchange entre les deux territoires sont limitCes h un petit nombre de vallCes Ctroites. Ainsi, la localit6 Deskotna, situCe au point de convergence de trois vallCes mettant les deux territoires en communication, prCsente un indice d'hybridation de 45 % . Aucun des individus de cet Cchantillon n'est un hybride de premikre gCnCration, tous posskdent des gCnotypes recombinks.

Les variations de l'indice d'hybridation I en fonction de la distance d'kloignement au point de contact dCtermink par 1'Cchantillon de Deskotna, se traduisent par un cline asymC- trique (fig. 4b). Si nous supposons que le cline est linkaire dans sa partie centrale, la largeur standard w du cline est don- nCe par l'inverse de la pente (Slatkin 1973; May et al. 1975; Endler 1977). w est estimC h environ 36 km et correspond h

- 5 0 km - O r i zare

FIG. 3. Comparaison des profils d'introgression de deux ichantil- lons de type M. m. domesticus J et P .

la zone dans laquelle les frkquences allkliques varient de 80%. Hunt et Selander (1973) ont montrC que 90% des variations de l'indice d'hybridation au Danemark, se rkalisent sur une distance de 20 km h 1'Est de la pkninsule du Jutland, contre 40 h 60 km h I'Ouest. Si nous limitons la zone considCrCe h celle dans laquelle l'introgression moyenne est de 5% au plus, des traces de l'hybridation sont observables sur plus de 200 km au Nord dans les populations M. m. musculus contre 25 krn seulement au Sud dans les populations M. m. domesticus.

Introgression mitochondriale et polymorphisme Les combinaisons des diffkrents profils observks pour trois

enzymes de restriction diagnostiques dCfinissent neuf morphes mitochondriaux. La comparaison de ces morphes avec ceux dCcrits par Yonekawa et al. (1982) montre que trois d'entre eux appartiennent h la branche M. m. musculus et les six autres h la branche M. m. domesticus (tableau 3). I1 existe donc une diversit6 mitochondriale plus importante dans la sous-espkce M. m. domesticus que dans la sous-espkce M. m. musculus en Bulgarie.

L'6tude de la rCpartition des types mitochondriaux en Bulgarie rCvkle une introgression cytoplasmique asymktrique. En effet, si 2% seulement des individus de type M. m. musculus (sur la base des allkles prCsents aux locus autosomaux diagnostiques) prCsentent un ADNmt de type domesticus, 25 % des individus M. m. domesticus posskdent un ADNmt de type musculus. La frCquence du cytoplasme musculus dans une localit6 M. m. domesticus peut varier de 0 h plus de 50%' y compris dans des localitks trks peu introgresskes au niveau nucldaire (tableau 1 et fig. 4b). Par exemple, 1'Cchantillon Prilep qui prCsente un pourcentage moyen d'introgression d'allkles nuclCaires de 4 % montre un pourcentage d'introgression cytoplasmique de 27%. De m2me I'Cchantillon PomoriC dont le gCnome nuclCaire est introgressk h 2 % , prCsente 10 % d'ADNmt caractkristique de M. m. musculus. La comparaison au niveau individuel des gCnomes nuclCaire et mitochondria1 ne suggkre pas d'association entre gCnes nuclkaires et cytoplasmiques vis-h-vis de l'introgression telle que nous pouvons la mesurer avec ces marqueurs.

Re'sume' des re'sultats Nous intCgrons ici les rCsultats de la prksente 6tude et ceux

dCjh publiCs par Boursot et al. (1984) et Vanlerberghe et al.

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FIG. 4. (a) Variations des frdquences des allkles domesticus aux sept locus selon la distance entre les Cchantillons. (b) Variations de l'indice d'hybridation I en fonction de la distance au point de contact 0 (a). A , frCquence de 1'ADNmt de type M. m. domesticus; 0, frCquence du chromosome Y de type M. m. domesticus.

(1986) et rksumks dans la figure 4. ( i ) Le flux des gknes de structure se traduit par un cline asymktrique en termes de distance. I1 est diffkrentiel entre locus et entre sous-espkces. Nkanmoins les points de contact entre les deux sous-espkces peuvent &re confondus pour les sept clines. Le caractkre diffkrentiel et asymktrique de l'introgression nuclkaire constituait kgalement l'un des rksultats importants de l'ktude de la zone d'hybridation au Danemark (Hunt et Selander 1973). ( i i ) Le flux gknktique cytoplasmique est quasi-unidirectionnel de M. m. musculus vers M. m. domesticus en Bulgarie. (iii) I1 y

a quasi-absence d'kchanges de chromosome Y entre les deux sous-espkces. Ainsi, les diffkrents systkmes gknktiques que reprksentent les gknes nuclkaires de structure, le gknome mitochondrial et le chromosome Y se comportent diffkremment les uns des autres vis-h-vis de l'introgression.

Discussion Introgression di'i!rentielle et zones de tension

La transition des frkquences gkniques intervient sur une qua- rantaine de kilomktres aux deux extrkmitks de la zone de con-

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TABLEAU 3. PrCsentation et rkpartition des neuf morphes obtenus aprks digestion des ADNmt par trois enzymes de

restriction

LocalitCs N BamHI EcoRI PstI

M. m. musculus Sofia 9 GCnCral Toshevo 2

8 Sokolovo 15 Iaylata 3 Kranevo 12

8 Bania 3 Komounari 20 Dobromir 1 1

1 Deskotna 3

1

M. m. domesticus Suedinenie

Prilep

Lozarevo

Iabel tchevo

Goritza

Vlas

Orizare

PomoriC

Karnobat

Position sites BamHI A : 3222-3566-4275- 1 1 167

B : 3566-1445 1 E : 3222-3566-1 1 167 I : 3566-4275-1 1167-1445 1 D : 3222-4275 D : ? un seul site

EcoRI, A : 1750-3803-4013 B : 3803-4013 B : 1750-3803-7972 C : 3803-7972

PstI A : 8420-12232 B : 12232

Morphes M. m. musculus : D'BB, DBB, DCB M. m. domesticus : AAA, BAA, EAA,

IAA, EDA, ADA

*Anirnaux de la souche de laboratoire DGD (Grkce). tLa nurnkrotation des sites par rapport au nuclkotide no 1 correspond B

celle de la sCquence de 1'ADNrnt publike par Bibb et al. (1981).

tact entre les deux sous-espkces, en Bulgarie et au Danemark, oh les environnements extkrieurs sont pourtant trks diffkrents. En effet, si les voies de communication entre les deux taxons en Bulgarie sont rkduites B un petit nombre de vallkes, ce qui pourrait induire la forte pente des clines d'introgression allklique, aucun obstacle gkographique n'entrave les migra- tions au Danemark. Par ailleurs, aucune corrklation rkelle n'a pu &re ktablie entre les profils d'introgression trks abrupts aux diffkrents locus et d'kventuels gradients environnementaux (climatique par ex.) au Danemark. Hunt et Selander (1973) proposkrent l'hypothkse d'une contresklection s'exerqant sur les hybrides en rkponse B une destruction de complexes de gknes parentaux coadaptks. En Bulgarie, certains indices tels que les dkficits d'hktkrozygotes (tableau 2), la similitude des profils d'introgression entre les deux localitks de type domesticus, Orizare (p) et Sukdinknik (j), et la concordance des sept clines enzymatiques dans la partie abrupte, suggkrent que le flux gknique entre les deux taxons, au niveau de la zone de contact, est sous contrble sklectif.

La concordance de diffkrents clines (enzymatique, chromo- somique, morpholologique ou mitochondrial) trouvke dans de nombreuses zones d'hybridation (p. ex. : Rana pipiens, Pero- myscus leucopus, Sorex araneus, Uroderma bilibatum ou Bombina bombina - B. variegata) argumentent en faveur d'une valeur sklective amoindrie des individus hybrides. Cette concordance constitue l'un des critkres proposks par Barton et Hewitt (1983, 1985) pour dkfinir les .zones de tensionn, traduisant un kquilibre entre sklection et dispersion. De fait, l'introgression entre M. m. domesticus et M. m. musculus se rkalise de faqon limitke et l'isolement gknktique B longue distance persiste, sauf peut-&re pour certains gknes qui ont rkussi B "s'kchapper" de la zone de tension comme les gknes mitochond r i a~~ .

Le gknome mitochondrial, B hkrkditk strictement mater- nelle, est transmis d'un seul bloc, il est plus sensible aux effets fondateurs que les gknes autosomaux. Tout effet sklectif sur un gkne mitochondrial affectera l'ensemble du gknome mitochondrial puisqu'il fonctionne comme un groupe de liaison strict. I1 est intkressant de rappeler qu'i l'autre extrkmitk de la zone d'hybridation, au Danemark, le flux cytoplasmique a kt6 observk en sens inverse de celui not6 en Bulgarie. En effet, un kvknement de fondation lik B la colonisation du territoire scandinave par les souris, il y a environ 4 B 5000 ans, a conduit B la fixation d'un gknome mitochondrial de type M. m. domesticus dans les populations danoises et scandinaves posskdant un gknome nuclkaire M. m. musculus (Ferris et, al. 1983a; Wilson et al. 1985; Gyllensten et Wilson 1987). A cet kgard, la prksence sirnultanke d'un gknome mitochondrial d'un type et d'un gknome nuclkaire d'un autre type chez un individu ou dans une population entikre, i la suite d'un kvknement d'hybridation souvent suivi d'un effet fondateur, n'est pas un phknomkne rare. Citons par exemple le cas des mouches Drosophila pseudoobscura et Drosophila persimilis (Powell 1983) et de Drosophila simulans et Drosophila rnauritiana (Solignac et Monnerot 1986)' ou celui des campagnols Clethrionomys rutilus et Clethrionomys glaereolus (Tegelstrom 1987)' ou encore des grillons GryllusJirmus et Gryllus pennsylvanicus (Harris- son et al. 1987). Les transferts cytoplasmiques de ce type argumentent en faveur de la neutralitk sklective des gknomes mitochondriaux des taxons phylogknktiquement proches. La diffkrenciation des interactions nuclkocytoplasmiques entre les deux taxons concernks est donc vraisemblablement relative-

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ment faible et les diffkrences mutationnelles entre les deux gknomes mitochondriaux sont sans conskquence fonctionnelle. Dans ce cas, 1'ADNmt pourrait stre capable de franchir une zone d'hybridation plus rapidement que certains marqueurs autosomaux kgalement neutres, mais dont la progression est retardke dans la mesure oh ils sont liks B des locus soumis B sklection (Barton et Jones 1983).

L'introgression au niveau des sept autres marqueurs nuclkaires en Bulgarie se traduit par des clines de frkquences semblables dans la zone de contact sur une distance d'environ 30 km. I1 est peu vraisemblable que les sept locus soient soumis indkpendamment les uns des autres B des pressions sklectives similaires conduisant B une transition abrupte des frkquences allkliques au m2me endroit. Les ((queues d'introgression~ observkes aux diffkrents locus indiquent que les allkles sont faiblement sklectionnes, voire neutres (Szymura et Barton 1986). Cependant leur diffusion pourrait 2tre considkrablement ralentie par la contresklection qui s'exerce sur les individus hybrides conskcutivement B la destruction des complexes de gknes coadaptks de l'un et l'autre taxon. Consi- dkrons par exemple une combinaison allklique reprksentant un systkme de gknes coadaptks se trouvant B l'ktat homozygote dans le gknome d'une des deux sous-espkces. Cette combinaison sera intacte chez l'hybride de premikre gknkration oh elle pourrait rester fonctionnelle. Les expkriences de croisement rkaliskes au laboratoire semblent confirmer cette hypothkse puisqu'elles indiquent une parfaite viabilitk et fertilitk des hybrides FI bulgares des deux sexes (rksultats prksentks dans Vanlerberghe et al. 1986). Mais au cours des croisements en retour successifs, il devient de plus en plus probable que la recombinaison mkiotique fragmente cette association de gknes dont chacun des membres devient moins efficace dans le gknome ktranger. Ce raisonnement semble pouvoir s'appli- quer au chromosome Y qui ne franchit pas la zone de contact entre les deux sous-espkces M. m. domesticus et M. m. musculus (Vanlerberghe et al. 1986). En effet, le chromosome Y est engagk dans des interactions fonctionnelles avec des gknes autosomaux qui participent aux processus de dktermination du sexe et de dkveloppement des gonades (Eicher et al. 1982; Chandra 1985; Bishop et al. 1985). Si les deux sous-espkces posskdent des systkmes fonctionnellement diffkrenciks, la recombinaison intervenant B chaque gknkration suivant l'hybridation brisera les associations de gknes. Dans ce cas, le chromosome Y d'une sous-espkce n'ktant pas fonctionnel dans le gknome de l'autre, sera contre-sklectionnk globalement puisqu'il ne peut pas recombiner.

L'introgression d'un gkne fonctionnel dkpend donc de la transmission simultanke des gknes avec lesquels il interagit. La dkrive mkiotique en empgchant la skgrkgation mendklienne des allkles des deux sous-espkces serait un moyen d'arriver B cette co-transmission en kvitant l'knorme gaspillage de zygotes qui ne posskdent pas les bonnes combinaisons. Cependant nous n'avons aucun rksultat confirmant un tel mkcanisme. I1 semble ainsi plus raisonnable de penser que l'introgression concerne essentiellement les gknes neutres.

La propagation d'un allkle neutre dkpend alors de la proba- bilitk qu'il soit isolk des gknes contresklectionnks auxquels il est lik, par le jeu de la recombinaison mkiotique. I1 pourrait alors s'intkgrer dans le gknome ktranger B condition qu'il n'en perturbe pas les interactions fonctionnelles. Sa diffusion dans le territoire de l'autre sous-espkce ne dkpend plus alors que du coefficient de dispersion des individus qui le portent.

7 domesticus I

FIG. 5. Estimation du flux gknique par la mkthode graphique de Slatkin 1981 : relation entre la frkquence moyenne conditionnelle, p(i) (la frkquence moyenne d'un variant electrophorktique dans les populations dans lesquelles il est rencontrk) et son occurrence i (nombre de populations dans lesquelles le variant est observk).

Introgression asyme'trique et structures des populations L'asymktrie de l'introgression s'observe particulikrement au

niveau des ((queues, du cline d'hybridation. Elle pourrait sig- nifier qu'en de~B d'un seuil de 5 % d'introgression il y a libre transmission d'un allkle de type domesticus dans le territoire de M. m. musculus, alors qu'au contraire la propagation des allkles musculus dans le territoire de M. m. domesticus semble rapidement stoppke. Nous avons utilisk la mkthode graphique de Slatkin (1981) pour estimer le paramktre du flux gknique Nm, produit de la taille effective des populations et du taux de migration. Les courbes obtenues par cette mkthode sont trks voisines (fig. 5), et ne nous autorisent pas conclure B une diffkrence des flux gkniques entre les deux sous-espkces.

Boursot (1985), s'appuyant sur des observations de terrain, suggkre que des diffkrences dans les structures et les dyna- miques des populations des deux sous-espkces, pourraient conduire B une diffkrence de propagation des allkles. Cette hypothkse est renforcke par les donnkes des pikgeages effectuks dans les deux territoires, assez loin de la zone de contact proprement dite.

En effet, dans le territoire de M. m. musculus, le nombre de souris capturkes en une nuit pour 100 pikges posks B la saison d'automne, varie de 15 B 37 dans les champs de mays contre 5 B 10 dans les habitations. La sous-espkce M. m. musculus pourrait &re capable de vivre en dehors des habitations humaines en nappes plus ou moins continues, occasionnant des kvknements de migration assez nombreux, qui permettent de propager plus vite et plus loin dans le territoire, des allkles de type domesticus. Par ailleurs, ce mode de vie sauvage pourrait occasionner des phases saisonnikres de contraction et d'expan- sion dkmographique (Zejda 1975). Ces fluctuations d'effectif impliquent souvent une forte dkrive gknktique, qui pourrait conduire B l'klimination de certains variants, comme I'ADN mitochondria1 de type M. m. domesticus ou quelques allkles comme Sodloo par exemple (fig. 4).

Les observations de terrain tendent B montrer que les populations M. m. domesticus sont beaucoup plus commensales. En effet, les rendements de pikgeage par nuit effectuks en automne varient de 2 B 10% dans les champs contre 15 B 30% dans les habitations. Des ktudes de comportement (Van Oort- merssen 1971 ; Thuesen 1977; Van Zegeren et Van Oortmers- sen 1981) rapportent que les individus domesticus miles en particulier, manifestent une agressivitk, une dominance et une

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territorialitk significativement plus grandes que les musculus. Nous suggkrons que ces populations M. m. domesticus

sont gkographiquement subdiviskes en demes dans lesquels peut s'ktablir une hikrarchie sociale susceptible de limiter l'introduction d'animaux ktrangers et donc de retarder en distance la diffusion de variants gknktiques ktrangers. Parallele- ment, la stabilitk relative des effectifs dans les populations M. m. domesticus pourrait permettre aux rares migrants qui ont kt6 acceptks dans un deme d'y gtre maintenus, d'ou le polymorphisme mitochondrial plus important observk chez M. m. domesticus.

La mesure de l'importance relative de la dkrive gknktique et de la sklection naturelle sur l'intensitk du flux gknique entre les deux sous-especes est extremement delicate a partir de l'infor- mation recueillie dans les populations actuelles. Tant que nous ne disposons pas d'une solide estimation des taux de migration, des taux de renouvellement des populations (extinction - recolonisation) et de la valeur adaptative in natura des individus des premieres gknkrations hybrides par rapport aux gknotypes plus recombinks et gknotypes parentaux, nous ne pouvons que spkculer sur la stabilitk kvolutive de la zone d'hybridation.

Remerciements Nous exprimons notre vire reconnaissance a nos collegues

de 1'Institut de biologie de Sofia pour leur aide lors des mis- sions de terrain en Bulgarie et pour les dkterminations mor- phologiques. Nous remercions F r a n ~ o i s Catzeflis pour ses commentaires a propos du manuscrit ainsi qu'un examinateur anonyme. Nous remercions kgalement Mmes Annie Orth et Ghislaine Berrebi pour leur collaboration technique.

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