Premieres donnees sur la dynamique d'une population d'oikopleura dioica Fol, 1872 (Appendiculaire) en elevage

ROBERT FENAUX, ALAIN BEDO ET GABRIEL GORSKY Station zoologique, Centre d'e'tudes et de recherches oceanographiques de Villefranche, Unite' associe'e 716,

06230 Villefranche-sur-Mer, France R e p le l e octobre 1985

FENAUX, R., A. BEDO et G. GORSKY. 1986. Premikres donnCes sur la dynamique d'une population d'oikopleura dioica Fol, 1872 (Appendiculaire) en Clevage. Can. J . Zool. 64: 1745- 1749.

DiffCrentes caractkristiques de 1'Cvolution d'une population, issue d'un couple de l'appendiculaire Oikopleura dioica Fol, 1872 ont CtC mises en Cvidence dans nos Clevages. Les variations volumCtriques du cytoplasme des oeufs peuvent Ctre affectCes d'un facteur de 1,4. La taille quotidienne des individus formant la population est reprCsentCe par une courbe d'allure gaussienne. Cette courbe, resserCe au dCpart, s'Ctale avec le vieillissement de la population. Dans une population suivie a 18°C et provenant de 252 oeufs, la mortalit6 a amen6 les effectifs a 162 individus aprks 5 jours. Pendant les 4 jours suivants, les appendiculaires parviennent a maturitC et meurent aprks 1'Cmission des gamktes. Les premiers individus matures sont des miles, 115 h aprks la fkcondation. Les tailles moyennes du tronc des individus parvenus a maturitC sont de 942 + 95 pm pour les miles et de 1165 + 104 pm pour les femelles. Tous les individus sont parvenus a maturitC et sont morts 215 h aprks la fkcondation. Le nombre d'oeufs Cmis par femelle est trks variable, entre 41 et 362, la moyenne Ctant de 170 + 78. Les diffkrentes causes de mortalit6 sont analysCes tout au long du cycle vital.

FENAUX, R., A. BEDO, and G. GORSKY. 1986. Premikres donnCes sur la dynamique d'une population d'oikopleura dioica Fol, 1872 (Appendiculaire) en Clevage. Can. J . Zool. 64: 1745- 1749.

Several parameters that characterize a population arising from a single male-female pair of Oikopleura dioica Fol, 1872 (Appendicularia) were studied in our culture system. Egg volume varied by a factor of 1.4. Daily size of individuals in a popula- tion followed a Gaussian distribution, and the spread of this distribution increased with time. In a population that arose at 18OC from 252 eggs, mortality reduced the number of individuals to 162 after 5 days. During the following 4 days, the appendicularians reached sexual maturity and died after gametes were released. The first individuals to mature were males, 1 15 h after fertilization. Average trunk sizes of mature animals are 942 + 95 pm for males and 1165 + 104 pm for females. All appendicularians released their gametes and died 215 h after fertilization. The number of eggs per female showed considerable variation, ranging between 41 and 362, with an average of 170 + 78. Different causes for mortality during the entire life cycle are analysed.

Introduction Oikopleura dioica Fol, 1872 est la seule espkce d'appendicu-

laire chez qui les sexes sont separes. La connaissance de sa biologie et de son kcologie est importante car, dans les eaux c6tikres peu profondes, elle constitue trks souvent le plancton le plus abondant aprks les copepodes .

Depuis plusieurs annkes, nous cultivons cette espece en laboratoire, pratiquement de fason continue (Fenaux 1976; Fenaux et Gorsky 1979; Fenaux et Gorsky 1985). Cela nous a permis d'aborder l'ktude de diffkrents aspects de la biologie de ces tuniciers pelagiques : durke du cycle vital et croissance (Fenaux 1976), fkcondite (Fenaux et Gorsky 198 1 ) , rhythme de skcrktion des logettes (Fenaux 1985), respiration (Gorsky et al. 1984).

Nous presentons, dans ce travail, les premikres donnkes concernant la dynamique d'une population composee de tous les individus issus d'un seul couple. I1 s'agit d'une description de la destinee de chaque individu composant une msme descendance, dans des conditions identiques bien que non dkfinies. C'est une demarche tout a fait differente de ce qui a ete entrepris jusqu'a prksent , en particulier par Paffenhofer ( 1975) et King (1 98 1) qui ont ktudiks l'ini-luence de diffkrents facteurs, comme la tempe- rature et la nourriture, sur des populations globales.

Material et methodes Une femelle est isolCe a la fin de sa maturitC dans un petit rCcipient de

quelques millilitres et les oeufs, une fois Cmis, sont comptCs sous microscope stCrCoscopique. La fkcondation est provoquCe en mettant en prCsence, dans un bCcher de 400 mL, les oeufs et du sperme qui vient d'Ctre Cmis par un mile isolC. Une autre technique consiste a isoler, dans un mCme bCcher, une femelle et un mile matures, la fkcondation

se produisant sans qu'il y ait comptage des oeufs. Les Clevages se dkroulent dans les conditions dCcrites prCcCdemment (Fenaux et Gorsky 1979, 1985).

Apres l'Cclosion, les larves vivent sans se nourrir de 5 a 12 h selon la tempCrature (Fenaux 1976), avant la bascule de la queue. La sCcrCtion de la premikre logette intervient immkdiatement aprks (Fenaux et Hire1 1972). Les individus sont alors repiquCs, 1 ou 2 fois par jour, dans une eau de mer filtrke sur une soie de 30 pm de vide de maille.

Aprks quelques jours, les premiers individus approchent de la maturitC. A partir de ce moment, une surveillance continue doit Ctre pratiquCe pour prClever les spCcimens juste avant 1'Cvacuation des produits sexuels. Le moment propice au prClkvement est signal6 par le fait que l'individu nage librement, sans logette qu'il ne peut plus sCcrCter par suite de l'autolyse de la couche oikoplastique. Les mensurations du tronc sont facilitCes par une trks 1Cgkre anesthCsie au MS 222 (Sandoz). Elles sont effectuCes sous microscope stCrCoscopique avec un grossissement de 50 et une prCcision de + 10 pm. Les oeufs sont mesurCs au microscope avec un grossissement de 400 et une prkcision de + 1 pm. Afin de permettre le dCcompte des oeufs, les femelles dont le tronc a CtC mesurC sont isolCes dans des rCcipients de quelques millilitres. Certains individus Cclatent avant la mensuration, ce qui explique la diffkrence entre le nombre d'individus matures comptCs pour chaque sexe et le nombre d'individus mesurCs.

Resultats Nombre et grosseur des oeufs

Les pontes d'un certain nombre de femelles isolees ont et6 denombrkes et le diamktre du cytoplasme des oeufs a kte mesurk. En plus des oeufs dont les diamktres se rkpartissent en une courbe d'allure gaussienne, 6n trouve, dans chaque ponte, quelques rares oeufs de petite taille qui n'ont pas kte pris en ligne de compte pour les calculs.

Pendant la periode qui s'ktend de la fin fevrier au dkbut avril,

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1746 CAN. J. ZOOL. VOL. 64, 1986

8 0 ° * 1 a 1 1 r a 1 1 1 1 1 ' Temps (lours) 0 100 200 300 400 500 600

Nombre d'aeufs w r femelle FIG. 3 . Courbe de survie et acquisition de la maturitC, dans une population issue d'un couple de 01kopleura dioica. 0, Cvolution du FIG. 1. Relation entre le nombre d'oeufs par femelle et le diamktre pourcentage de survie; ., kvolution du pourcentage des individus moYen de ces oeufs Oikopleura dioica. La barre matures miles; x , tvolution du pourcentage des individus matures reprdsente 1'Ccart type. femelles .

1 2 3 4 5 6 7 8 9 1 0 1 1 1 2 1 3 1 4

Longueur du tronc x (ym)

FIG. 2. ~volut ion de la taille journalikre des individus d'une population, ilevke 21 18"C, provenant d'un couple d' Oikopleura dioica. Les chiffres sur les courbes indiquent le nombre de jours depuis l'kclosion. La dernikre courbe correspond aux tailles de tous les individus parvenus 2I maturitk entre le cinquikme et le neuvikme jour.

le nombre d'oeufs par femelles a variC de 41 a 629 et le diametre du cytoplasme de 82 a 102 km. Le volume a variC entre 0,29 et 0,56 mm3, c'est-a-dire d'un facteur pouvant aller jusqu'a 1,9. De plus, dans une m2me ponte, la variation de diametre peut atteindre 10 km, ce qui entraine une variation du volume d'un facteur de 1,4. On trouvera des exemples de la rkpartition du diametre des oeufs, pour quelques pontes, dans la figure 1. La relation qui reprksente le mieux les liens entre le diametre (Y) et le nombre des oeufs ( X ) , est fournie par une Cquation de Behleradek du type Y = A(X + c ) ~ ou A, B et C sont des constantes ajustkes.

Croissance des populations Nous avons suivi la croissance des individus descendant de

quatre femelles. Apres une breve fixation au form01 a 2%, les troncs de tous les individus issus d'une femelle ont CtC mesurCs les premier, deuxieme, troisieme ou quatrieme jours, respec- tivement. Les individus matures Ctant apparus le cinquikme jour, la suite a consist6 a mesurer, sur une autre femelle, tous les matures au fur et a mesure de leur apparition, jusqu'a l'extinc- tion de la population (voir chapitre suivant).

X I 1 I I I 1 I 1 I I

120 130 140 150 160 170 180 190 200 210 220 Temps ( h )

FIG. 4. Rkpartition de la taille moyenne des individus matures. x , miles; 0, femelles. La barre verticale reprksente l'kcart type.

Le premier jour, tous les individus ont un tronc compris entre 100 et 200 km, avec une moyenne de 148 * 17 km. Le second, les tailles sont rCparties entre 200 et 500 km, et la moyenne est de 355 + 50 km. Le troisieme jour, la rCpartition des tailles s'Clargit et s'Ctend de 200 a 700 km, avec une moyenne de 442 + 95. Le quatrieme jour enfin, les tailles s'echelonnent entre 300 et 1 100 km, la moyenne Ctant de 67 1 * 129 km. Du cinquihme au neuvieme jour, les individus parvenus a maturitC se trouvent dans une gamme de taille de 600 a 1400 km et la moyenne est de 1058 + 145 (fig. 2).

Exemple d' e'volution d' une population Description Le 1"' avril, une femelle mature pond 252 oeufs qui sont

fCcondCs vers 15 h. La temperature de l'eau des Clevages est de 18°C. Le lendemain , 2 12 jeunes individus dans leur logette sont repiquCs dans 5 L d'eau de mer. Les deuxieme, troisieme et quatrieme jours, les nombres d'individus toujours vivants sont respectivement de 187, 173 et 168. Le cinquieme jour, soit 1 15 h apres la fkcondation, apparait le premier individu mature; il s'agit d'un mfile, comme c'est le cas dans toutes nos cultures. I1 reste alors 162 individus.

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Pas de maturation par suite d'une castration parasitaire

Maturation retardke par : - manque de nourriture, - parasitisme non gonadique

Maturation prkcoce chez les individus petits ou par manque brusque de nourriture chez un prkmaturk

Diminution du nombre de gamktes par invasion bactkrienne de la cavitk gknitale et des sinus MATURATION

/ Polysperrnie due a la concentration des

gamktes provoquant des divisions anarchiques de l'oeuf

Croissance retardke ou mort par : - manque de nourriture - parasitisme +-. \

\

- invasion bactkrienne couvrant la queue

Pas de fkcondation ou taux faible : 7 - non rencontre des gamktes

/ - eufs ou spermatozoi'des en / mauvais ktat

/

',-.\. 5 Dkgknkrescence de l'oeuf fkcondk

- attaque bactkrienne - parasitisme?

Manque l'endroit de la sortie : reste Larve dkformke a la suite d'une

prisonnier et meurt par inanition - - kclosion retardke - - CHANGEMENT DE LOGE'ITE LA QUEUE

\ \

/ / LA LOGE'ITE

/ /

Pas de gonflement de la prklogette qui adhkre a un dkbris : fabrication de plusieurs prklogettes superposkes; mort par inanition

\

Larve dkgknkrke avant la bascule : - manque de rkserves dans l'oeuf? - attaque bactkrienne

FIG. 5. Schkma des diffkrentes causes provoquant un mauvais dkveloppement ou la mort durant le cycle vital de Oikopleura dioica en klevage.

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1748 CAN. J. ZOOL. VOL. 64, 1986

Pendant les 4 jours suivants, le nombre des survivants dkcroit rapidement par suite de l'apparition progressive d'individus matures qui meurent apres l'kmission de leurs gametes; il passe de 155 a 117 puis a 40 et enfin a 0 le neuvieme jour apres la fkcondation.

Mortalitk La courbe des variations du taux de survie journalier

((N,, INj) x 100) montre qu'il y a trois Nriodes distinctes (fig. 3). La mortalitk est assez forte les deux premiers jours suivant l'kclosion, elle s'attenue ensuite jusqu'au dkbut de la maturitk et devient tres importante avec 1'Cvacuation des gametes.

~volution des individus matures Rkpartition des sexes - Du cinquieme au neuvieme jour,

142 individus sont parvenus a maturitk, soit 56% du nombre d'oeufs pondus par la mere. 11s se rkpartissent en 82 miles et 60 femelles, soit respectivement 58 et 42%. Le temps moyen de maturation des miles est de 170 + 23 h et celui des femelles de 195 * 16 h. Deux cent quinze heures apres la fecondation et 100 h apres l'apparition du premier exemplaire mature, tous les individus ont kmis leurs gametes et la gCnkration est Cteinte.

Rkpartition des tailles - Les tailles des individus arrivant a maturite se rkpartissent dans une gamme qui s'ktend de 600 a 1400 pm, comme nous l'avons vu prCcCdemment. La longueur moyenne du tronc des miles est de 942 + 95 pm et celle du tronc des femelles de 1 165 * 104 pm. La reprksentation graphique de la moyenne des tailles des individus matures en fonction du temps CcoulC depuis la fkcondation montre une tendance a l'accroissement pour les deux sexes (fig. 4).

Nombre d'oeufs par femelle - Dans cet elevage, le nombre minimum d'oeufs pour une femelle a Cte de 41 et le nombre maximum de 362. La moyenne est de 170 + 78. La courbe de rkpartition prksente une forte asymktrie vers la droite, c'est-a- dire vers les grands nombres d'oeufs.

Discussion L'expulsion des gametes provoquant la mort des individus

matures, l'kvolution d'une population est simple. On constate cependant qu'il existe une grande variabilitk individuelle, que ce soit dans le temps mis pour acquCrir la maturite (durCe de vie), la taille des individus matures ou le nombre d'oeufs par femelle. En dehors d'une hCrCditk possible de ces caracteres, un certain nombre de facteurs sont succeptibles d'influencer le devenir de chaque individu.

Les appendiculaires paraissent particulierement fragiles le premier jour. La mortalit6 n'est pas le seul facteur qu'il faille considkrer pour expliquer la diffkrence entre le nombre d'oeufs et celui des jeunes individus, 24 h apres la fkcondation. Des incidents corrklatifs a cette fkcondation interviennent kgale- ment. Par exemple, la concentration dans un volume relative- ment peu important favorise la rencontre des gametes et, par conskquent, la fkcondation. Malheureusement, elle provoque parfois aussi des polyspermies qui sont fatales.

La sortie de la larve se fait dans une rkgion particuliere de l'enveloppe de l'oeuf, situke en face de la partie antero-dorsale du tronc (Fenaux 1976). Si le milieu n'est pas convenablement agitk et que l'oeuf repose sur cette region, l'kclosion peut &re retardke. La larve, dans l'oeuf, 'continue a s'accroitre et, lorsqu'elle finit par rompre l'enveloppe, elle a subi une dkformation qui place le tronc perpendiculairement a la queue. Cette configuration, en forme de L majuscule, est lkthale. 11 faudrait connaitre le nombre des larves kcloses, mais les manipulations a ce stade sont catastrophiques par suite de la fragilitk des larves.

Au moment de la bascule de la queue et du gonflement de la prklogette (Fenaux et Hire1 1972), diffkrents incidents peuvent se produire, le plus grave ktant 1'impossibilitC pour l'animal de gonfler cette prklogette lorsque, par exemple, elle adhere a un debris. L'animal ne peut se nourrir, il fabrique plusieurs prklogettes imbriquCes les unes dans les autres et meurt d'inanition. Cet accident peut kgalement intervenir plus tard, lors d'un changement de logette (Fenaux 1985).

Pendant sa vie d'adulte, l'animal change de logette plusieurs fois par jour. La sortie s'effectue souvent en un endroit privilkgik de structure particuliere. Si pour une raison quelcon- que, dans une tentative de sortie, l'animal rate cet endroit, il peut rester prisonnier de sa logette et mourir d'inanition.

Le temps durant lequel l'animal est libre dans l'eau de merest gknkralement infkrieur a quelques minutes. La nage peut alors amener l'appendiculaire a l'interface de l'air et de l'eau oh il reste collk. C'est, avec la skdimentation sur le fond, une des causes principales de la mortalitk dans les klevages statiques. Nos techniques de cultures evitent en grande partie ces deux types d' incidents. Enfin, diffkrents parasites peuvent se developper, et leur propagation est rendue tres aiske par le confinement de l'klevage. Les parasites les plus frCquents (Oodinium poucheti Lemmermann (1899); Apodinium chattoni Cachon, 1964) se fixent sur la queue ou les spiracles et retardent la croissance et la formation des gonades en dktournant, a leur profit, une partie qui peut &re importante de l'knergie absorbke par l'appendicu- laire. D'autres parasites se dkveloppent dans les gonades et provoquent une castration complete de l'animal (Syndinium oikopleurae Hollande et Fenaux, 1974).

Une invasion bactkrienne de la gonade mature, limitke ou ktendue a toute la gonade, peut rompre les parois gonadiques et provoquer l'envahissement des sinus, amenant une diminution du nombre des gametes ou leur disparition. Enfin, des bactkries peuvent recouvrir la queue d'un tapis kpais et continu, ralentis- sant fortement ses battements et empechant une nutrition normale. On trouvera en figure 5 un rksumC des diffkrentes agressions qui peuvent intervenir au cours du cycle vital.

Nous avons compark la fkcondite (nombre d'oeufs par femelle) des individus provenant de nos klevages, avec celle des spkcimens rCcoltks mi-matures et gardks en elevage jusqu'a leur maturitk. C'est toujours parmi ceux-ci que les fkconditks maximales ont Ctk constatCes et parmi ceux-la que les fkcondites minimales ont kt6 observkes.

11 apparait donc que certains facteurs naturels, probablement liCs a la nutrition, soient affect& par nos techniques d'klevage et que le nombre moyen d'oeufs par femelle soit plus important dans la mer. Malgrk celii et malgrk l'accentuation de certaines causes de mortalitk, l'absence totale de prkdation permet une production bien plus forte en klevage que dans la nature. Une simulation fondke sur les rksultats de l'expkrience analysks dans cette ktude montre qu'apres 3 gknkrations, soit 27 jours, la descendance d'un couple serait supkrieure a 15 millions d'individus . De tres rares conditions naturelles , particulieres et exceptionnelles, permettent d'approcher une telle production (Seki 1973).

Signalons enfin que la dynamique de la population dkcrite ci- dessus correspond a des conditions stables de l'environnement. Les changements brusques de tempkrature ou d'alimentation, qui peuvent intervenir dans la nature, sont susceptibles d'in- duire des perturbations, en particulier dans la regularit6 de l'accroissement des tailles des individus matures avec le temps, dans la succession des sexes et dans le nombre d'oeufs par femelle.

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FENAUX, R. 1976. Cycle vital d'un appendiculaire : Oikopleura dioica Fol, 1872. Description et chronologie. Ann. Inst. Oceanogr. (Paris), 52(1) : 89-101.

1985. Rhythm of secretion of oikopleurid's houses. Proceed- ings of an International Symposium on Marine Plankton. Tokai University, Japon, juillet 1984. Bull. Mar. Sci. 37(2) : 498-503.

FENAUX, R., et G. GORSKY. 1979. Techniques d'klevage des appendicu- laires. Ann. Inst. Oceanogr. (Paris), 55(2) : 195-200.

198 1. La fCconditC de l'appendiculaire Oikopleura dioica Fol, 1872. Rapp. Cornm. Int. Mer MCditen-. 27(7) : 195- 196.

1985. Nouvelle technique d'klevage des appendiculaires. Rapp. Comm. Int. Mer MCditen-. 29(9) : 29 1-292.

FENAUX, R., et B. HIREL. 1972. CinCtique du dCploiement de la logette chez l'appendiculaire Oikopleura dioica Fol, 1872. C. R. Seances Acad. Sci. Ser. D, 275 : 449-452.

GORSKY, G., I. PALAZZOLI et R. FENAUX. 1984. Premikres donnkes sur la respiration des appendiculaires. Oikopleura longicauda (Vogt), 1854. C. R. Acad. Sci. Ser. 3, 228(18) : 531-534.

KING, K. R. 1981. The quantitative natural history of Oikopleura dioica (Urochordata: Larvacea) in the laboratory and in enclosed water columns. Thkse de doctorat, University of Washington, Seattle.

PAFFENH~FER, G. A. 1975. On the biology of Appendicularia of the southern North Sea. Duns Proceedings of the 10th European Sym- posium ?n Marine Biology, Ostend, Belgique, 17-23 septembre 1975. Editeurs: G. Persoone et E. Jaspers. Universa Press, Wetteren, Belgique. pp. 437-455.

SEKI, H. 1973. Red tide of Oikopleura in Saanich Inlet. Mer (Tokyo), 12: 153-158.

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