Paul Sabatier - THÈSEthesesups.ups-tlse.fr/641/1/Jabot_Franck.pdf · 2011. 3. 2. · THÈSE En vue...

TTHHÈÈSSEE

En vue de l’obtention du

DOCTORAT DE L’UNIVERSITÉ DE TOULOUSE

Délivré par l’Université Toulouse III – Paul Sabatier

Discipline ou spécialité : Ecologie, biodiversité et évolution

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Présentée et soutenue par Franck JABOT Le 16 Novembre 2009

Marches aléatoires en forêt tropicale Contribution à la théorie de la biodiversité

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JURY

Frédéric Austerlitz Chargé de recherche CNRS Rapporteur Jean-François Soussana Directeur de recherche INRA Rapporteur Jean-François Dhôte Chef département Recherche ONF Examinateur Sébastien Lavergne Chargé de recherche CNRS Examinateur Alain Pavé Professeur des Universités Examinateur Jérôme Chave Directeur de recherche CNRS Directeur de thèse Christophe Thébaud Professeur des Universités Président du jury

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Ecole doctorale : SEVAB Unité de recherche : Laboratoire Evolution et Diversité Biologique

i

Remerciements Les remerciements c'est mieux de vive voix, mais c'est une des parties les plus agréables dans la rédaction d'une thèse alors c’est parti ! Tout d’abord, merci à toi Jérôme pour avoir accepté d'encadrer ma thèse. Merci pour ta disponibilité, tes conseils et ton soutien. J’ai beaucoup appris à ton contact, tant scientifiquement qu’humainement. Merci pour tous ces moments partagés dans notre beau bureau bien rangé, c’est avec un picotement lacrymal que je m’apprête à le quitter, avant même que le hamac soit installé… Merci aux membres du jury d’accepter d’examiner ma thèse. Merci à Frédéric Austerlitz et Jean-François Soussana, à qui incombe la lourde charge d’être rapporteurs, merci également à Jean-François Dhôte, Sébastien Lavergne et Alain Pavé, les examinateurs. Merci à Christophe Thébaud, mon cher présidents (du jury et de la SFE). Ton éclairage et tes conseils ont considérablement enrichi ma réflexion tout au long de cette thèse, je t’en suis profondément reconnaissant. Merci aux partenaires de footing de la première heure. Christophe tout d'abord, pour ton écoute, tes conseils et ton amitié sincère, c'est fou tout ce qu'on peut se raconter en courant ! Lounès pour tes blagues, toujours de bon goût. Sylvie et ta bonne humeur communicative. Merci à Pierre-Jean bien sûr, pour les innombrables délires qui n'auraient pas eu lieu sans toi, les beer partys, les affiches beer party, les courses de la beer party, les cafés-réflexions beer party ! Ça aura été LEGEN... wait for it ! Merci aux aînées edbiennes : Natalia, Susana et Emmanuelle. Merci aux thésards edbiens, Mailyn et ta gentillesse constante, Juliane et ton humour décalé, Marion et ta félinité rare sur une piste de danse, Candida et ton étincelle de félicité, Elodie et ton atypisme rafraichissant, Charles pour ton charisme rayonnant, Aurélie, Chloé, Claire, Clément, Florent, Josselin, Juliette, Sarah et aussi Abel ! Merci aux assidus de la beer party, l'adorable Charlotte, le ténébreux Joris. Merci à Émilie pour ta jovialité et ... ton café ! Merci à Pierrick pour tes talents de chanteur et ta prose sulfureuse sur l'attractivité des deux sexes. Merci à Benoît, mon auditeur de recherche préféré ;-) Merci aux membres de la confrérie des postdocs : Darin d'abord et tes cinq sens en alerte, Juli, Mario, le quasi-père Noël et Olivier le troussepinetteur ! Merci à Brigitte pour votre accueil et votre dévouement pour le bien commun. Merci à Philipp, Pascal et leurs mignonnes bactéries, à Emmanuelle C., message subliminal : l'ABC c'est ton avenir !!! Merci à Monique B. et tes conseils gastronomiques et à toutes les personnes du labo qui par leur disponibilité et leur bonne humeur font de ce laboratoire un endroit très agréable. Merci à la bande du tennis, et pour faire transition à Jérémy, le membre honoraire du labo...Vince et la Nouille, Fralex, Benji, Lebowski, Ravi, Marion, Manue, Marielle, Greg, Miriam, Julien et Rémi. Vous allez tant me manquer. Merci à ma famille pour m’avoir supporté avant et pendant ma thèse. Promis, je vais recommencer à parler d’autre chose ! Merci à ma petite Sarah, la plus adorable des filleules. Enfin, merci à mes petits pains aux carrés de chocolat des milieux d’après-midi, et dans un autre registre, à ma ptite compote.

ii

Résumé Les forêts tropicales abritent une immense diversité d’arbres, y compris à de très petites échelles spatiales. Cette diversité défie l’idée selon laquelle, dans des conditions environnementales données, une espèce devrait être la mieux adaptée et exclure progressivement toutes les autres. Les écologues ont élaboré de nombreuses hypothèses pour expliquer le maintien d’une si grande diversité locale. Un facteur principal freine le test de ces hypothèses : l’absence de méthodes robustes permettant de relier les théories et connaissances sur la forêt tropicale aux données de terrain, afin de les comparer. Cette thèse vise donc à développer des tests plus puissants des hypothèses de coexistence d’espèces. Il y est mis en évidence l’impact des filtres environnementaux à l’échelle régionale, ainsi que locale sur la structure des communautés. Cela permet de rejeter, pour la première fois de manière rigoureuse, l’hypothèse de neutralité, qui vise à expliquer la coexistence locale d’espèces en supposant leur équivalence fonctionnelle. Cette observation nourrit le développement d’un nouveau modèle dynamique visant à décrire ce filtrage environnemental à partir de caractéristiques des espèces, comme leurs traits fonctionnels, et son application à des données de terrain y est discutée. Enfin, les liens évolutifs entre les espèces sont une information potentiellement riche sur leur manière de coexister. Dans cette optique, il est montré comment intégrer ces liens évolutifs dans le test de la théorie neutraliste de la biodiversité. Les modèles dynamiques étudiés au cours de cette thèse sont dénommés, en termes mathématiques, des marches aléatoires. Elles y sont analysées en grande partie grâce à une méthode statistique appelée Approximate Bayesian Computation, qui ouvre de nouvelles perspectives pour l’étude des modèles dynamiques en écologie.

Summary Tropical forests contain a huge diversity of trees, even at small spatial scales. This diversity challenges the idea that, in given environmental conditions, one species should be better suited to this particular environment and progressively exclude all other species. Ecologists have proposed various hypotheses to explain diversity maintenance. One element prevents the test of these hypotheses: the lack of robust methods to link available theories and knowledge on tropical forests to field data, so as to compare different hypotheses. This thesis thus aims at developing more efficient tests of coexistence mechanisms. It is shown that environment filters tree communities at both the regional and local scales. This rejects, for the first time rigorously, the neutrality hypothesis, which aims at explaining species local coexistence in assuming their functional equivalence. This finding stimulates the development of a new dynamical model describing environmental filtering on the basis of species characteristics, such as functional traits. Applications to field data are discussed. Finally, evolutionary relationships among coexisting species contain potentially useful information on their ability to coexist. In this vein, it is shown how to integrate these evolutionary relationships in the test of the neutral theory of biodiversity. The dynamical models studied during this thesis are called, in mathematical terms, random walks. They have been mainly studied here thanks to a statistical technique called Approximate Bayesian Computation, which opens new perspectives for the study of dynamical models in ecology.

1

Préambule – Les grands motifs dans la diversité forestière tropicale

Tout d'abord, quelques chiffres : les forêts tropicales humides couvrent 625 millions

d'hectares, dont 45% en Amérique du Sud et Amérique Centrale, 30% en Afrique, 16% en

Asie et 9% en Océanie1. Le terme plus général de « forêt tropicale » recouvre une réalité

multiple, qui va des forêts sèches et décidues aux forêts de nuage d'altitude. Elles ont pour

point commun, au-delà de leur caractéristique géographique, de contenir une énorme diversité

biologique. Ainsi, un hectare de forêt en Guyane Française peut contenir plus d'espèces

d'arbres (de 100 à 200) que toute la métropole (en guise de comparaison l'Inventaire Forestier

National inventorie 43 espèces de feuillus et 27 espèces de conifères en métropole2). A l'heure

actuelle, un peu moins de 1% des forêts primaires (ie. peu impactées par l'action de l'homme)

sont détruites chaque année, principalement pour être converties en surface agricole. A ce

rythme, il ne subsistera donc plus que quelques réserves fragmentées d'ici la fin du siècle. Les

conséquences de cette destruction massive sont nombreuses. On peut citer la perte de

biodiversité, l'érosion des sols qui peut mener en quelques années à leur quasi-stérilisation, et

la plus que probable perturbation du climat à l'échelle régionale et mondiale. Le

fonctionnement des forêts tropicales, tant du point de vue des dynamiques biologiques que

des cycles biogéochimiques, est encore assez mal connu. Cependant, les conséquences

immédiates de la déforestation sont suffisamment documentées et les risques à plus long

terme suffisamment plausibles pour justifier une action forte et immédiate pour protéger ce

biome, sans qu'il n'y ait besoin de mieux documenter son fonctionnement. L'étude du

fonctionnement des forêts tropicales peut néanmoins permettre d'améliorer les stratégies de

préservation de la biodiversité forestière et d'améliorer les prédictions des dynamiques

forestières lors du prochain siècle.

Les compositions floristiques des forêts tropicales varient en fonction de l'altitude, du

climat, du type de sol et de leur hydromorphie (Richards et al. 1996, Puig 2001). Les forêts

plus arrosées ont généralement plus d'espèces comparées aux forêts plus sèches (Gentry 1988,

ter Steege et al. 2003), du moins en Amérique du Sud (Parmentier et al. 2007). Certains types

de sols très pauvres en nutriments et très drainés, comme les sables blancs, présentent des

diversités plus faibles et une flore originale. La composition floristique des forêts tropicales

est corrélée à l'environnement. Ainsi, deux parcelles présentant des climats et/ou topographies 1 Source : http://rainforests.mongabay.com/ 2 Source : http://www.ifn.fr/spip/spip.php?article148

2

similaires tendront à avoir des compositions floristiques proches (eg. Sabatier et al. 1997,

Plotkin et al. 2000, Harms et al. 2001, Valencia et al. 2004). Par ailleurs, la répartition spatiale

des espèces est agrégée, i.e. les individus appartenant à une même espèce ont tendance à être

proches les uns des autres (Hubbell 1979, Condit et al. 2000). Cela peut être dû à un effet

environnemental (présence d'un habitat favorable à une espèce), mais aussi à un effet de

dispersion limitée : les graines d'un arbre tombent principalement à ses pieds et une faible

fraction est dispersée à plus longue distance (Clark et al. 1999, Wright et al. 2005). A plus

large échelle, les changements floristiques sont pour une part graduel, ce qui peut s'expliquer

par la dispersion limitée des espèces (Condit et al. 2002), et pour une autre part abrupt, le long

de forts gradients environnementaux (comme la richesse des sols près de la frontière Perou-

Equateur cf Pitman et al. 2008).

Nos connaissances sur la diversité tropicale sont fondées sur deux types principaux de

données : d'une part, des inventaires de parcelles de 1 ou quelques hectares et d'autre part des

données d'herbiers qui permettent de connaître la présence d'une espèce à un point donné,

sans caractérisation exhaustive de la communauté forestière qui l'entoure. L'immense majorité

des espèces étant rares, il est difficile d'avoir une idée claire de la manière dont la diversité est

structurée dans l'espace, hors mis pour les espèces abondantes (eg. Pitman et al. 2001, Condit

et al. 2002, Pitman et al. 2008). Il existe pourtant une quantité non négligeable de données

floristiques accumulées depuis le siècle dernier, qui contiennent potentiellement une

information plus riche que ces quelques descriptions de tendance. L'analyse statistique de ces

motifs pour comprendre le fonctionnement des communautés écologiques est une question de

recherche relativement récente, qui a connu un développement conséquent au cours de la

dernière décennie. Si la seule analyse de motifs a peu de chance de mettre en évidence des

mécanismes écologiques précis, elle permet de faire un premier tri et d'aller vers une

meilleure compréhension des systèmes écologiques (Levin 1992).

Une question centrale de l'écologie des communautés concerne la coexistence des

espèces. Le principe d'exclusion compétitive prédit que dans un environnement donné

constant, une espèce est meilleure compétitrice que toutes les autres et finira par les exclure

toutes par compétition (Gause 1934). Ainsi, pour observer des espèces en coexistence, il faut

invoquer l'action d'autres mécanismes qui contrebalancent la compétition entre espèces. De

nombreuses théories visant à expliquer la coexistence d'un si grand nombre d'espèces en forêt

tropicale ont été proposées (Wright 2002, cf introduction). Il est plus difficile cependant de

déterminer lesquels de ces mécanismes postulés sont vraiment importants et dans quelles

proportions. Le développement de nouvelles méthodes d'analyse des données floristiques est

3

donc potentiellement une source d'avancées importantes (McGill et al. 2007). La philosophie

de cette thèse est d'aller du plus simple vers le compliqué, dans le but de déterminer quel type

de données permet de répondre à quel type de question. Ainsi, un objet central de ma thèse est

l'étude du modèle neutraliste de Hubbell (1997, 2001) qui postule que toutes les espèces sont

fonctionnellement équivalentes et que la composition d'une communauté écologique est due

au hasard et à la dispersion limitée. Cette théorie peut paraître à première vue complètement

stupide : les arbres d'espèces différentes ne se ressemblent pas (tous) et ne se trouvent pas aux

mêmes endroits. On verra cependant que cette théorie présente un intérêt scientifique

considérable (Bell 2000, 2003), comparable à celui de la théorie neutraliste en génétique des

populations (Leigh 2007).

Plan de la thèse

Dans l'introduction, nous partirons de la diversité phénotypique observable des arbres

et montrerons qu'un examen plus fin révèle que cette formidable diversité des formes

n'implique pas automatiquement une aussi grande diversité en terme de compétitivité des

espèces en un lieu donné de forêt. Puis nous résumerons les théories sur les interactions entre

les arbres et leur environnement abiotique et biotique et leurs influences sur la structuration

des communautés. Enfin, la diversité actuelle provient de la diversification progressive de la

flore tropicale, nous exposerons en quoi la prise en compte de cette dimension évolutive est

une source d'information pour la compréhension des communautés contemporaines.

Dans le premier chapitre, nous explorerons dans quelle mesure les abondances

relatives des espèces d'arbres indiquent l'action d'un filtrage par l'environnement pour

sélectionner les espèces les mieux adaptées aux conditions locales. Deux méthodes

développées au cours de cette thèse seront présentées. La première vise à étudier les

différences floristiques dans un réseau de parcelles. La seconde vise à étudier la composition

floristique locale, dans une parcelle unique. Ces deux travaux sont développés dans les

manuscrits 1 et 2.

Dans le second chapitre, nous étudierons s'il est possible d'aller plus loin dans la

description du filtrage exercé par l'environnement. Nous développerons à cet effet un nouveau

modèle théorique où la compétitivité d'une espèce dépend de la valeur d'une de ses

caractéristiques fonctionnelles, couramment appelées traits fonctionnels dans la littérature

écologique. Le but ici n'est pas juste de mettre en évidence l’effet du filtrage par

l'environnement et de le relier à des caractéristiques démographiques de la communauté, mais

4

d'identifier quelles propriétés des espèces leur confèrent localement un avantage compétitif

qui expliquerait leur abondance. Ce travail est développé dans le manuscrit 3.

Dans le troisième chapitre, nous porterons notre attention sur les liens phylogénétiques

entre les espèces d'une communauté. Un ensemble d'études au cours de la dernière décennie

ont visé à analyser la structure phylogénétique des espèces qui coexistent dans les

communautés (Vamosi et al. 2009). A ce jour, ces études ne sont pas reliées à des modèles

explicitant comment différents mécanismes écologiques impactent la dynamique

phylogénétique des communautés. Nous poserons les bases d'une telle approche en

développant une méthode d'estimation des paramètres du modèle neutre de Hubbell à partir de

la structure d'abondances et de la forme de l'arbre phylogénétique sous-tendant la

communauté locale. Nous discuterons en quoi cette méthode ouvre la voie à une étude plus

robuste des structures phylogénétiques des communautés. Ce travail est développé dans le

manuscrit 4. Nous discuterons ensuite de manière plus large les limitations des études

actuelles de la structure phylogénétique des communautés et évoquerons quelques pistes pour

rebondir.

Lors de la discussion générale, nous discuterons les limites et perspectives des travaux

menés au cours de cette thèse. Ce sera l'occasion de présenter brièvement l'intérêt très général

des méthodes statistiques utilisées pendant cette thèse. Une synthèse sur ces méthodes sera

développée dans le manuscrit 5.

5

Table des matières Remerciements ............................................................................................................................ i Résumé ....................................................................................................................................... ii Préambule – Les grands motifs dans la diversité forestière tropicale ........................................ 1 Table des matières...................................................................................................................... 5 Introduction – Fonctionnement d’un arbre, dynamique des communautés et évolution de la diversité ...................................................................................................................................... 7

Partie 1 – Bases anatomiques et fonctionnelles d’un arbre et mesure de la diversité phénotypique associée............................................................................................................ 8

1-Une analogie économique et la notion de stratégie écologique ...................................... 8 2-La photosynthèse ............................................................................................................ 9 3-Le captage des ressources et le transport des sèves ...................................................... 10 4-La résistance mécanique et biotique ............................................................................. 14 5-Le cycle de vie d’un arbre............................................................................................. 15 6-Caractérisation fonctionnelle par la mesure des traits .................................................. 16 7-La mesure des traits chez un arbre ................................................................................ 17 8-Les axes de stratégie des plantes................................................................................... 18 9-La différence entre stratégie fonctionnelle et niche écologique d’un individu............. 19

Partie 2 – L’arbre dans son environnement et les mécanismes structurant la biodiversité forestière............................................................................................................................... 23

1-Les grands axes de stress/compétition chez les arbres.................................................. 23 2-Les facteurs de stress .................................................................................................... 23 3-La variabilité temporelle de l’environnement............................................................... 26 4-La dispersion limitée..................................................................................................... 27 5-Conséquences en terme de dynamique des populations/communautés ........................ 27 6-Théorie neutraliste de la biodiversité ............................................................................ 28

Partie 3 – L’évolution de la diversité et la mesure de la diversité phylogénétique.............. 31 1-L’origine de la diversité : de la mutation génétique à la diversité phylogénétique ...... 31 2-Quelques éléments de biogéographie des forêts tropicales........................................... 36 3-Le cas des forêts Néotropicales..................................................................................... 41 4-La diversification phénotypique et fonctionnelle ......................................................... 41 5-La diversification des niches écologiques..................................................................... 44

Chapitre 1 – L’assemblage des communautés forestières tropicales : neutralité ou filtrage environnemental ? .................................................................................................................... 49

1-Logique de l’étude de l’association entre composition floristique et environnement ...... 50 2-Théorie neutraliste : estimation de paramètres et interprétation. Le filtrage environnemental à l’échelle régionale – manuscrit 1........................................................... 53 3-Théorie neutraliste : comparaison de modèles de biodiversité. Le filtrage environnemental à l’échelle locale – manuscrit 2 ................................................................ 59

Chapitre 2 – Peut-on caractériser le filtrage environnemental ? .............................................. 65 1-De la classification des espèces à la notion d’axes de stratégies écologiques .................. 66 2-Utilisation statistique des traits pour tester la présence de certains mécanismes de coexistence d’espèces........................................................................................................... 67 3-Utilisation des traits dans un modèle de dynamique des communautés ........................... 67 4-Perspectives....................................................................................................................... 70

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Chapitre 3 – Rôle de l’histoire évolutive et biogéographique dans la structure de la biodiversité ............................................................................................................................... 73

1-Modèle neutre, pool régional et phylogénie ..................................................................... 74 2-Utiliser la topologie d’une phylogénie d’espèces en coexistence pour inférer la diversité régionale sous l’hypothèse de neutralité .............................................................................. 75 3-Modèles de spéciation, biogéographie et origine de la diversité tropicale ....................... 77 4-Structure phylogénétique des communautés et tests de modèles de coexistence ............. 81

Conclusion................................................................................................................................ 85 1-Bilan général ..................................................................................................................... 86 2-Limites de la modélisation des communautés et perspectives.......................................... 89

Bibliographie............................................................................................................................ 91 Glossaire................................................................................................................................. 105 Manuscrits .............................................................................................................................. 109

Manuscrit 1......................................................................................................................... 111 Manuscrit 2......................................................................................................................... 127 Manuscrit 3......................................................................................................................... 161 Manuscrit 4......................................................................................................................... 207 Manuscrit 5......................................................................................................................... 231

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Introduction – Fonctionnement d’un arbre, dynamique des

communautés et évolution de la diversité

Il s'agit ici de donner au lecteur non spécialiste les bases pour la compréhension des

enjeux et questions de ma thèse. Cette introduction est structurée en trois parties. Tout

d'abord, nous rappellerons brièvement les grands mécanismes de fonctionnement d'un arbre

en forêt tropicale. Cela permettra de comprendre en quoi les mesures couramment effectuées

par les écologues sur ces arbres peuvent renseigner sur les stratégies écologiques de ces

arbres. Puis nous verrons comment les interactions entre les arbres et leur environnement

abiotique (pluviométrie, température, sol...) et biotique (autres arbres, herbivores, pathogènes,

pollinisateurs, disperseurs...) peuvent influencer la structure des communautés forestières.

Enfin, la diversité que l'on observe actuellement provient d'une diversification des espèces au

cours des temps géologiques. Nous verrons en quoi la prise en compte de cette dimension

évolutive dans l’étude de la diversité forestière peut apporter quelque chose à notre

compréhension de la structure de cette biodiversité.

Introduction – Partie 1

8

Partie 1 – Bases anatomiques et fonctionnelles d’un arbre et mesure de la diversité phénotypique associée

Idéalement, pour comprendre la réponse d'un arbre à différentes conditions

environnementales, des expériences en conditions contrôlées sont souhaitables. Cela a été

entrepris dans quelques rares cas en forêt tropicale, souvent sur un nombre limité d'espèces

d'arbres. Mais une telle approche est lourde à mettre en œuvre et permet de caractériser les

réponses de quelques espèces à un facteur environnemental isolé comme la sécheresse

(Engelbrecht et al. 2007, Poorter et Markesteijn 2008) voire à un petit nombre de facteurs en

interaction. De plus, cette approche est limitée aux premiers stades de la vie de l'arbre en

raison de leur grande longévité. Par ailleurs, mesurer la réponse isolée d'un arbre à différentes

conditions environnementales ne permet pas d'obtenir des informations sur la manière dont

plusieurs arbres vont interagir, une composante potentiellement importante de la dynamique

des communautés (ce que suggère l'étude de Wiegand et al. 2007).

Une approche alternative consiste à mesurer des caractéristiques phénotypiques des

arbres, couramment appelés traits, directement sur le terrain (Cornelissen et al. 2003), dans

l'espoir que ces traits « doux » contiendront une information suffisante pour comprendre les

caractéristiques fonctionnelles (ou traits « durs ») des espèces, comme leur tolérance à l'ombre

ou à la sécheresse (Lavorel et Garnier 2002). Par ailleurs ces traits pourraient contenir de

l'information sur la façon dont différentes espèces interagissent (Stubbs et Wilson 2004).

Nous rappelons ici les grands principes du fonctionnement d'un arbre afin de

comprendre les approches utilisées par les écologues pour appréhender la diversité

fonctionnelle des arbres tropicaux via la mesure de certains traits. Pour une description

détaillée de la physiologie des plantes, le lecteur peut consulter Raven et al. (2000) et

Marschner (2008), et, pour une perspective plus écologique et synthétique sur les arbres

tropicaux, Turner (2001).

1-Une analogie économique et la notion de stratégie écologique Un arbre peut être vu comme une usine qui réalise un certain nombre de fonctions. Il

doit puiser de l'eau et des nutriments via ses racines et les transporter vers les feuilles, où il

capte le CO2 atmosphérique et le transforme en glucose grâce à l'énergie lumineuse qu'il

intercepte. Il utilise une part des ressources ainsi acquises pour survivre (ie réaliser son

métabolisme de base) et investit le reste de ses ressources dans sa croissance et dans sa


9

reproduction. Le terme de fonction est assez vague dans la littérature écologique. Ainsi, il

peut faire référence soit à une machinerie de l'arbre, comme l'interception de la lumière soit à

une caractéristique plus intégrée de l'arbre comme son degré d'adaptation à l'ombrage. Par

conséquent le terme de stratégie fonctionnelle, c'est à dire la manière dont l'arbre réalise une

fonction, peut lui aussi faire référence à différents niveaux d'intégration (eg. efficience

d'utilisation de l'eau versus résistance à la sécheresse). Comme pour une usine, la survie et le

développement à court, moyen et long terme d'un arbre dépendent des caractéristiques des

différentes machineries de l'arbre et de sa stratégie en terme d'investissements. De même, les

différents arbitrages effectués par l'arbre ont des coûts et bénéfices à différentes échelles de

temps, qui dépendent de l'environnement naturel dans lequel l'arbre est installé (Bloom et al.

1985, Givnish 1986). Westoby et al. (2002) définissent le terme de stratégie écologique

d'une plante comme la manière dont elle assure son gain en carbone pendant sa

croissance et la transmission de ses gènes. Cette stratégie globale d'une plante peut se

décliner en différents axes, potentiellement interdépendants (cf section 9). Un pré-requis

pour appréhender les variations de stratégie parmi les arbres est donc de décrire les grands

principes de leur fonctionnement. Le lecteur non intéressé peut se rendre directement à la

section 6.

2-La photosynthèse Une feuille est constituée de différentes couches : la cuticule, l'épiderme et le

mésophylle, lui-même divisé en deux couches : le parenchyme pallissadique, aux cellules

serrées et riches en chloroplastes et le mésophylle spongieux où les cellules sont baignées

dans un réseau de lacunes (Fig. 1). La cuticule et l'épiderme de la face inférieure de la feuille

présentent des ouvertures, les stomates, par où s'effectuent les échanges gazeux entre l'air et la

feuille. C'est dans les cellules du parenchyme pallissadique qu'ont lieu les réactions de

photosynthèse qui consistent à transformer CO2 et eau en glucose et oxygène.

L'efficacité de la photosynthèse augmente avec la capacité à capter la lumière, c'est à

dire avec la densité surfacique des usines à photosynthèse. Cette densité dépend du nombre de

chloroplastes, de leur contenu en chlorophylle et protéines catalysant la photosynthèse,

notamment la Rubisco et de l'adéquation entre la proportion de ces différentes molécules et la

stœchiométrie des réactions photosynthétiques (Warren et Adams 2004). Par ailleurs,

l'efficacité de la photosynthèse dépend aussi de l'efficacité de la conduction du CO2 depuis

l'atmosphère jusqu'aux sites de photosynthèse. Cette conduction dépend de la conductance


10

stomatique et de la conductance interne de la feuille. La conductance stomatique est liée à la

densité de stomates et à leur ouverture. La conductance interne de la feuille est, elle, en partie

influencée par l'épaisseur des membranes cellulaires (Warren et Adams 2004). Enfin,

l'ouverture stomatique augmente la perte d'eau des plantes par transpiration. Elle peut donc

être d'autant plus grande, que la conductance hydraulique de l'arbre est importante (Sack et al.

2005). Cette conductance hydraulique de l'arbre dépend des résistances hydrauliques de

chaque partie du réseau vasculaire dont la résistance foliaire qui compte pour au moins 30%

de la résistance hydraulique totale. La résistance hydraulique foliaire dépend de l'architecture

des veines dans la feuille et des propriétés membranaires des cellules notamment leur contenu

en pores cellulaires permettant le passage de l'eau (Sack et Holbrook 2006, Cochard et al.

2007). Une même efficacité photosynthétique peut donc être réalisée de multiples façons dans

une feuille, puisqu'elle dépend de plusieurs caractéristiques de l'arbre.

Fig. 1 : Schéma de l'anatomie d'une feuille3.

3-Le captage des ressources et le transport des sèves L'eau (et les nutriments du sol) circule dans l'arbre depuis les racines vers les feuilles

en passant par un ensemble vasculaire constitué des vaisseaux racinaires, des vaisseaux du

tronc et des branches et des vaisseaux foliaires4. Ce faisant, l'eau doit contrebalancer les

forces de gravité au cours de son ascension dans l'arbre. La théorie la plus consensuelle à ce

jour pour expliquer cette montée de la sève brute s'appelle la théorie de la cohésion-tension

3 Source : wikipedia 4 Plus précisément, les gymnospermes conduisent l'eau dans des trachéides, alors que le xylème des

angiospermes est composé d'un mélange de vaisseaux, de trachéides et de parenchyme de réserve. Nous appellerons ici indifféremment vaisseau tout élément conducteur de sève.


11

(Dixon et Joly 1895, Raven et al. 2000, Tyree 2003, mais voir Zimmermann et al. 2004).

Selon cette théorie, c'est l'évaporation de l'eau dans les feuilles qui constitue le moteur de

cette circulation de l'eau depuis le sol vers le sommet de l'arbre. L'eau s'évapore dans les

lacunes du mésophylle des feuilles et diminue le potentiel hydrique des cellules foliaires. Ce

déficit en eau est comblé par le déplacement de l'eau depuis les cellules voisines. Le déficit

hydrique se propage ainsi de cellule en cellule jusqu'à atteindre le réseau vasculaire foliaire où

l'eau est aspirée. La tension produite par cette succion (vers le haut) et par le poids de la

colonne d'eau (vers le bas) est contrebalancée par la cohésion des molécules d'eau (due aux

forces de Van der Waals). La cohésion de la colonne d'eau dans les conduits du xylème peut

être subitement rompue par la formation de bulles de gaz, c'est le phénomène de cavitation ou

embolie (Fig. 2). Au-delà de 10m de hauteur, la pression de la sève est négative (ce qui

équivaut à une tension si la colonne d'eau est vue comme un solide), la cavitation devrait donc

se produire. Le maintien de la colonne d'eau à de telles pressions négatives implique que l'eau

est dans un état métastable. C'est cette métastabilité de l'eau qui est au cœur de la récente

controverse autour de la théorie de la cohésion-tension (Zimmermann et al. 2004).

Fig. 2 : Schéma pression-température de l'état physique de l'eau et phénomène de cavitation5.

La présence d'une bulle de gaz dans un vaisseau bloque la conduction de la sève dans

ce vaisseau, jusqu'à la réparation de l'embolie, un phénomène encore mal compris (Sperry et

al. 2003). La communication latérale entre vaisseaux via les ponctuations aréolées permet à la

sève de trouver dans ce cas un chemin alternatif (Fig. 3). Par ailleurs, la bulle de gaz formée

dans un vaisseau obstrué ne se propage généralement pas dans les vaisseaux contigus du fait

5 Source : wikipedia


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de la formation d'un ménisque au niveau des ponctuations aréolées qui bloque le passage de

l'air. Cependant, si la différence de pression entre les deux faces de la ponctuation dépasse la

tension superficielle du ménisque, la bulle de gaz peut traverser la membrane et l'embolie se

propage.

Fig. 3 : Schéma de vaisseaux conducteurs de sèves6.

L'efficience du transport de l'eau dans le xylème dépend tout d'abord des dimensions

des vaisseaux. Dans le cas idéal d'un cylindre à écoulement laminaire, la loi de Hagen-

Poiseuille stipule que cette conductance est proportionnelle au diamètre à la puissance 4.

Ainsi, un gros vaisseau a une meilleure conductance qu'un ensemble de petits vaisseaux

formant une surface identique. Mais la conductance est également influencée par la structure

des membranes de perforation à travers lesquelles l'eau passe d'un vaisseau à l'autre lors de

son ascension. Ces membranes représentent de l'ordre de 50 % de la résistance hydraulique du

xylème (Choat et al. 2008).

Le xylème doit également résister à des contraintes mécaniques très importantes lors

des périodes de stress hydrique. La diminution de pression de l'eau dans les vaisseaux entraîne

6 Source : http://www.nicksnowden.net/Module_2_Biology_pages/plant_transport_intro_and_structures.htm


13

une compression des vaisseaux qui diminue fortement leur conductance (eg. Cochard et al.

2004). L'épaisseur des parois des vaisseaux contribue à leur résistance mécanique au stress

hydrique et semble être un facteur important dans la résistance à la cavitation chez les arbres

(Hacke et al. 2001). Par ailleurs, la structure des membranes de ponctuation (pits sur la Fig. 3)

permet d’éviter la propagation des embolies lors de phénomènes de cavitation. Ainsi, les

différents éléments de la structure du xylème ont un rôle dans la résistance au stress hydrique

des arbres.

Enfin, la proportion d'éléments non conducteurs de sève est très variable d'une espèce

à l'autre (Gartner et al. 2004), ce qui explique une faible corrélation entre la densité de bois, et

l'efficience hydraulique et la résistance au stress hydrique des arbres (Westoby et Wright

2006, Chave et al. 2009). Ces éléments non conducteurs influencent également la capacitance

du bois, c'est à dire sa faculté à stocker de l'eau dans ses tiges. Cette capacitance est d'autant

plus importante que la densité des tissus non conducteurs est faible, ce qui permet de

supporter des niveaux de transpiration plus importants que ne le permettrait la seule

conductance hydraulique de l'arbre (Gartner et Meinzer 2005).

L'eau évaporée dans les feuilles est remplacée par l'eau puisée dans le sol au niveau

des racines. L'eau rentre depuis le sol dans la racine si le potentiel hydrique des racines est

plus faible que celui du sol. Ce potentiel dépend de la concentration de solutés dans l'eau des

tissus racinaires. Plus celle-ci est grande, plus le potentiel hydrique des racines est faible et le

captage d'eau important. A l'inverse, plus le sol est sec, plus son potentiel hydrique est faible

et moins le transfert d'eau du sol vers les racines est important.

Le captage des sels minéraux du sol requiert lui de l'énergie. Il est en partie réalisé par

les réseaux mycorhiziens qui colonisent les racines. Ces mycorhizes accroissent

considérablement la surface d’échange, le volume du sol exploré et le captage de certains

éléments, notamment le phosphore. Récemment, il a été montré que les mycorhizes jouaient

également un rôle important pour l'absorption de l'eau (eg. Kyllo et al. 2003).

Un certain nombre de caractéristiques des racines peuvent influencer leurs propriétés

de captage des ressources. La longueur spécifique des racines (égale à la longueur des racines

divisée par leur masse) est positivement corrélée au taux d'absorption des ressources, au taux

d'élongation des racines, mais est négativement corrélée à la résistance au stress hydrique et à

l'efficience du transport racinaire de l'eau (Cornelissen et al. 2003). D'autres caractéristiques

comme la distribution des profondeurs des racines ou la présence de nodules ou mycorhizes

renseignent sur la stratégie de captage des ressources par les racines (Cornelissen et al. 2003).

Cependant, la collecte d'information sur les racines des arbres tropicaux est extrêmement rare


14

(Turner 2001), si bien que les variations de stratégies écologiques associées aux racines sont

dans une grande mesure encore inconnues (mais voir Coomes et Grubb 2000).

Pour survivre, une plante a besoin de 17 éléments (Marschner 2008). Mais les

principaux éléments limitant la croissance d'une plante sont, en dehors du carbone de la

photosynthèse, l'azote et le phosphore (Chapin 1980). L'azote entre dans la constitution des

nucléotides, des lipides membranaires et des acides aminés. Dans la feuille, 50 % de l'azote se

situe dans les protéines photosynthétiques (Hikosaka et Terashima 1996), la concentration

foliaire en azote est donc un bon indicateur (mais pas le seul) de la capacité photosynthétique

maximale dans la feuille (Reich et al. 1998).

En forêt tropicale, le phosphore est considéré comme l'élément réellement limitant

(Vitousek 1984, Coomes et Grubb 2000), excepté sur certains sols particulièrement pauvre en

azote comme les caatingas (Coomes et Grubb 2000). Il a été proposé qu'un organisme à

croissance rapide a une part plus élevée d'acides ribonucléiques (RNA) comparée à la part des

protéines, afin de supporter une synthèse rapide de protéines. Les molécules de RNA étant

plus riches en phosphore, comparées aux protéines riches en azote, il en découle qu'un

organisme en croissance rapide devrait avoir un ratio phosphore/azote plus élevé (Elser et al.

1996). Cette idée a été rejetée récemment par l'étude de Matzek et Vitousek (2009).

4-La résistance mécanique et biotique Un arbre doit également faire face à des contraintes mécaniques, notamment pour

supporter le poids de sa canopée (Fournier et al. 1991) et résister au déracinement que la chute

d'autres arbres ou le vent peuvent produire. Par ailleurs, il doit faire face à un certain nombre

d'ennemis naturels que sont les herbivores et les parasites.

La plus grande densité du bois de cœur ou duramen, confère à l'arbre une meilleure

résistance mécanique (Van Gelder et al. 2006, Chave et al. 2009). Et sa teneur en divers

composés chimiques semble avoir un effet sur sa durabilité, mais les études à ce sujet sont

fragmentaires (Chave et al. 2009).

Les taux d'herbivorie sont élevés dans les forêts tropicales, principalement du fait des

insectes (Coley and Barone 1996). Les pathogènes sont également une forte cause de

dommages aux feuilles (Coley and Barone 1996). Les feuilles jeunes sont les plus touchées,

car elles ont une plus grande concentration en protéine que les feuilles matures. La perte de

feuille a un fort coût pour la plante (eg. Marquis 1984). Ce coût peut lui être fatale,

particulièrement pendant les premiers stades de développement. Les moyens de défense sont

variés dans les feuilles, ils incluent les fibres (dureté accrue), les poils, l'inclusion de cristaux,


15

la présence de gommes, de latex ou de résine, les composés chimiques volatiles ou non, ou

encore les associations avec d’autres organismes, comme les fourmis (Turner 2001).

5-Le cycle de vie d’un arbre Les arbres présentent une caractéristique importante : ils produisent des millions de

graines, dont une infime partie donnera naissance à un arbre atteignant une maturité

reproductive (Petit et Hampe 2006).

5-a-reproduction/dispersion/germination

S'il est généralement admis que la quantité de ressources qu'un arbre peut investir dans

sa reproduction est corrélée à ses gains nets de ressources par photosynthèse (Harper et White

1974, Givnish 1988), la façon dont il investit ces ressources, elle, est très variable. La

première source de variation est la taille des graines. Cette variation est colossale, elle s'étend

sur plus de 11 ordres de grandeur (Moles et al. 2005). Pour une même quantité de ressources

investies dans la reproduction, il y aura d'autant moins de graines qu'elles seront grosses.

Produire un grand nombre de petites graines peut permettre de coloniser un grand nombre de

sites. Mais les grosses graines ont plus de réserves pour démarrer leur premier stade de vie.

Ce compromis sur la taille et le nombre des graines est l'un des exemples de ce que les

écologues appellent le trade-off compétition – colonisation (Calcagno et al. 2006, Turnbull et

al. 2008).

La seconde source de variation est la fréquence de la reproduction. Certaines espèces

se reproduisent régulièrement alors que d'autres se reproduisent en masse irrégulièrement

(mast fruiting). Si les évènements de fructification de masse sont généralement associés aux

forêts tempérées (les glandées du chêne) ou aux forêts tropicale d'Asie du Sud-Est

(notamment dans la famille des diptérocarpacées), des données récentes laissent penser que

c'est un phénomène également important en Amazonie (Norden et al. 2007).

La troisième source de variation concerne le fruit lui-même. En forêt tropicale, une

part très importante de la dispersion est assurée par les animaux (Turner 2001). Les types

d'animaux attirés par les fruits des arbres est donc susceptible d'influer sur la dispersion des

graines (Seidler et Plotkin 2006).

5-b-croissance et architecture d'un arbre

La croissance des arbres est régulée par un système hormonal complexe (Raven et al.

2000). On distingue deux types de croissance : la croissance primaire (croissance en hauteur

du tronc, des branches et des racines) au niveau des méristèmes apicaux et la croissance

secondaire (croissance en largeur) au niveau des méristèmes latéraux : le cambium qui produit


16

les nouveaux vaisseaux du xylème, et du phloème et le phellogène qui produit le périderme

qui les entoure. L'intensité de la croissance a un impact sur l'accès futur de l'arbre à la lumière,

mais aussi sur l'énergie disponible pouvant être investie dans la reproduction. Une même

quantité de croissance peut être répartie différemment entre la croissance en hauteur, en

diamètre, dans la construction de nouvelles branches ou dans la croissance racinaire. Les

arbitrages entre ces différents compartiments participe à la stratégie architecturale de l'arbre

(Hallé et Oldeman 1970 cité dans Turner 2001) qui a un impact sur son acquisition de

lumière, d'eau et de nutriments, mais aussi sur ses propriétés mécaniques globales. Hallé et al.

(1978 cité dans Chave 1999) ont ainsi proposé une série de 23 modèles architecturaux pour

classifier les différents types d'architecture rencontrée. Il n'y a pas de lien simple entre modèle

architectural et stratégie écologique, deux arbres ayant des modèles architecturaux différents

pouvant se ressembler plus que deux arbres suivant le même modèle. Le recours à des

modélisations plus détaillées de l'architecture des arbres permet de mieux comprendre

l'impact de cette architecture sur des caractéristiques fonctionnelles de l'arbre comme

l'efficience de capture de la lumière (Pearcy et Yang 1996, Valladares et al. 2002, Pearcy et

al. 2004). Enfin, une même « quantité volumique » de croissance peut avoir un coût

énergétique variable selon la composition des tissus produits, notamment la densité du bois et

la surface spécifique des feuilles (SLA).

5-c-mortalité

La première cause de mortalité des arbres est mécanique : presque la moitié des arbres

meurent cassés par la chute d'arbres voisins ou du fait de leur propre déracinement (Van der

Meer et al. 1994 cité dans Chave 1999, Van der Meer et Bongers 1996). Le reste de la

mortalité des arbres s'explique du fait d'un ensoleillement, d'un apport d'eau ou d'un apport de

nutriments insuffisants. Certains auteurs ont cherché à corréler les taux de mortalité de

quelques espèces à leurs propriétés mécaniques (eg. Chao et al. 2008). Il semble que les

arbres à faible densité de bois et à croissance lente ont une plus grande probabilité de mourir

que les autres.

6-Caractérisation fonctionnelle par la mesure des traits Pour comprendre l'efficacité avec laquelle un arbre réalise ses différentes fonctions et

ses stratégies d'allocation des ressources, les écologues mesurent un certain nombre de

caractéristiques des arbres, couramment appelées traits. Ces traits peuvent être des

mesures morphologiques, comme la taille des vaisseaux conducteurs de sève, ou chimiques,

comme la concentration en azote des feuilles (cf Tableau 1 pour quelques exemples de traits


17

mesurés chez les arbres et Cornelissen et al. 2003 pour une liste plus exhaustive). Ces mesures

sont généralement effectuées à un niveau « macroscopiques », c'est à dire au niveau d'un

organe dans sa totalité comme une feuille ou une racine. Ces traits sont mesurés dans l'espoir

d'identifier ceux qui soient de bons indicateurs de la stratégie écologique globale de la plante

(Grime et al. 1997, Lavorel et Garnier 2002). En Guyane Française, une base de données des

traits fonctionnels des arbres a été mise en place (Mariwenn, Ollivier et al. 2007). Elle est

encore incomplète, mais continue à être alimentée.

Traits Propriétés associées

SLA Longévité des feuilles, résistance mécanique et biotique

épaisseur des feuilles Résistance mécanique

Concentration en azote Potentiel photosynthétique, résistance biotique

Indice stomatique Conductivité hydraulique, potentiel photosynthétique

Densité du bois de sève Conductivité hydraulique, résistance à la sécheresse.

Densité du bois Résistance mécanique et biotique

Diamètre des vaisseaux Conductivité hydraulique

Taille/masse des graines Dispersion, établissement des plantules

Tableau 1 : quelques traits couramment mesurés chez les arbres

7-La mesure des traits chez un arbre La plupart des traits fonctionnels d'un arbre présentent une plasticité phénotypique

importante. Par exemple, la masse surfacique d'une feuille peut varier du simple au double

dans un même arbre, selon l'âge, la hauteur et l'ensoleillement de cette feuille (Poorter et al.

2009). Cela soulève trois problèmes pratiques. Le premier est de savoir s'il est pertinent

d'attribuer à un arbre une unique valeur pour un trait au lieu de caractériser la distribution des

valeurs de ce trait dans l'arbre et au cours de son ontogénie. Le second problème, supposant

que le premier est résolu, est de savoir comment standardiser les mesures d'un trait pour

qu'elles soient comparables d'un arbre à l'autre. Le troisième problème est de savoir à quel(s)

stade(s) de développement un trait fonctionnel doit être mesuré.


18

Le premier problème a reçu à ma connaissance assez peu d'attention de la part des

écologues tropicaux. Certaines études ont étudié les variations de traits foliaires au sein d'une

canopée (eg. Ellsworth et Reich 1993, Le Roux et al. 1999, Sinoquet et al. 2001), ou les

variations de la taille des vaisseaux avec la hauteur (Weitz et al. 2006). Mais les études faites

sur des communautés diversifiées d'arbres tropicaux ont ignoré ce soucis (eg. Kraft et al.

2008), un choix pragmatique lié à des contraintes budgétaires et en moyens humains. Une

deuxième raison probable est que les cadres conceptuels pour utiliser les données de traits en

écologie des communautés sont fondés sur une valeur unique de traits par individus (cf

Chapitre 2).

Le second problème concernant la manière de standardiser la mesure des traits des

arbres n'a pas non plus reçu de réponse à ma connaissance, hormis la recommandation de

choisir des feuilles pleinement développées et de lumière pour les traits foliaires (Cornelissen

et al. 2003). Ainsi, Kraft et al. (2008) ont choisi de mesurer des feuilles à des hauteurs

constantes sur des arbres de sous-bois de moins de 5cm de diamètre, alors que Baraloto et al.

(2009) ont collecté des feuilles de lumière sur des arbres matures et donc à différentes

hauteurs et sur des individus de différentes statures.

Le troisième problème est lié à la question de savoir quels stades de vie des arbres sont

les plus déterminants pour comprendre leur distribution et abondance. Est-il nécessaire de

comprendre la dynamique complète de croissance et mortalité des arbres pour comprendre

leur distribution, ou l'étude de quelques stades de vie est-elle suffisante, notamment les

premiers stades de vie où est concentré l'essentiel de la mortalité des arbres (Petit et Hampe

2006) ? Quelques études se sont intéressées à ces questions de manière indirecte, notamment

Thomas et Bazzaz (1999) et Poorter (2007). Il est cependant difficile de tirer des conclusions

définitives de ces études du fait de leur nature très indirecte.

8-Les axes de stratégie des plantes Si l'on met de côté ces problèmes méthodologiques et que l'on admet qu'il est possible

d'attribuer à un arbre des valeurs uniques de traits qui caractérisent ses propriétés globales,

que nous disent ces valeurs de traits ? De nombreux travaux visent à comprendre comment les

traits des espèces sont reliés à leurs propriétés écologiques. A l'heure actuelle, quelques

synthèses ont mis à jour des grands axes de stratégies écologiques des plantes associés à

des ensembles de traits (Westoby et al. 2002, Wright et al. 2004, Westoby et Wright 2006).

On peut dénombrer au moins quatre axes (Westoby et Wright 2006). Le premier est l'axe

SLA-durée de vie des feuilles. Les espèces ayant des forts SLA ont tendance à un


19

renouvellement rapide des feuilles (courte durée de vie) et une croissance rapide. Le

deuxième axe est celui de la grosseur des graines représentant un compromis entre

colonisation et établissement. Le troisième axe décrit le compromis entre hauteur à maturité

et croissance juvénile rapide ou tolérance à l'ombre. Le quatrième axe est associé aux traits du

bois et concerne les compromis entre efficience du transport de l'eau, résistance à la

sécheresse et résistance mécanique et biotique (Westoby et Wright 2006, Chave et al.

2009). Enfin, d'autres axes potentiellement important concernant les racines sont encore

mal compris (Westoby et Wright 2006).

9-La différence entre stratégie fonctionnelle et niche écologique d’un individu Hutchinson (1957) a défini la niche écologique d'un organisme comme l'ensemble

des conditions environnementales dans lesquelles un organisme peut survivre (ie. avoir

un taux de croissance de population positif). Une définition alternative donnée par Elton

(1927 cité dans Chase et Leibold 2003) considère la niche d'un individu comme son impact

sur les autres organismes et l'environnement. Ces deux définitions peuvent être vues

comme complémentaires (Chase et Leibold 2003). La vision d'Hutchinson de la niche est une

façon commode de conceptualiser l'association entre environnement et distribution

géographique des espèces (eg. Morin et Lechowicz 2008). Elle occupe donc souvent une

place centrale en écologie des communautés pour réfléchir à la manière dont les attributs des

espèces influent sur leur présence et abondance dans une communauté.

Si cette vision de l'assemblage des communautés centrée sur la niche et en particulier

celle de Hutchinson, est remise en question par certains (eg. Hubbell 2001), comme nous le

développerons dans la deuxième partie de l'introduction, elle sous-tend tout une partie des

analyses réalisées à partir des traits en écologie des communautés, notamment les tests visant

à détecter l'effet d'un filtrage par l'environnement sur la distribution des traits dans une

communauté (cf Chapitre 2). Ces tests font souvent implicitement un raccourci en supposant

l'équivalence entre position dans un espace de valeurs de traits (ou espace phénotypique)

et position dans un espace de niches. Ce raisonnement peut paraître valide lorsque l'on

s'intéresse aux habitudes alimentaires des animaux (eg. la taille et la forme du bec des pinsons

de Darwin comme indicateurs de leur régime alimentaire), ou même chez les plantes, lorsqu'il

s'agit de traits de résistance à un stress environnemental majeur, comme la résistance au gel.

Dans ces cas, il peut exister une relation assez directe entre espace phénotypique et espace de


20

niches. En forêt tropicale et plus généralement dans nombre de communautés végétales,

la validité de cette hypothèse est beaucoup moins évidente.

En effet, les grands axes de stratégie fonctionnelle des plantes ne suffisent pas a priori

à déterminer la niche écologique d'un individu. Connaître la manière dont un arbre gère la

ressource en eau, optimise sa photosynthèse et résiste à différents stress mécaniques et

biotiques, ne renseigne pas directement sur sa capacité à survivre et à se développer dans

différentes conditions environnementales, ni sur son impact environnemental. Pour exemple,

un axe de niche potentiellement très important chez les arbres tropicaux est la résistance à la

sécheresse (Engelbrecht et al. 2007). Poorter et Markesteijn (2008) ont étudié

expérimentalement la relation entre des traits morphologiques et la résistance à la sécheresse

de plantules tropicales. Si l'on ne s'intéresse qu'aux espèces sempervirentes de cette étude,

20% seulement de la variation entre espèces dans leur résistance à la sécheresse a pu être

expliquée à partir de leurs traits. Si l'on s'intéresse à des arbres à des stades de développement

ultérieurs, cette relation entre traits et résistance à la sécheresse est susceptible d'être encore

moins bonne. En effet, la résistance à la sécheresse est susceptible de dépendre

d'innombrables facteurs, comme la conductivité hydraulique de toutes les parties de l'arbre, la

capacité de stockage de l'eau, notamment dans le tronc, l'efficience d'utilisation de l'eau, le

réseau racinaire et mycorhizien de l'arbre, la résistance mécanique aux stress induits dans les

parois vasculaires par la sécheresse, les mécanismes de réparation des embolies, etc... Un

autre exemple est celui de l'utilisation de la lumière. Connaître la capacité photosynthétique

d'une feuille ne permet pas de connaître la capacité photosynthétique totale de l'arbre, et

encore moins le gain net de carbone de cet arbre (Givnish 1988). Ainsi, des études ont montré

qu'une même capacité à capter la lumière au niveau d'un individu pouvait être réalisée avec

des architectures d'arbres et des propriétés foliaires très différentes (Valladares et al. 2002,

Pearcy et al. 2004). Ces deux exemples soulignent que connaître chacun des composants

fonctionnels ne suffit pas pour prédire directement leur effet cumulé. Cela nécessite de

modéliser comment ces différents composants interagissent.

Plus généralement, passer d'un ensemble de stratégies à la niche écologique d'un arbre

nécessite d'être capable d'intégrer les différentes facettes du fonctionnement et de la fitness

d'un arbre, un enjeu majeur de l'écologie (Violle et al. 2007). Les différentes fonctions

réalisées par un arbre sont inter-connectées, comme par exemple la capacité

photosynthétique et l'efficience du transport hydraulique (Sack et al. 2005). Cette non-

indépendance des différentes fonctions d'un arbre fait qu'il peut exister différentes façons

d'arriver à la même fitness dans un environnement donné par le biais de compromis


21

complexes entre différentes fonctions d'une plante. A ce sujet, les travaux de Marks sont

exemplaires (Marks et Lechowicz 2006, Marks 2007). En étudiant une modélisation

mécaniste très détaillée d'une plantule d'arbre en forêt tempérée, il montre qu'il existe de

nombreuses combinaisons de traits très différentes menant à des fitness voisines dans un

environnement donné (voir aussi Leimar 2001). Par ailleurs, il montre que la position d'une

espèce dans l'espace phénotypique est susceptible de dépendre de contingences évolutives (ie.

la position au sein d'une phylogénie) et que pour percevoir une association entre traits et

environnement, il est nécessaire de considérer des traits très intégrés du fonctionnement d'une

plante, comme la résistance à la sécheresse ou la tolérance à l'ombre.

Si relier les traits fonctionnels couramment mesurés en forêt tropicale et les niches

Hutchinsoniennes semble un objectif très ambitieux et requerra probablement des années de

recherche, il semble plus accessible de relier traits fonctionnels et niches au sens de Elton,

c'est à dire l'impact d'une espèce sur l'environnement biotique et abiotique, comme sa stratégie

d’acquisition et d’utilisation des ressources. Ainsi, la reconnaissance chez les plantes des

grands axes de stratégie fonctionnelle (Westoby et Wright 2006) est une étape importante

dans ce programme. Une autre difficulté apparaît cependant : si l'utilisation du concept de

niches écologiques de Hutchinson est assez aisée en écologie des communautés pour

comprendre les assemblages et la dynamique des espèces, l'utilisation du concept Eltonien de

la niche est plus compliqué. En effet, comprendre l'impact des différentes espèces sur

l'environnement et sur les autres espèces ne permet pas de comprendre immédiatement les

assemblages d'espèces, bien que cela soit possible (eg. Tilman 1990). En particulier, des

concepts simples tels que l'agrégation des niches des espèces produites par le filtrage

environnemental (cf chapitre 2) ne sont plus valides, si l'on utilise la définition

Eltonienne de la niche écologique. Il est alors plus naturel de penser la dynamique des

communautés comme des assemblages dynamiques de stratégies fonctionnelles qui se

partitionnent le temps et l'espace, et dont le succès dépend des stratégies des autres membres

de la communauté, un cadre conceptuel qui rappelle celui de la théorie des jeux (Falster et

Westoby 2003, McGill et Brown 2007). Pour aller dans cette voie, il est cependant nécessaire

de développer de nouvelles méthodes d'analyses des distributions de traits dans les

communautés (Vincent et Vincent 2009). Ce genre d’approches est d’autant plus compliqué

que la dimension spatiale est souvent une donnée clé pour comprendre les interactions entre

espèces (eg. Durrett et Levin 1994, Goreaud et al. 2002, Kerr et al. 2002).


22

En conclusion de cette première partie, il est donc important de noter que la grande

diversité morphologique parmi les arbres tropicaux ne se traduit pas forcément en une

aussi grande diversité des stratégies fonctionnelles et encore moins en une grande

diversité des niches écologiques (au sens de Hutchinson). Comprendre quels sont les traits

déterminants et comment les intégrer en une mesure pertinente de la stratégie écologique

voire de la niche écologique d'un arbre est de ce fait un champ de recherche encore très ouvert

(Lambers et Poorter 1992, Westoby et al. 2002, Wright et al. 2004, Westoby et Wright 2006,

Chave et al. 2009).


23

Partie 2 – L’arbre dans son environnement et les mécanismes structurant la biodiversité forestière

Nous avons vu dans la première partie de l'introduction que la diversité phénotypique

n’implique pas nécessairement une aussi grande diversité fonctionnelle et encore moins à une

grande diversité de niches écologiques au sens de Hutchinson. Nous rajoutons ici une étape

supplémentaire dans cette limitation progressive des conséquences de la diversité des

organismes, en parcourant les grandes lignes de la dynamique forestière à l'échelle de la

communauté. La définition Hutchinsonienne de la niche peut être affinée pour distinguer la

niche fondamentale d'un individu de sa niche réalisée. La niche fondamentale correspond à

l'ensemble des conditions environnementales dans laquelle un organisme peut vivre en

l'absence de compétition et prédation, la niche réalisée étant celle en présence de compétiteurs

et ennemis naturels. Nous examinons dans cette partie les différents facteurs écologiques

pouvant influencer la formation de niches distinctes chez les arbres tropicaux. Cela nous

mènera à la question posée par Hubbell : est-ce que les différences observées entre les espèces

ont réellement un impact sur la dynamique des communautés ?

1-Les grands axes de stress/compétition chez les arbres Le principal facteur limitant la croissance et la survie des arbres est l'accès à la

lumière (Turner 2001, Lloyd et Farquhar 2008). Un autre axe important de contrainte chez les

arbres tropicaux est le stress hydrique. En effet, quelques études ont montré une

augmentation de la mortalité des arbres tropicaux suite à des épisodes de sécheresse naturelle

(Condit et al. 1995, Phillips et al. 2009) ou provoquée expérimentalement (Davidson et al.

2008, Brando et al. 2008). Enfin, une dernière contrainte concerne la limitation de l'accès aux

nutriments, notamment le phosphore (mais aussi les composés azotés, notamment dans les

forêts sur sables blancs ou les caatingas cf eg. Coomes and Grubb 1996).

2-Les facteurs de stress 2-a-environnement physique (ou abiotique)

L'environnement physique détermine les contraintes que subit un arbre. Ainsi, la

pluviométrie et particulièrement la durée de la saison sèche en forêt tropicale contraignent

fortement la composition floristique (Baltzer et al. 2007, Engelbrecht et al. 2007). La

topographie est aussi un élément structurant important (Pascal et Pélissier 1996, Valencia et


24

al. 2004). Elle peut en effet influer sur la disponibilité en eau du sol pendant les périodes

sèches. Les épisodes d'inondation sont une autre composante du stress hydrique que peuvent

rencontrer les arbres (Baraloto et al. 2007, Madelaine et al. 2007). Ainsi, en Guyane

Française, nombre de noms vernaculaires distinguent les espèces de bas fond des espèces de

haut de pente (eg. Yayamadou marécage versus Yayamadou montagne).

Le sol a un impact à la fois sur le stress hydrique via son niveau de drainage et sur le

stress lié aux nutriments et composés toxiques comme l'aluminium. Ainsi, la composition

floristique des forêts tropicales change radicalement d'un type de sol à l'autre (Richards et al.

1996, Sabatier et al. 1997, Tuomisto et al. 2003, Svenning et al. 2004).

Les perturbations de type tornade ou glissement de terrain induisent enfin des stress

mécaniques importants (Ogle et al. 2006, Uriarte et al. 2009).

2-b-environnement biotique direct

L'environnement biotique d'un arbre, c'est à dire l'ensemble des êtres vivants

interagissant avec lui, induit pour cet arbre des stress directs et indirects. Parmi les stress

directs, on peut citer tout d'abord la compétition pour les ressources que sont la lumière,

l'eau et les nutriments (Coomes and Grubb 2000). Mais la présence d'arbres voisins n'a pas

que des effets négatifs. En effet, il peut y avoir échange d'eau et de nutriments entre les arbres

via des réseaux mycorhiziens (Selosse et al. 2006, McGuire 2007).

Par ailleurs, la chute d'arbres voisins, un chablis, a des effets multiples. Tout d'abord,

il induit un stress mécanique potentiellement important (déracinement, décapitation, branches

cassées). Puis, si l'arbre survit, le chablis procure un environnement lumineux plus propice (et

un stress hydrique mécaniquement plus important).

Enfin, les arbres appartiennent à des réseaux d'interactions positives et négatives

faisant intervenir d'autres êtres vivants. Parmi, les interactions négatives, l'herbivorie et les

pathogènes exercent un rôle important. Ainsi, Fine et al. (2004) ont montré que c'était

l'herbivorie, et pas la disponibilité en ressources, qui expliquait l'absence de certaines espèces

des forêts sur sables blancs, très pauvres en nutriments. En effet, lorsque ces espèces sont

protégées de l'herbivorie artificiellement, elles parviennent à survivre et croître sur sables

blancs mieux que d'autres espèces présentes à l'état naturel sur ce type de sol. L'impact de

l'herbivorie et des pathogènes sur une espèce donnée est susceptible de dépendre de la

composition floristique avoisinante (voir section 2-c).

Parmi les interactions positives (autres que les mutualismes bactériens et mycorhiziens

déjà mentionnés pour la capture d'éléments du sol), les interactions entre les arbres et les


25

animaux pollinisateurs et/ou disperseurs de graines ont un rôle clé pour la dynamique de

populations des espèces (Turner 2001). On peut également mentionner les bénéfices variés

retirés par les plantes dans leur symbiose avec des champignons endophytes (Rodriguez et al.

2009)

2-c-environnement biotique indirect

La composition floristique du voisinage d'un arbre est également susceptible d'avoir

des effets indirects au-delà de la simple compétition/facilitation entre arbres. Tout d'abord, la

composition chimique de la litière, dans laquelle les arbres puisent une part très importante de

leurs ressources est fortement influencé par la composition floristique locale (Townsend et al.

2008), ceci étant notamment dû à la variabilité intra et interspécifique d'une part dans

l'accumulation de certains nutriments et d'autre part dans la vitesse de décomposition des

feuilles et autres débris (Cornwell et al. 2008, Weedon et al. 2009). Par ailleurs, la

composition floristique est susceptible d'avoir un impact sur l'attrait ou la répulsion des

herbivores, pathogènes, pollinisateurs et disperseurs. Si les herbivores sont spécialistes d'une

espèce et si un arbre de cette espèce est entouré d'un grand nombre de conspécifiques, il a une

probabilité plus grande d'être confronté à de l'herbivorie, car ces herbivores sont davantage

attirés par ce patch de nourriture riche en individus intéressants pour eux. De la même façon,

la transmission des pathogènes augmente avec la densité des hôtes potentiels. Si ces hôtes

potentiels appartiennent à une espèce unique, alors la densité de conspécifiques sera

déterminante dans la probabilité qu'un arbre subisse une infection. Cet effet de la densité

locale des conspécifiques est connu sous le nom de densité-dépendance négative ou effet

Janzen-Connell (Janzen 1970, Connell 1971). C'est l’un des mécanismes les plus couramment

invoqués pour expliquer le maintien d'une forte diversité sous les tropiques. De nombreuses

études ont tenté de le mettre en évidence en forêt tropicale, soit par l'analyse de données de

mortalité (Webb et Peart 1999, Harms et al. 2000, Freckleton et Lewis 2006, Wills et al.

2006), soit, plus rarement en tentant de décortiquer le mécanisme impliqué (eg. Bell et al.

2006). Plus généralement, les herbivores et pathogènes sont susceptibles d'être spécialistes

non pas d'une espèce, mais d'un clade (Weiblen et al. 2006). Dans ce cas, c'est la proximité

phylogénétique des individus constituant le voisinage d'un arbre qui influe sur sa

susceptibilité à être confronté aux herbivores ou pathogènes. Peu d'études se sont intéressées à

l'heure actuelle à cette densité-dépendance phylogénétique du fait de la faible résolution

actuelle des hypothèses phylogénétiques chez les arbres tropicaux (mais voir Webb et al.

2006). De la même façon, des phénomènes de densité-dépendance phylogénétique peuvent


26

avoir lieu lors de la pollinisation et de la dispersion des graines. Quelques études se sont

intéressées à cette question (eg. Ronsted et al. 2005). Pour ces agents mutualistes et pour les

herbivores non spécialistes, les effets induits par la composition floristique locale sont

susceptibles de dépendre du réseau d'interactions dans son ensemble (Bascompte and Stouffer

2009) et non juste de la conspécificité ou de la proximité phylogénétique des individus par

rapport à l'arbre focal.

3-La variabilité temporelle de l’environnement L'environnement d'un individu n'est pas constant dans le temps. Il varie du fait de la

croissance de l'individu et de la croissance de ses voisins, mais aussi du fait de la variabilité

climatique annuelle (alternance saison humide, saison sèche) et interannuelle (eg. Condit et al.

2004, Phillips et al. 2009). Ainsi, des conditions environnementales favorisant certaines

stratégies à un moment donné peuvent laisser place à des conditions favorisant d'autres

stratégies. Cette variabilité environnementale temporelle doit également conduire à

l'augmentation du nombre d'espèces pouvant s'installer dans un site donné. Ce mécanisme

connu sous le nom de « effet de stockage » (Chesson 1985) nécessite des séries temporelles

longues pour être mis en évidence, un type de données rare en forêt tropicale (mais voir Jones

et Hubbell 2006).

Une autre source de variabilité temporelle est due aux perturbations, qu'elles soient

d'origine physique comme les tornades (Ogle et al. 2006, Uriarte et al. 2009) ou biotique

comme les chablis (Martinez-Ramos et al. 1988). Les théories de la dynamique forestière font

largement appel à ces perturbations pour expliquer la coexistence d'espèces héliophiles (ou

pionnières) et sciaphiles en forêt (Cordonnier 2004). Suite à un chablis, les espèces pionnières

sont avantagées, puis, une fois que la croissance des arbres a refermé le trou formé dans la

canopée par le chablis (Riéra et al. 1998), les espèces sciaphiles sont avantagées à leur tour.

Ainsi, l'hypothèse des perturbations intermédiaires (Connell 1978) stipule que la diversité

devrait être maximale pour des rythmes de perturbations intermédiaires : pour de faibles

perturbations, les espèces sciaphiles devraient progressivement exclure les pionnières, le

contraire se produisant pour de fortes perturbations. L'évaluation de cette hypothèse a

présenté des résultats contrastés (Hubbell et al. 1999, Molino et Sabatier 2001, Sheil and

Burslem 2003, Bongers et al. 2009). Cela tend à montrer que le taux de perturbation a un

impact non négligeable sur la diversité locale des forêts tropicales, mais que ce n'est pas le

seul facteur important à l'origine de cette diversité. Par ailleurs, cette vision de la dynamique


27

forestière centrée sur les chablis est au cœur des modèles de dynamique forestière de type

modèles de trouée (Shugart 1984).

4-La dispersion limitée La répartition spatiale des arbres d'une espèce est généralement fortement agrégée en

forêt tropicale (Hubbell 1979, Condit et al. 2000, Plotkin et al. 2000). Si cette agrégation est

sans doute partiellement due à des propriétés environnementales qui sont elles-mêmes

spatialement autocorrélées (Palmer 2007), la dispersion limitée des arbres est sans doute un

autre facteur important (Seidler et Plotkin 2006). Sur l'île de Barro Colorado Island, Panama,

des collecteurs de graines sont installés depuis une vingtaine d'années et montre que la plupart

des espèces n'ont pas réussi à disperser des graines dans la plupart des collecteurs au cours de

cette longue période (Wright et al. 2005). Des études similaires ont été menées dans d'autres

forêts et parviennent aux mêmes conclusions (eg. Norden et al. 2007, mais voir Kobe et

Vriesendorp 2009). Si la plupart des espèces ne sont pas capables d'atteindre un site donné,

cela a pour conséquence que des espèces mal adaptées à l'environnement de ce site sont

susceptibles de gagner ce site « par forfait » si les espèces mieux adaptées ne dispersent pas

de graines dans ce site. Cela a potentiellement un rôle important dans le maintien de la

diversité forestière en accroissant le nombre d'espèces pouvant s'installer dans un site donné

(Hurtt et Pacala 1995).

5-Conséquences en terme de dynamique des populations/communautés Nous avons vu dans la partie précédente qu'un arbre avait un grand nombre de

caractéristiques susceptibles d'influencer la façon dont il peut répondre à des conditions

environnementales données. Cela forme la base des théories des niches écologiques

(Hutchinson 1957, Grime 1977, Tilman 1990, Chase et Leibold 2003, Craine 2005, Pierce et

al. 2005). Selon ces théories, les propriétés des espèces vont déterminer leur capacité à

s'installer dans un environnement donné. Un argument fort en faveur de ces théories est la

corrélation observée entre composition floristique et caractéristiques environnementales (eg.

Tuomisto et al. 2003, Chust et al. 2006). Cependant, un certain nombre d'autres composantes

de la dynamique forestière sont susceptibles de brouiller cette association espèce-habitat. En

effet, les mécanismes de densité-dépendance négative peuvent contre-balancer un avantage

compétitif local, les réseaux mycorhiziens brisent le caractère individuel de l'arbre et des

étapes clé du cycle de vie (reproduction, dispersion, installation) dépendent de réseaux


28

complexes d'interaction entre arbres et animaux. La variabilité temporelle des conditions

environnementales brise la correspondance entre point de l'espace et caractéristique

environnementale. Enfin, la dispersion limitée des espèces augmente le champ des possibles

en augmentant la probabilité qu'un arbre gagne un site « par forfait ». En conséquence, la

diversité des stratégies fonctionnelles ne se traduit pas forcément en une diversité des

compétitivités en un point de l'espace (Chesson 2000, Hubbell 2005). Cela justifie le

développement des modèles neutres des communautés (Hubbell 2001, Chave et Leigh 2002,

Muneepeerakul et al. 2008).

6-Théorie neutraliste de la biodiversité Une vision radicalement différente de la dynamique des communautés a été proposée

par Hubbell (1979). Celui-ci attaque le problème de la coexistence des espèces d'une toute

autre manière, en postulant que toutes les espèces sont fonctionnellement équivalentes. Il

étudie un modèle stochastique de dynamique des communautés dans lequel tous les individus

ont la même probabilité de mourir et de donner naissance à un descendant, quelle que soit leur

identité spécifique. Dans ce modèle, la communauté suit une marche aléatoire où, à chaque

pas de temps, un individu tiré au hasard meurt et est remplacé par le descendant d'un autre

individu, lui aussi tiré au hasard. Hubbell ajoute un niveau de complexité à ce modèle par la

suite (Hubbell 1997,2001) en considérant deux échelles spatiales dans lesquelles ont lieu la

même dynamique stochastique (Fig. 4). Dans la première échelle spatiale, celle de la

métacommunauté, la perte d'espèces par stochasticité démographique est contrebalancée par

un mécanisme de spéciation qui réintroduit de nouvelles espèces. Ce mécanisme de spéciation

consiste à attribuer à tout événement de recrutement (ie naissance) d'un individu, une

probabilité de spéciation (comparable à une mutation). S'il y a spéciation, l'individu recruté

appartient à une nouvelle espèce et en est l'unique représentant. L'abondance de cette nouvelle

espèce est susceptible d'augmenter par la suite par le jeu du hasard. Cette dynamique conduit

à un état d'équilibre dynamique dans lequel la distribution d'abondance des espèces dans la

métacommunauté oscille autour d'une distribution moyenne, et où des espèces disparaissent et

d'autres apparaissent continuellement. La distribution moyenne dépend de la valeur d'un

paramètre θ= ν*JM, où ν est la probabilité de spéciation et JM le nombre d'individus dans la

métacommunauté (Etienne 2005). Dans la deuxième échelle spatiale, celle de la communauté

locale, la perte d'espèces est contrebalancée par immigration depuis la métacommunauté. Ici,

à chaque événement de recrutement est associée une probabilité d'immigration. S'il y a


29

immigration, un individu tiré au hasard dans la métacommunauté fournit un descendant qui

est recruté dans la communauté locale. La probabilité d'immigration, m, est le second

paramètre du modèle de Hubbell. Le lecteur féru de génétique des populations reconnaîtra

dans ce modèle démographique l'analogue d'un modèle neutre de Moran de type île-continent

en génétique des populations (Ewens 2004).

Fig. 4 : Représentation schématique du modèle de Hubbell.

Hubbell (2001) montre que ce modèle simple suffit à reproduire nombre de motifs de

diversité observés en forêt tropicale, notamment la distribution d'abondances d'espèces. A

partir de ce résultat, il remet en cause la nécessité d'invoquer le rôle des différences entre

espèces pour expliquer leur coexistence. Cette assertion a fait et fait encore l'objet de

discussions innombrables (Chave 2004, Adler et al. 2007, Leigh 2007). Notons cependant que

le bref survol des différents mécanismes écologiques potentiellement impliqués dans la

dynamique forestière tropicale suggère que cette hypothèse de neutralité n'est pas

complètement absurde : on peut imaginer que les différences de stratégies écologiques entre

les espèces peuvent être gommées par d'innombrables autres mécanismes écologiques ayant

pour effet de diminuer les différences de compétitivité entre espèces (Chesson 2000). Par

ailleurs, quelques modèles simples d'évolution des niches dans une communauté ont observé


30

une convergence vers la neutralité (eg. Hubbell 2006, Scheffer et Van Nes 2006). Il n'est pas

question de bâtir ici un argumentaire pour ou contre la théorie neutraliste (voir Pavé 2007

pour une réflexion sur le rôle du hasard dans les écosystèmes), mais de reconnaître que cette

théorie, bien qu'extrême, n'est pas dépourvue d'intérêt. Plus généralement, cette théorie

présente une théorie de référence, explicitant le rôle du hasard et de la dispersion limitée dans

la dynamique des communautés. De ce fait, elle contient tous les ingrédients pour servir de

fondation pour bâtir une théorie générale des communautés (Alonso et al. 2006), de la même

manière qu'une théorie générale évolutive s'est construite à partir de la théorie neutraliste en

génétique des populations (Leigh 2007). La théorie neutraliste permet de poser clairement

la question : est-ce que les différences fonctionnelles entre les espèces ont réellement un

impact sur la dynamique des communautés ? Et si oui, est-ce que les traits mesurés sur les

arbres tropicaux peuvent servir à mieux comprendre les effets non neutres agissant sur ces

communautés ?


31

Partie 3 – L’évolution de la diversité et la mesure de la diversité phylogénétique La diversité des arbres tropicaux qu'elle soit morphologique, physiologique,

fonctionnelle ou taxinomique est le fruit d'une histoire évolutive de plusieurs centaines de

millions d'années. Les forêts tropicales elles-mêmes datent d'une centaine de millions

d'années (Davis et al. 2005), mais l'histoire évolutive antérieure a aussi contribué à construire

une diversité de formes à partir desquelles les formes arborées ont évolué à plusieurs reprises

(la forme de vie arbustive n'est pas monophylétique, ni ancestral). Cette partie décrit les

grands mécanismes, propriétés et contraintes à l'évolution de ces formes particulières que sont

les arbres tropicaux.

1-L’origine de la diversité : de la mutation génétique à la diversité phylogénétique La diversité phénotypique des organismes peut être due à des effets

environnementaux. Ainsi, deux jumeaux peuvent avoir des tailles et poids différents selon

leur alimentation. On appelle plasticité phénotypique cette dépendance du phénotype d'un

individu à l'environnement auquel il est confronté. A cette variabilité inter-individuelle

d’origine environnementale, s’ajoute la diversité d'origine génétique. Cette seconde

composante de la diversité phénotypique est héritable par opposition à la variation

phénotypique d'origine environnementale7.

La diversité génétique a pour origine les erreurs produites lors de la réplication des

molécules d'ADN. Les arbres tropicaux contiennent des milliers de gènes, chacun codant pour

des protéines ayant des effets variés sur le phénotype d'un individu. Les mutations génétiques

agissent donc sur un grand nombre de petites briques de l'organisme et devraient avoir pour

effet de produire un continuum de phénotypes (comme une distribution gaussienne des

phénotypes). Or le monde vivant est constitué de groupes d'individus ayant des formes

similaires (des taxons), chacun de ces groupes étant assez distincts les uns des autres. La

classification de ces groupes et leur dénomination en taxons constitue le cœur du travail des

systématiciens. L'avènement de techniques de biologie moléculaire a confirmé que ces

groupes phénotypiques avaient également une réalité génétique : deux individus du même

taxon ont généralement un contenu génétique plus similaire que deux individus de taxons 7 Ce dogme du « tout génétique » dans l'héritabilité des caractères est aujourd'hui remis en cause par divers

travaux notamment dans le domaine de l'épigénétique et de la biologie du développement. Par soucis de concision, nous ne rentrons pas ici dans ces détails (qui n'en sont pourtant pas !).


32

différents. Pour comprendre comment de tels groupes génétiques apparaissent, il est donc

nécessaire d'invoquer la présence d'autres mécanismes agissant en plus des mutations

génétiques.

Deux conditions suffisent pour la formation de tels groupes génétiques: une limitation

du flux de gènes entre individus et de l'incompatibilité entre génotypes (trop) distincts.

Avec ces deux ingrédients, il est possible de reproduire par simulation la formation de

groupes génétiques distincts à partir d'un seul (Hoelzer et al. 2008, de Aguiar et al. 2009). La

limitation du flux de gènes signifie que tous les individus n'ont pas la même probabilité de se

reproduire avec tous les autres individus. En d'autres termes, cela signifie l'absence de

panmixie. Cette limitation du flux de gènes peut avoir pour origine la présence d'une barrière

géographique. Cette barrière produit deux populations distinctes et les individus de la

première population ne peuvent plus se reproduire avec les individus de la deuxième

population. Ce scénario est à la base du modèle de spéciation allopatrique. En fait, la simple

présence d'une dispersion limitée des organismes et de leurs propagules peut suffire à

produire des groupes distincts (Hoelzer et al. 2008). D'autres mécanismes peuvent conduire à

une diminution du flux de gènes entre organismes. Ces mécanismes ont pour point commun

de faire appel à une séparation des niches écologiques des individus. Pour les plantes, on peut

citer comme exemple l'adaptation à des conditions environnementales différentes, la

phénologie ou l'attraction de pollinisateurs différents. Ces mécanismes rendent possible la

formation de groupes génétiques distincts sans isolement géographique. Ils sont donc à la base

du modèle de spéciation sympatrique. Le deuxième ingrédient dans la formation de groupes

génétiques distincts est l'incompatibilité génétique, c'est à dire le fait que des individus

provenant de la reproduction de deux individus ayant des génotypes différents ont une fitness

inférieure. Le modèle le plus classique d'incompatibilité génétique est connu sous le nom de

modèle Bateson-Dobzhansky-Muller (BDM, Gavrilets 2004). Dans ce modèle, la fitness d'un

individu est contrôlée par deux gènes A et B, chacun de ces gènes possédant deux allèles A et

a, B et b. Le génotype ancestral est Ab. Deux mutations peuvent avoir lieu. La mutation a et la

mutation B. Chacune de ces mutations est neutre. Mais l'association de ces deux mutations

produit un génotype non viable. Ainsi, deux populations ayant des génotypes distincts, l'une

possédant la mutation a et l'autre la mutation B seront incompatibles génétiquement (Fig. 5).

Le modèle BDM est un modèle très simple de paysage adaptatif, c'est à dire qu'il décrit

le lien entre génotype et fitness d'un individu. La vitesse de formation de groupes génétiques

distincts dépend du taux de mutation, de la taille des populations et des propriétés du paysage

adaptatif (Gavrilets 2004).


33

Fig. 5 : Modèle de Bateson-Dobzhansky-Muller8.

Cette structuration du vivant en groupes phénotypiques distincts a permis aux

systématiciens de classer le monde vivant. L'unité élémentaire en taxinomie est l'espèce.

Mayr (1942) a proposé comme définition que les espèces sont des groupes d'individus inter-

féconds qui sont isolés reproductivement entre eux. Cette définition colle bien aux modèles

théoriques présentés plus hauts, mais pose un certain nombre de problèmes pratiques

lorsque confrontée aux travaux taxinomiques. Ainsi, certains taxons sont en réalité

constitués de plusieurs groupes génétiques distincts pouvant présenter des caractéristiques

écologiques également distinctes. On parle alors d'espèces cryptiques. La définition de Mayr

impose d'appeler espèces ces groupes, alors même qu'ils sont indistinguables

morphologiquement, au moins à première vue. A l'inverse, plusieurs taxons peuvent présenter

des caractéristiques phénotypiques et écologiques clairement distinguables tout en présentant

des taux d'hybridation conséquents et des hybrides viables et fertiles (notamment chez les

arbres). La définition de Mayr impose de regrouper ces taxons au sein d'une même espèce. De

nombreuses autres définitions du terme espèce ont été proposées (Coyne et Orr 2004 en

dénombre huit autres). Chacune a des avantages et inconvénients particuliers. La vision de

Mayr est celle dans laquelle l'hybridation entre espèces est rare et donne toujours lieu à des

génotypes peu viables (eg. modèle BDM) et ignore la possibilité de spéciation par

hybridation, un phénomène assez courant chez les plantes (Rieseberg 1997). Les travaux

récents en biologie évolutive confirment qu'il existe en réalité un continuum de cas (Abott et 8 D'après Gavrilets 2003


34

al. 2008). A certains loci sous forte sélection, il peut y avoir un gros désavantage aux

hybrides, alors qu'à d'autres loci, l'hybridation peut conduire à des fitness identiques. Ainsi,

des complexes d'espèces peuvent conserver un patrimoine génétique commun pour l'essentiel

de leur génome, tout en étant clairement distinguables pour un petit nombre de gènes (eg.

Minder et Widmer 2008).

Les données moléculaires n'ont pas seulement permis d'améliorer la classification des

espèces. Elles ont également fait avancer considérablement l'étude des liens de filiation entre

espèces, c'est à dire leur phylogénie. L'idée que l'on peut reconstruire l'arbre de la vie à partir

de données moléculaires repose sur le fait que deux lignées totalement isolées

reproductivement vont expérimenter des évolutions indépendantes et vont de ce fait

accumuler des mutations différentes dans leur génome. Ainsi, en mesurant la proximité

génétique entre plusieurs lignées, il doit être possible de reconstruire leur histoire évolutive

(Felsenstein 2004). L'accès à des hypothèses phylogénétiques de plus en plus détaillées pour

un nombre croissant de clades commence à modifier les approches pour comprendre la

structuration du monde vivant. Ainsi, des mesures de diversité non plus basées sur les

nombres et abondances des espèces, mais sur leurs liens phylogénétiques sont de plus en plus

utilisées (Faith 1992, Forest et al. 2007).

Un certain nombre de difficultés peuvent apparaître dans ce schéma. Si les événements

de spéciation s'enchaînent rapidement, la présence de polymorphisme génétique ancestral peut

conduire à des reconstructions phylogénétiques erronées (Rosenberg et Nordborg 2002, Fig.

6). Par ailleurs, si la spéciation est le produit d'une hybridation entre deux espèces. L'idée

même d'une phylogénie en forme d'arbres est erronée, il faut alors utiliser le concept de

réseau phylogénétique (Huson et Bryant 2006). Enfin, l'étude des complexes d'espèces qui

continuent d'échanger du patrimoine génétique nécessite d'utiliser des méthodes statistiques

encore plus complexes et gourmandes en temps de calcul pour comprendre leur histoire

évolutive (eg. Hey et Nielsen 2004). Dans la suite, nous ignorerons ces difficultés et

considérerons qu'il est possible de reconstruire un arbre phylogénétique représentant l'histoire

des branchements évolutifs associés à la diversification des espèces.

Les arbres tropicaux présentent un certain nombre de particularités ayant des

conséquences importantes en terme d'évolution (Petit et Hampe 2006). Le pollen peut être

transporté sur de très longues distances, ainsi le flux de gènes entre populations éloignées

peut être important, possiblement même si la forêt est fragmentée (Nason et Hamrick 1997,

Dick 2001, White et al. 2002, Lowe et al. 2005). Les graines sont moins mobiles et sont

principalement dispersées localement. Cependant, beaucoup de graines étant dispersées par


35

Fig. 6: Problème du polymorphisme ancestral9.

les animaux, elles peuvent être transportées occasionnellement sur de longues distances

(Jones et al. 2005, Hardesty et al. 2006). Et des évènements extrêmes comme des tempêtes ou

la dérive d'arbres morts peuvent disperser des graines d'arbres à de très longues distances

jusqu'à des transports intercontinentaux (eg. Dick et al. 2007). Par ailleurs, le cycle de vie d'un

arbre est caractérisé par une mortalité très importante lors des premiers stades de vie.

Ainsi, la pression de sélection peut être très importante et favoriser l'émergence et le maintien

d'adaptations locales malgré l'important flux de gènes (Petit et Hampe 2006). Les

populations d'arbres présentent donc les caractéristiques écologiques idéales pour être à la fois

très peu structurées génétiquement tout en présentant des écotypes fortement différenciés.

Lorsque les différents écotypes ont un déterminisme génétique faisant intervenir un grand

nombre de loci, il y a peu de chance d'observer une structure génétique entre écotypes, même

aux loci impliqués (Le Corre et Kremer 2003). Lorsque les écotypes ont un déterminisme

génétique faisant intervenir un petit nombre de loci, une structure génétique entre écotypes

peut émerger pour ces loci et servir de base pour la constitution de groupes génétiques

distincts (Nosil 2008). Il n'est donc pas surprenant d'observer couramment chez les arbres

tropicaux des complexes d'espèces entre lesquelles l'hybridation est possible voire courante

(Ishiyama et al. 2008). Si ces espèces ont une réalité écologique, il se peut qu'elles

9 D'après Rosenberg et Nordborg 2002.


36

appartiennent encore à un même groupe génétique et qu'elles correspondent soit à des

écotypes, soit à des populations en cours de spéciation.

En conclusion, il faut garder à l'esprit que si dans la plupart des études écologiques, on

considère chaque taxon comme une espèce à part entière, la réalité génétique et biologique (au

sens de Mayr) de tels taxons est une approximation. De plus, les arbres tropicaux présentent

des caractéristiques écologiques idéales pour favoriser l'émergence d'écotypes (pouvant être

reconnus comme des taxons différents) n'ayant pas ou pas encore de patrimoines génétiques

distincts. Enfin, si l'on cherche à reconstruire les liens phylogénétiques entre espèces sous la

forme d'un arbre, la réalité d'une diversification uniquement par branchements est elle aussi

une approximation, qui néglige la présence de spéciation par hybridation et la dynamique

génétique plus compliquée à l'intérieur de complexes d'espèces. Tous ces problèmes plaident

pour la construction d'un cadre de pensée qui voit les communautés écologiques non pas

comme des assemblages de taxons, mais comme des assemblages de génotypes plus ou moins

différenciés qui sont le produit d'une histoire évolutive plus ou moins réticulée. Pour cela, il

est nécessaire de développer des approches nouvelles qui puissent intégrer les dynamiques

écologiques et évolutives.

2-Quelques éléments de biogéographie des forêts tropicales Le terme biogéographie recouvre l'étude de la vie à la surface du globe, de sa

répartition et de ses interactions avec la planète10. Comme nous l'avons vu dans la section

précédente, l'isolement géographique est l'un des moteurs de la spéciation. Comprendre les

grandes transitions géographiques peut donc permettre de mieux comprendre quelques grands

patrons macroévolutifs, comme les grandes dates de diversification des espèces, ainsi que les

liens évolutifs qui existent entre différentes zones forestières. L'échelle de temps de

l'évolution des arbres tropicaux s'exprime en millions d'années, une échelle de temps

géologique à laquelle les continents sont des unités changeantes et mobiles du fait de leur

dérive. L'histoire de la dérive des continents a laissé des traces dans la structuration du

monde vivant. Nous rappelons ici les grandes étapes de cette dérive des continents depuis la

formation de la Pangée, un supercontinent qui regroupait la quasi-totalité des terres émergées.

C'est de cette époque que date l'ancêtre commun des angiospermes ou plantes à fleurs

(Wikström et al. 2001, Davies et al. 2004, Sanderson et al. 2004). La grande majorité des

espèces d'arbres tropicaux appartiennent à cette division, excepté les conifères qui

10 Source : wiktionaire


37

appartiennent aux gymnospermes. Au Trias et au Jurassique, la Pangée se scinde en deux,

laissant d'un côté l'Amérique du Nord, l'Europe et l'Asie (sauf l'Inde), et de l'autre l'Amérique

du Sud, l'Afrique, l'Inde, l'Australie et l'Antarctique (Fig. 7). Puis, pendant le Crétacé,

l'Amérique du Sud se sépare de l'Afrique et l'Inde de Madagascar (Fig. 8). Lors de l'Éocène,

l'Inde percute l'Asie et l'Australie s'éloigne de l'Antarctique (Fig. 9). Lors du Miocène, le

monde ressemble à celui d'aujourd'hui (Fig. 10). L'isthme de Panama se ferme entre -13 et 1,9

Ma (Gargaud et al. 2005) et connecte les Amériques.

Fig. 7 : Carte du globe au Jurassique (-152 Ma)11.

L'histoire de la dérive des continents permet de comprendre la plus grande similarité

des flores néotropicales et africaines par rapport à la flore sud-asiatique ou le caractère

composite de la flore indienne, historiquement proche de celle de Madagascar mais colonisée

plus récemment par des migrants asiatiques. On distingue aujourd'hui trois grands ensembles

de forêts tropicales : la forêt néotropicale d'Amérique, la forêt Africaine et la forêt Sud-

Asiatique (à laquelle on peut adjoindre celle d'Océanie). Le Sud-Est Asiatique présente deux

plaques continentales : les plateaux de Sunda et Sahul. Sunda contient le continent Asiatique,

Sumatra, Bornéo et Java. Sahul contient l'Australie et la Papouasie-Nouvelle Guinée. Lors des

périodes glaciaires, le niveau de la mer diminue et les plateaux sont à sec, connectant les 11 Source des cartes des figures 7,8,9 et 10 : Paleomap project http://www.scotese.com/Default.htm


38

Fig. 8 : Carte du globe au Crétacée (-94 Ma).

Fig. 9 : Carte du globe à l'Éocène (-50 Ma).


39

Fig. 10 : Carte du globe au Miocène (-14 Ma).

chapelets d'îles entre eux. Ces deux plateaux sont séparés par des eaux profondes et sont donc

isolés, même lors des maxima glaciaires. Entre ces deux plateaux, les Philippines, le

Sulawesi, les Moluques, le Timor et Bali sont isolés (Fig. 11). Cette séparation des deux

plateaux par des mers profondes est apparente dans la composition floristique et faunistique.

Wallace, un grand explorateur du 19ème siècle, remarquera le premier cette différentiation

floristique et faunistique et proposera une démarcation en deux zones biogéographiques.

Aujourd'hui, cette démarcation est connue sous le nom de ligne de Wallace. En Afrique, on

peut actuellement distinguer deux grands blocs forestiers, le bloc congo-gabonnais et le bloc

Éburnéo-Libérien (Fig. 12). Au cours des oscillations climatiques du quaternaire, ces deux

blocs ont parfois été reliés par des forêts. Dans les Néotropiques, les forêts humides s'étendent

actuellement du Brésil et de la Bolivie jusqu'au Mexique (Fig. 12). La fermeture de l'isthme

de Panama a produit un grand échange des faunes du Nord et du Sud, ainsi que des brassages

floristiques (Marshall et al. 1982, Gentry 1982, Burnham et Graham 1999).


40

Fig. 11 : Plaques continentales du Sud-Est Asiatique12.

Fig. 12: Cartes des forêts tropicales humides13.

12 Source : Wikipedia 13 Source : http://www.mongabay.com/images/rainforests/world-rainforest-map.jpg


41

3-Le cas des forêts Néotropicales Les forêts Néotropicales abritent la plus grande diversité forestière au monde (Fine et

Ree 2006). L'origine de cette diversité a fait l'objet de nombreuses études. L'une des

hypothèses, la théorie des refuges, postule que les oscillations climatiques lors du quaternaire

(glaciations) auraient causé la fragmentation des forêts Néotropicales et des évènements de

spéciation par allopatrie (Haffer 1969). Cette hypothèse a été cependant remise en cause par

des travaux plus récents de paléoécologie qui réfutent l'idée d'une savanisation importante des

forêts Néotropicales (causant sa fragmentation) lors des épisodes glaciaires (Colinvaux et al.

2000). Une autre hypothèse postule que la diversité s'est construite progressivement au

cours de la période tertiaire qui suit la dernière grande extinction de la fin du Crétacé

(Willis et Niklas 2004). Dans cette hypothèse, l'orogénie andine est parmi les facteurs

environnementaux les plus étudiés pour expliquer la diversification tropicale (Gentry 1982,

Burnham et Graham 1999, Brumfield et Edwards 2007). D'autres facteurs environnementaux

comme les variations du niveau des mers et le changement d'orientation de certains

fleuves comme l'Amazone sont également potentiellement importants (Nores 2004).

Quelques études génétiques récentes plaident cependant en faveur d'une diversification rapide

et récente (au cours du quaternaire) de certains groupes de plantes et de crapauds (Richardson

et al. 2001, Noonan et Gaucher 2005). Des scénarios alternatifs ont été proposés pour

expliquer comment des oscillations climatiques ont pu favorisé la diversification de

certains groupes au quaternaire, en l'absence de savanisation (Bush 1994, Colinvaux

1998, Rull 2005). Une revue récente (Rull 2008) suggère que la diversification Néotropicale a

commencé au tertiaire et s'est continuée au quaternaire, la part relative de ces deux périodes

étant variables selon les groupes considérés. Pour les plantes, Rull estime à 25 % la

diversification due au tertiaire. En résumé, la diversification Néotropicale a été

vraisemblablement due à différents facteurs intervenant à différentes périodes géologiques,

mais les conditions écologiques à l'origine de ces diversifications sont encore largement

méconnues.

4-La diversification phénotypique et fonctionnelle Il est possible de concevoir une diversification des espèces sans diversification de

leurs niches écologiques. En effet, Hoelzer et al. (2008) n'ont besoin que de dispersion limitée

et de mécanismes d'incompatibilité génétique pour produire une diversification génétique. Ces

mécanismes d'incompatibilité génétique peuvent avoir lieu à des niveaux moléculaires ou

cellulaires sans avoir nécessairement un impact mesurable sur les caractéristiques écologiques


42

des espèces. Cependant, même en l'absence de diversification des niches écologiques des

organismes (au sens de Hutchinson), la diversification des espèces est susceptible de conduire

à une diversification fonctionnelle ainsi qu'à une diversification phénotypique des organismes.

Un bref détour par la génétique quantitative peut être éclairant ici.

La génétique quantitative vise à comprendre comment le génotype d'un individu

affecte son phénotype. Le phénotype est constitué d'un certain nombre de caractères discrets,

comme le caractère lisse ou ridé des pois de Mendel. Ces caractères discrets sont très

généralement codés par un ou un petit nombre de gènes. Le phénotype d'un organisme est

également constitué de caractères continus, comme la taille des graines ou l'épaisseur d'une

feuille. Ces traits quantitatifs peuvent être codés par un plus grand nombre de gènes. Un

modèle classique de la génétique quantitative est le modèle infinitésimal (Lynch et Walsh

1998). Ce modèle suppose qu'un trait quantitatif est contrôlé par un grand nombre de gènes

ayant de petits effets égaux et additifs. Dans ce modèle, chaque gène a peu d'effet sur la

valeur du trait. Par conséquent, même si ce trait a un grand impact sur la fitness de

l'organisme, chacun des gènes ayant un effet sur ce trait connaîtra une évolution quasi-

neutre, c'est-à-dire qu'il n'y aura pas beaucoup d'avantage sélectif pour la possession d'un

allèle particulier de ce gène. Barton (1989) a montré que dans ce cas, les compositions

génétiques étaient très variables dans le temps. D'autres modèles pour l'architecture génétique

des traits quantitatifs peuvent être imaginés dans lesquels un petit nombre de gènes ont

beaucoup d'effet sur le trait, tandis que beaucoup d'autres gènes ont un effet faible (eg.

Robertson 1960 cité dans Mackay 2003). Dans ce cas, le petit nombre de gènes à effet fort

peuvent être soumis à sélection si le trait pour lequel ils codent a un impact important sur la

fitness de l'organisme.

La fitness d'un individu dans un environnement donné (ie. sa niche écologique) est le

résultat d'un certain nombre de fonctions que l'individu réalise (cf Partie 1), chacune des

fonctions pouvant impacter une ou plusieurs dimensions de la niche écologique de l'individu

(Fig. 13). De la même façon, les traits d'un individu peuvent être impliqués dans la réalisation

de plusieurs fonctions et une fonction peut faire intervenir plusieurs traits (Fig.13). Comme

nous l'avons vu dans la première partie de l'introduction, les traits couramment mesurés sur

les arbres tropicaux sont impliqués dans plusieurs fonctions et la valeur d'un trait ne suffit

généralement pas à décrire la manière dont l'individu réalise sa fonction, car celle-ci dépend

de beaucoup d'autres caractéristiques de l'arbre. En conséquence, si l'on veut comprendre la

niche écologique d'un arbre à partir de tels traits mesurés (à la manière dont on relie une

valeur de trait au génotype en génétique quantitative), on a de grandes chances de se trouver


43

plutôt dans la première situation du modèle infinitésimal : un grand nombre de traits auront

des effets sur la fitness d'un individu dans des conditions environnementales données. Ainsi,

on peut imaginer que l'évolution des traits sera quasi-neutre et devrait être de type mouvement

brownien. La combinaison de valeurs de traits dans un arbre sera alors en grande partie le

résultat de l'histoire évolutive de cet arbre (Leimar 2001, Marks 2007). Des déviations par

rapport à cet attendu nul peuvent alors signifier soit que le trait est très corrélé à la fitness de

l'espèce dans certaines conditions environnementales et a donc été l'objet de pressions de

sélection importantes (la valeur du trait pourra alors présenter des contrastes importants de

part et d’autres de certains nœuds de la phylogénie, du fait de la sélection divergente), soit que

des contraintes mécaniques ou physiologiques entraveront ses variations stochastiques (le trait

sera alors moins labile le long de la phylogénie).

A l'autre extrême, si l'on considère des fonctions très intégrées du fonctionnement d'un

arbre, comme la résistance à la sécheresse (par opposition à l'efficience d'utilisation de l'eau

par exemple), ces fonctions font l'objet de pressions de sélection très différentes suivant

l'environnement rencontré par l'arbre. Dans ce cas, le lien entre diversification des espèces et

diversification fonctionnelle sera intimement lié à la présence de spéciation écologique (ie. la

production de deux ou plusieurs espèces ayant des niches écologiques différentes).

Fig. 13: Liens schématiques entre traits, fonctions et axes de niche.


44

5-La diversification des niches écologiques Une question encore très débattue est de savoir dans quelle mesure la diversification

des espèces conduit à des changements écologiques importants chez les lignées descendantes.

Certains postulent qu'il devrait y avoir conservatisme phylogénétique des niches

écologiques au cours de l'évolution, c'est à dire que deux lignées sœurs tendent à avoir des

niches écologiques plus proches que deux lignées tirées au hasard (Webb 2000, Webb et al.

2002, Wiens et Graham 2005). Si cette hypothèse est vérifiée, alors connaître la structure

phylogénétique d'une communauté renseigne sur la structure des niches des espèces en

coexistence (Webb 2000). Cela a donné lieu à un nombre non négligeable d'études en

écologie des communautés (Vamosi et al. 2009). Nous y reviendrons dans le chapitre 3.

Webb et al. (2008) ont recensé, pour le cas particulier des arbres tropicaux, quelques

éléments plaidant pour le conservatisme phylogénétique des niches écologiques. Une des

raisons qui pourraient contredire cette hypothèse de conservatisme phylogénétique des niches

est la spéciation écologique (Schluter 2001), qui conduit à la formation de deux espèces aux

écologies très différentes du fait de pressions de sélection divergente, c’est à dire poussant ces

deux espèces à s’éloigner dans l’espace des niches écologiques. Webb et al. (2008) avancent

que la diversité des forêts tropicales a pour conséquence que deux espèces se retrouveront

assez rarement dans un même voisinage et donc que la sélection divergente pour réduire le

recouvrement de niches de ces espèces (MacArthur et Levins 1967) devrait être faible

(Connell 1980). Par ailleurs, la longue durée de génération d'un arbre (plus de cent ans)

comparée à l'échelle de temps des changements climatiques (1000-10000 ans) devrait affaiblir

de tels événements de sélection divergente. Les auteurs concluent à partir de ce bref

raisonnement que les changements de niches écologiques seraient principalement le résultat

d'une dérive (ie. la variation aléatoire au cours du temps) ou de sélection faible dans des

populations périphériques ou fondatrices expérimentant des conditions écologiques assez peu

différentes.

La validité de tels arguments dépend de la définition que l'on donne à la niche

écologique d'une espèce. Si par niche écologique on entend l'appartenance à un biome

particulier (forêt tropicale versus tempérée par exemple) ou l'affinité avec des conditions

environnementales variant à de larges échelles spatiales (notamment le climat), alors ces

arguments (comme ceux de Wiens et Graham 2005) semblent recevables. Si l'on utilise une

définition plus traditionnelle du terme de niche écologique, visant à comprendre la

coexistence des espèces dans une communauté, alors ces arguments ne semblent pas

suffisants pour justifier l'idée d'un conservatisme des niches. Pour expliquer cela, un détour


45

par les concepts d’α- et de β-niches paraît utile. Pickett et Bazzaz (1978) ont proposé les

termes d’α- et de β-niches pour séparer les différentes dimensions des niches au sens de

Hutchinson. Ils entendent par α-niche l’ensemble des dimensions de la niche impliquées dans

le partitionnement local de l’habitat entre les espèces en coexistence. Pour un arbre, on peut

penser à son degré d’affinité avec la lumière (au sens de position le long de l’axe pionnier-

sciaphile). Ainsi, un arbre pionnier et un arbre sciaphile coexisteront localement avec des α-

niches différentes. La β-niche comprend, pour sa part, l’ensemble des dimensions de la niche

impliquées dans l’adaptation à un habitat. Ainsi, deux espèces d’arbre ont la même β-niche si

elles sont présentes dans le même habitat, alors qu’elles ont des β-niches différentes, si l’une

pousse sur des sables blancs, tandis que l’autre pousse sur des sols argileux. Silvertown et al.

(2006) ont montré que, dans des communautés de plantes de prairie, la β-niche présente un

certain degré de conservatisme phylogénétique tandis que l’ α-niche semble plus labile et

dans ce cas viole l’hypothèse de conservatisme des niches écologiques. Ainsi, la

diversification des niches écologiques semble présenter à la fois un signal phylogénétique

dans certaines composantes et une plus grande labilité dans d'autres. Il semble donc

assez délicat de supposer a priori qu'il existe un conservatisme phylogénétique des niches

(Losos 2008). Un article souvent cité pour attester la présence de conservatisme

phylogénétique des niches chez les plantes est celui de Prinzig et al. (2001). Cet article utilise

les valeurs indicatrices d'Ellenberg (une classification des préférences écologiques des

espèces basées sur leur distribution) pour quantifier la position d'une espèce le long de

différents gradients environnementaux. Ces auteurs trouvent en effet qu'il y a un signal

phylogénétique dans les positions écologiques des espèces. Cependant, suivant le gradient

considéré, entre 25 et 70% de la variation interspécifique n'est pas expliquée par

l'appartenance d'une espèce à un genre particulier. En d'autres termes, il existe peut-être une

tendance générale de signal phylogénétique des niches, cependant deux espèces très proches

phylogénétiquement ont couramment des niches écologiques très différentes. Ainsi, la

position phylogénétique d'une espèce a peu de chance d'être un bon indicateur de sa niche

écologique (au sens de Hutchinson).

Pour tester au préalable le conservatisme phylogénétique des niches écologiques, de

nombreux travaux étudient le conservatisme phylogénétique des traits des espèces qui

mesurent un aspect de leur écologie. Au vu de la première partie de l'introduction, il semble

assez délicat d'utiliser les traits fonctionnels classiques pour tester le conservatisme

phylogénétique des niches écologiques chez les arbres tropicaux, dans la mesure où ils


46

sont reliés de manière très indirecte à leur niche écologique. Cela engage à trouver de

nouvelles manières d'intégrer données phylogénétiques, données de traits fonctionnels et

données de composition des communautés forestières pour mieux comprendre les

mécanismes écologiques structurant ces communautés.

En résumé, il semble potentiellement très fructueux d'intégrer écologie et évolution

pour appréhender les dynamiques des communautés car l'appréhension des communautés

comme des assemblages de taxons indépendants présente des limites réelles (Johnson et

Stinchcombe 2007). Par ailleurs, pour comprendre comment la diversité forestière tropicale a

évolué, il est nécessaire de tester différents scénarios et pour cela de faire appel à des modèles

intégrant écologie et évolution. Enfin, les patrons d'évolution des niches écologiques des

organismes et de leurs traits sont potentiellement très complexes. L’hypothèse de

conservatisme phylogénétique des niches peut paraître une hypothèse difficile à accepter a

priori14 et les moyens mis en œuvre jusque-là pour tester cette hypothèse semblent eux-aussi

présenter des limites certaines. Il semble donc nécessaire de développer d’autres

approches pour utiliser des données de traits fonctionnels et des données

phylogénétiques pour comprendre les mécanismes écologiques de coexistence dans les

communautés.

14 Tout du moins, je n'ai pas réussi à trouver d'éléments convaincants dans la littérature pour justifier cette

hypothèse.


47

Bilan de l'introduction

Ce tour d'horizon rapide de la diversité des arbres tropicaux, d'un point de vue

phénotypique, taxinomique et phylogénétique, et des interactions écologiques entre

organismes a servi à mettre en lumière que la diversité des formes observées en forêt tropicale

ne se traduisait pas automatiquement en diversité des niches écologiques des espèces. Ainsi,

toutes les approches visant à démontrer que l’hypothèse de neutralité est fausse à partir de

l’étude de certains stades de vie ou des réponses différentielles des espèces à certains stimuli

environnementaux, passent complètement à côté du message de la théorie neutraliste. Cette

théorie ne vise pas à remettre en question l’évidente diversité phénotypique, ni même la

diversité fonctionnelle, si l’on donne au mot « fonction » un sens moins intégré que celui

d’axe de niche (Fig. 13). Cette théorie remet en question la nécessité de tenir compte de cette

diversité-là, pour comprendre la dynamique des communautés riches en espèces.

On peut voir deux grandes manières de répondre à cette question de la neutralité des

assemblages d’arbres tropicaux. La première est l’observation de la dynamique temporelle de

ces communautés. Cela sera possible dans quelques siècles si les parcelles permanentes mises

en place un peu partout dans le monde depuis les années 1980 continuent d’être inventoriées

régulièrement. La seconde manière est de tenter d’extraire depuis les motifs observés dans ces

communautés, des informations sur la crédibilité de différentes hypothèses de dynamique de

la biodiversité. C’est cette approche que nous allons poursuivre dans les prochains chapitres.

Dans cette voie de recherche, les motifs de distribution d’abondances d’espèces ont reçu une

attention particulière des écologues (Hubbell 2001), mais l’utilisation complémentaire

d’autres informations est susceptible d’améliorer notre compréhension des communautés

(McGill et al. 2007), notamment l’utilisation des traits fonctionnels des espèces et des liens

phylogénétiques de ces espèces. Nous avons vu au cours de cette introduction que les traits

mesurés sur un arbre ne sont pas directement reliés aux axes de niche des espèces et que

l’hypothèse de conservatisme phylogénétique des espèces peut paraître difficile à accepter a

priori. Cela remet en question les cadres conceptuels utilisées jusque-là par les écologues des

communautés pour utiliser ces types de données. Nous essaierons donc d’explorer de

nouvelles voies pour utiliser cette information.

Plan général

Dans le premier chapitre, nous étudierons dans quelle mesure il est nécessaire

d'invoquer la présence de filtrage par l'environnement dans les communautés forestières

tropicales pour comprendre la structuration de leur biodiversité (manuscrits 1 et 2).


48

Dans le second chapitre, nous modéliserons un filtrage par l’environnement associé à

un trait des espèces. Cette modélisation a le potentiel d’extraire des distributions de traits dans

les communautés, les caractéristiques des filtres environnementaux (manuscrit 3). Cela fait

sens si le trait en question est directement relié à la niche des espèces (comme la résistance à

la sécheresse par exemple). Si, au contraire, le trait étudié est un trait fonctionnel, utiliser des

modèles explicitant l’action de filtres environnementaux peut permettre de tester la capacité

d’un ou plusieurs trait(s) fonctionnel(s) à expliquer la réponse différentielle des espèces à des

variations environnementales, c’est à dire à tester la correspondance entre espace

phénotypique et espace des niches.

Dans le troisième chapitre, nous étudierons comment le modèle neutre de Hubbell

permet d'intégrer écologie et évolution dans un modèle explicite pour analyser les

communautés écologiques (manuscrit 4). Cela ouvre des perspectives pour utiliser les

données phylogénétiques en écologie des communautés. Nous discuterons plus largement les

enjeux à venir de la phylogénétique des communautés.

Nous terminerons cette thèse par une discussion générale. Nous y exposerons, entre

autres choses, les avantages des méthodes statistiques utilisées lors de cette thèse (manuscrit

5).

49

Chapitre 1 – L’assemblage des communautés forestières

tropicales : neutralité ou filtrage environnemental ?

Nous avons vu dans l'introduction que la grande diversité morphologique et

physiologique des arbres tropicaux pouvait donner lieu à des stratégies écologiques variées,

et que cette diversité fonctionnelle pouvait justifier une vision de la forêt tropicale comme

structurée par des relations complexes entre environnement local (biotique et abiotique) et

composition floristique, une vision à la base des théories des niches écologiques. Mais nous

avons également vu que toute une gamme de facteurs écologiques additionnels pouvait en

théorie brouiller cette association espèce-environnement. Cela justifie d'adopter une approche

parcimonieuse de l'étude des communautés d’arbres tropicaux, dont le point de départ est

l'hypothèse de neutralité. Après une brève analyse des raisons et de la logique de l'étude des

associations entre espèces et environnement, nous verrons à travers deux études effectuées au

cours de cette thèse (manuscrits 1 et 2) jusqu'où permet d'aller l'hypothèse de neutralité et

dans quelle mesure la présence d'un filtrage des espèces par l'environnement doit être

invoquée.

Manuscrits correspondants :

1- Jabot, F., Etienne, RS. & Chave, J. (2008). Reconciling neutral community models and

environmental filtering: theory and an empirical test. Oikos, 117, 1308-1320.

2- Jabot, F. & Chave, J. (in prep). A Parthian shot at neutrality: community filtering in

tropical forest trees.

Chapitre 1

50

1-Logique de l’étude de l’association entre composition floristique et environnement

Étant donné la diversité des mécanismes écologiques de coexistence (Chesson 2000,

Wright 2002, partie 2 de l'introduction), cette question peut paraître mal posée, car une

pléthore d'autres mécanismes peuvent dominer l'assemblage des communautés. Pourtant, c'est

bien cette question de l'impact de l'environnement sur l'assemblage des communautés qui a

sous-tendu nombre d'études visant à évaluer l'hypothèse de neutralité en écologie forestière

tropicale à partir de corrélations entre descripteurs environnementaux et composition

floristique (Potts et al. 2002, Tuomisto et al. 2003, Svenning et al. 2004, Chust et al. 2006,

Engelbrecht et al. 2007). On peut voir deux raisons principales à cela : l'impact de la tradition

phytosociologique et son lien avec la gestion environnementale d'une part, et la vision

hiérarchique des mécanismes d'assemblage des communautés d'autre part.

En milieu tempéré, les différentes écoles de phytosociologie ont mis en lumière des

motifs répétables et dynamiques dans l'association entre plantes et habitats (Braun-Blanquet

1932, Gaussen 1933, Tansley 1949, Ellenberg 1979, Rameau et al. 1989, 1993, 2008, Gegout

et al. 2005), ce qui appuie l'idée selon laquelle l'environnement joue un grand rôle dans

l'assemblage des communautés floristiques en filtrant parmi les espèces présentes dans la

région celles qui peuvent s'installer localement (Keddy 1992, Weiher et Keddy 1995). Cette

clé de lecture de la complexité floristique tropicale est à la base de la stratégie de gestion

forestière mise en place par l'Office National des Forêts en Guyane (ORF-Guyane 2005).

Cette stratégie consiste à définir des types forestiers et à les associer à des contraintes

environnementales abiotiques, fondées notamment sur la géomorphologie (eg. Paget 1999),

puis à stratifier les efforts de conservation au sein de chacun de ces types forestiers. Ainsi,

trouver des indicateurs environnementaux efficaces pour prédire, au moins en partie, la

composition floristique en forêt tropicale (Flores 2005, Morneau 2007) présente un intérêt

appliqué au-delà de l'intérêt scientifique.

D'autre part, la présence de mécanismes écologiques additionnels n'ont pas

nécessairement pour effet d'annuler l'association entre composition floristique et

environnement, si ces mécanismes entrent en jeu à des échelles spatiales différentes formant

une hiérarchie de patrons écologiques (Levin 1992, Morin et Lechowicz 2008). Par exemple,

la densité-dépendance négative est susceptible d'affecter les abondances relatives des espèces

à des échelles spatiales de l'ordre du voisinage d'un arbre (Uriarte et al. 2004), mais son effet

est susceptible d'être moins visible lorsque l’on regarde la réponse d'une espèce à un gradient

Chapitre 1

51

environnemental comme la pluviométrie. A l'opposé, à des échelles géographiques plus larges

de l'ordre de la région jusqu'au continent, les phénomènes biogéographiques et historiques

(Ricklefs 1987) sont susceptibles d'avoir un effet important sur les variations de composition

floristique, la présence ou l'absence des espèces dépendant plus de leur histoire que de leur

adaptation actuelle à l'environnement, même si ce dernier continue à jouer un rôle important à

ces larges échelles (Gentry 1988, ter Steege et al. 2003, 2006). Ainsi, l'association entre

environnement et composition floristique est susceptible d'être prépondérante à des échelles

spatiales intermédiaires entre le voisinage et la région.

Cependant, l'étude des relations entre environnement et composition floristique est

également poursuivie à des échelles spatiales proches du voisinage à partir de la topographie

(eg. Plotkin et al. 2000, Harms et al. 2001, Plotkin et al. 2002, Valencia et al. 2004, Flores

2005) et/ou de la composition chimique du sol (John et al. 2007, Morneau 2007, Jones et al.

2006, 2008), dans l'espoir de décortiquer finement un partitionnement supposé des

communautés écologiques au sein de micro-habitats spatialement identifiables. Ces études ont

eu un succès partagé. Elles ont identifié des structures spatiales non aléatoires pour un certain

nombre d'espèces, mais ont échoué pour beaucoup d'autres (indépendamment de leurs

abondances), ce qui suggère que bien d'autres mécanismes sont importants dans la dynamique

locale de ces communautés.

Certains écologues ont avancé que la faiblesse de tels tests d'association s'explique par

la faiblesse des descripteurs environnementaux utilisés (Jones et al. 2008). Selon cette

argumentation, en augmentant le nombre de mesures environnementales abiotiques effectuées

(comme le nombre d’éléments minéraux dont la concentration est mesurée dans le sol, voir

John et al. 2007), on augmentera la qualité de description de l'association entre composition

floristique et environnement. Malheureusement, il y a une faille de taille dans ce

raisonnement. En effet, la composition floristique influence de manière importante la

composition chimique de la litière et celle du sol par diffusion. En effet, les différentes

espèces d'arbres ne concentrent pas les éléments chimiques de la même façon dans leurs

feuilles, branches et troncs (voir Introduction) et ne relarguent donc pas ces composés aux

mêmes concentrations, ni à la même vitesse (Cornwell et al. 2008, Weedon et al. 2009). En

conséquence, la composition floristique est susceptible d'influencer les concentrations en

nutriments du sol (Townsend et al. 2008) tout autant que les nutriments du sol sont

susceptibles d'influencer la composition floristique notamment au stade plantule (eg. Baraloto

et al. 2005, 2006, Norden et al. 2009). Ainsi, une approche purement corrélative entre arbres

Chapitre 1

52

adultes et composition du sol soulève un problème similaire au paradoxe de l'œuf et de la

poule.

Au final, l'importance relative du filtrage environnemental et des autres mécanismes

écologiques dans l'assemblage des communautés à différentes échelles spatiales reste une

question largement ouverte (Chave 2004), d'autant que des modèles simples fondés sur

l'hypothèse de neutralité parviennent à reproduire un nombre important de motifs observés en

forêt tropicale comme les distributions d'abondance d'espèces (Volkov 2003, Etienne et Olff

2005, Chave et al. 2006), la décroissance de la similarité des communautés floristiques avec la

distance (Condit et al. 2002), ou la relation entre aire échantillonnée et nombre d'espèces

échantillonnées (Hubbell 2001). Au-delà de la simple hypothèse nulle au sens des statistiques,

les modèles neutres constituent un cadre quantitatif dans lequel ancrer des mécanismes

écologiques non neutres afin d'aller vers une compréhension plus fine des communautés

hyperdiversifiées.

Chapitre 1

53

2-Théorie neutraliste : estimation de paramètres et interprétation. Le filtrage environnemental à l’échelle régionale – manuscrit 1

Le modèle neutre de Hubbell (2001) est un modèle stochastique (Lande et al. 2003),

c'est à dire que chaque évènement dans la dynamique de la communauté est en partie dû au

hasard. Plus précisément, à chaque pas de temps, différents évènements ont différentes

probabilités, mais ce n'est pas forcément l'évènement le plus probable qui a lieu. Après une

phase initiale, plus ou moins longue selon l'état de départ de la communauté, une dynamique

neutre conduit à un état d'équilibre dynamique. C'est à dire que les propriétés de la

communauté (richesse et structure d'abondances) sont à peu près constantes dans le temps,

mais ont néanmoins des petites variations. Certaines espèces disparaissent de la communauté

pendant que d'autres apparaissent et ces variations d'abondances de chaque espèce se

compensent, maintenant la communauté autour de sa position d'équilibre (Ewens 2004). En

d'autres termes, la structure d'abondances dans la communauté est à peu près constante, mais

ce ne sont pas tout le temps les mêmes espèces qui ont les mêmes abondances. Lorsque l'on

simule plusieurs fois une dynamique neutre avec les mêmes paramètres θ et m (les deux

paramètres du modèle neutre cf Introduction), on n'obtient pas exactement la même

dynamique. Ces dynamiques ont un comportement moyen identique : elles oscillent autour

d'un même équilibre (paramétré par θ et m), mais chacune suit une trajectoire aléatoire autour

de cet équilibre. A l'inverse, on peut obtenir une même communauté à un instant donné à

partir de simulations réalisées avec différents paramètres θ et m, mais cela est d'autant moins

probable que les paramètres utilisés sont différents les uns des autres (et donc que leurs

équilibres associés sont différents). Ainsi, il existe une relation entre la structure à un instant

donné d'une communauté simulée selon le modèle neutre et les paramètres utilisés dans cette

simulation, mais c'est une relation bruitée.

Hubbell (2001) et d'autres par la suite (Chave et al. 2002, Condit et al. 2002) ont

montré que des modèles neutres permettaient de reproduire différents patrons de diversité

observés en forêt tropicale. Au-delà de la simple comparaison visuelle, des méthodes

statistiques ont été développées pour estimer les paramètres neutralistes qui mènent aux

patrons les plus proches de ceux observés. Cela signifie qu'à partir d'un patron statique (une

photographie à un instant donné de la forêt en quelque sorte), on est capable d'estimer les

paramètres régissant la dynamique de la forêt, sous l'hypothèse que cette dynamique est

neutre. En ce qui concerne les distributions d'abondance d'espèces, un patron central de

Chapitre 1

54

l'écologie des communautés (McGill et al. 2007), la première méthode d'estimation a été

proposée par Volkov et al. (2003). Puis, une formule de vraisemblance a été trouvée par

Etienne et Olff (2004) puis simplifiée par Etienne (2005). Cette formule permet de calculer la

probabilité d'obtenir une distribution d'abondance d'espèces donnée en fonction des deux

paramètres neutralistes θ et m. Cette probabilité est appelée la vraisemblance de ces deux

paramètres. Les paramètres qui mènent à une adéquation maximale aux données sont donc

ceux qui ont la vraisemblance la plus élevée, et ce critère peut donc être utilisé pour estimer

les paramètres neutralistes à partir de données d'abondances d'espèces. Cette approche basée

sur la vraisemblance d'un jeu de données présente deux avantages. Premièrement, elle permet

d'obtenir l'intervalle de crédibilité des paramètres estimés et donc l'incertitude sur ces

paramètres. En outre, elle permet de mesurer l'adéquation entre le modèle neutre et les

données (voir section 3 ci-dessous).

En utilisant cette approche, on s'aperçoit néanmoins que l'estimation des paramètres

neutralistes à partir de données d'abondances dans une parcelle unique mène souvent à une

détermination très imparfaite de ces paramètres : non seulement l'intervalle de crédibilité est

très grand, même avec plusieurs milliers d'arbres échantillonnés (correspondant à des

parcelles de 50 ha), mais cet intervalle contient souvent deux zones distinctes correspondant à

des interprétations biologiques radicalement différentes (Fig.14). Ce problème a été mis en

évidence pour la première fois par Etienne et al. (2006).

Fig. 14 : Profil de vraisemblance des paramètres neutralistes à partir d'abondances d'espèces.

Les valeurs de vraisemblance sont codées par des niveaux de gris (foncé = maximum). Deux zones

distinctes dans l'espace des paramètres appartiennent à l'intervalle de crédibilité délimité par la ligne

noire. Modifié de Jabot et Chave 2009.

Chapitre 1

55

Ce problème est d'autant plus important que la taille de la parcelle étudiée diminue.

Or, de nombreux protocoles d'études des forêts tropicales sont basés sur des réseaux de petites

parcelles, typiquement de 1 ha. Ces réseaux de parcelles sont établis à des échelles spatiales

régionales, et donc il est naturel de considérer qu'elles sont contenues dans le même réservoir

régional d'espèces (ou métacommunauté sensu Hubbell 2001). Plutôt que d'estimer les

paramètres neutralistes dans chacune de ces parcelles indépendamment, on peut chercher à les

estimer simultanément dans toutes les parcelles et donc d'utiliser l'information qu'elles

partagent un même réservoir régional d’espèces (Etienne 2007, Munoz et al. 2007, Fig. 15).

Fig. 15 : Représentation schématique de l'approche « 1 parcelle isolée » et de l'approche

« plusieurs parcelles appartenant au même réservoir régional ou métacommunauté ». Modifié

de Etienne 2007.

Mon premier objectif de thèse a consisté à développer une méthode statistique pour

effectuer l'estimation des paramètres neutralistes dans un réseau de parcelles appartenant à

une région unique (manuscrit 1). Cette méthode a ensuite été appliquée à un jeu de données

constitué de 42 parcelles de 1 ha de forêts situées le long du canal de Panama dans lesquelles

tous les arbres de plus de 10 cm de diamètre ont été identifiés (Condit et al. 2002). Les

paramètres estimés d'immigration depuis le réservoir régional vers chacune des parcelles se

sont révélés être très variables et positivement corrélés à deux types de facteurs : d'une part la

proportion d'arbres dont les graines sont dispersées par les mammifères et d'autre part la

pluviométrie annuelle (Fig. 16).

Chapitre 1

56

Fig. 16 : Variations du paramètre d'immigration neutraliste corrélées à la pluviométrie

annuelle et à la proportion des arbres dispersés par des mammifères. Modifié de Jabot et al.

2008.

Les mammifères sont les agents de dispersion des graines les plus efficaces en forêt

tropicale. De ce fait, les arbres dont les graines sont dispersées par ces animaux sont ceux qui

ont la répartition spatiale la moins agrégée (Seidler et Plotkin 2006) et donc souffrent le moins

de la limitation par la dispersion. Il est donc raisonnable de proposer que le taux

d'immigration mesuré dans le cadre de la théorie neutraliste soit plus grand dans les

communautés dont les arbres sont relativement moins limités par la dispersion. Le premier

Chapitre 1

57

résultat (Fig. 16B) est un élément de plus qui supporte l'importance des limitations par la

dispersion dans la structuration des communautés forestières tropicales.

Le deuxième résultat, la corrélation avec la pluviométrie du paramètre d'immigration

neutraliste (Fig. 16A), est lui, difficile à justifier dans le cadre de la théorie neutraliste.

L'interprétation la plus naturelle de ce résultat est de considérer que le paramètre

d'immigration neutraliste ne mesure pas qu'un effet de dispersion limitée, mais aussi l'intensité

des filtres environnementaux qui empêchent le recrutement de certaines espèces mal adaptées

aux conditions environnementales locales (Fig. 17). Ces filtres environnementaux diminuent

la similarité entre la communauté locale et le reste du réservoir régional, ce qui produit une

diminution du paramètre m (cf manuscrit 1). Dans notre étude, un paramètre d'immigration

neutraliste plus faible dans les zones moins arrosées signifie que le filtre environnemental y

est plus intense, un résultat cohérent avec d'autres études qui ont montré que la capacité de

résistance à la sécheresse structurait profondément la composition floristique des forêts le

long du canal de Panama (Engelbrecht et al. 2007).

Au-delà de son intérêt méthodologique, ce travail invite à repenser l'interprétation

stricte du paramètre m comme un taux d'immigration depuis le réservoir régional vers la

parcelle d'étude (Alonso et al. 2006). Cette interprétation littérale n'est valable que si

l'hypothèse de neutralité est valide et donc que le modèle neutre est un descripteur fidèle de la

réalité. En général, cette supposition a peu de chances d'être valable. Dans ce cas, il est

préférable d'interpréter ce paramètre m comme une mesure du recrutement limité des espèces

du réservoir régional, à la fois dû à des contraintes de dispersion, mais aussi à des filtres

environnementaux15. Ainsi, on a montré comment utiliser un cadre neutraliste, qui est

commode pour estimer des paramètres démographiques à partir de données d'abondances

d'espèces, afin d'extraire de l'information sur des mécanismes non neutres.

15 Cette interprétation est sujette aux mêmes restrictions que l'association entre composition floristique et

conditions environnementales évoquées auparavant : bien d'autres mécanismes peuvent influer sur la dynamique des communautés. Ce que le paramètre m mesure est en fait la somme de tous ces mécanismes. Faute d'informations supplémentaires attestant l'action d'autres mécanismes, on ne mentionne que le filtrage environnemental par parcimonie.

Chapitre 1

58

Fig. 17 : Effet schématisé du filtrage environnemental au cours de l'ontogénie d'un arbre. Tiré

de Jabot et al. 2008.

Enfin, cette étude confirme l'importance du filtrage environnemental dans l'assemblage

des communautés forestières tropicales à une échelle régionale. Cela avait déjà été mis en

évidence via des corrélations entre environnement et composition floristique (Chust et al.

2006). L'avancée de cette étude réside dans le fait qu’elle rend possible la quantification de

l'impact cumulé de la dispersion limitée et du filtrage environnemental en terme de

dynamique des communautés, en mesurant un paramètre de limitation du recrutement local à

partir d'un réservoir régional d'espèces.

Chapitre 1

59

3-Théorie neutraliste : comparaison de modèles de biodiversité. Le filtrage environnemental à l’échelle locale – manuscrit 2 Nous avons vu dans la section précédente que les paramètres neutralistes pouvaient

être estimés par maximum de vraisemblance à partir de données d'abondances d'espèces.

L'intérêt de cette approche dépasse la seule procédure d'estimation des paramètres. En effet,

une fonction de vraisemblance mesure la concordance du modèle avec les données observées.

Être capable de la calculer ouvre donc la porte à la comparaison du modèle neutre avec

d'autres modèles de communauté. Ainsi, Chave et al. (2006) ont montré sur la base de

données d'abondances en forêt tropicale que le modèle neutre était plus vraisemblable qu'un

modèle alternatif proposé par Volkov et al. (2005) dans lequel la dispersion limitée était

remplacée par de la densité-dépendance négative. En d'autres termes, le modèle neutre permet

d'expliquer mieux les données d'abondances d'espèces de cette étude qu'un modèle alternatif

fondé sur la densité-dépendance négative.

Si le filtrage par l'environnement doit être invoqué pour comprendre les variations de

richesse spécifique et de composition floristique au sein d'une région forestière tropicale

(section précédente), la nécessité d'invoquer ce type de mécanisme écologique dans la

structuration locale d'une communauté forestière n'est toujours pas claire. En effet, l'analyse

floristique de grandes parcelles de plusieurs dizaines d'hectares en forêt tropicale montre qu'il

y a une variation de composition floristique au sein de ces parcelles (eg. Harms et al. 2001,

Valencia et al. 2004). Cependant, à une échelle encore plus fine, de l'ordre de l'hectare de

forêt, les approches corrélatives sont limitées par le faible nombre d'arbres. De ce fait, la

capacité de la théorie neutraliste à reproduire les patrons d'abondances d'espèces observés

plaide en sa faveur (Hubbell 2001) à moins de démontrer qu'un modèle alternatif (incluant du

filtrage environnemental) rend mieux compte des données d'abondance.

Cependant la plupart des modèles alternatifs de dynamique des communautés sont des

modèles conceptuels difficiles à relier à des données réelles (eg. Mouquet et Loreau 2003,

Tilman 2004) à moins d'étudier précisément chacune des espèces en présence (eg. Wootton

2005). Cependant, cette approche est difficilement réalisable dans les communautés riches en

espèces. La limitation actuelle réside donc dans la construction de modèles alternatifs de

dynamique des communautés qu’il soit possible de paramétrer à partir des données limitées

récoltées sur le terrain en forêt tropicale. De tels modèles incluant des paramètres

supplémentaires pour représenter des mécanismes non neutres permettraient donc de

Chapitre 1

60

quantifier le rôle de ces mécanismes écologiques dans la dynamique des communautés via

l'estimation de ces paramètres non neutres.

Une contribution de ma thèse a consisté à développer un tel modèle non neutre de

dynamique des communautés, en utilisant une astuce pour ne pas avoir à renseigner le

comportement de chaque espèce. Cette astuce consiste à remarquer que le filtrage par

l'environnement devrait favoriser des espèces bien adaptées à l'environnement local et les

faire croître en abondance. Ainsi, ce mécanisme écologique produit une corrélation positive

entre abondance locale d'une espèce et compétitivité locale. On peut donc représenter le

mécanisme de filtrage par l'environnement par de la densité-dépendance positive. En effet,

même si lors du filtrage des espèces par l'environnement, ce n'est pas l'abondance locale des

espèces qui joue sur leur devenir, mais leur adaptation aux conditions environnementales

locales, filtrage par l'environnement et densité-dépendance positive sont deux mécanismes qui

ont le même impact sur les distributions d'abondances d'espèces. Cet impact consiste à

favoriser les espèces abondantes et donc à rendre les distributions d'abondances d'espèces

moins équitables (Magurran 2004). Représenter le filtrage par l'environnement par de la

densité-dépendance positive présente l'avantage de ne nécessiter qu'un seul paramètre

supplémentaire décrivant la relation entre abondance locale et compétitivité (c'est un modèle

symétrique sensu Alonso et al. 2008). Par ailleurs, cette modélisation ne requiert pas

d'information sur les propriétés écologiques des espèces en présence, information qui fait

défaut dans la plupart des cas en forêt tropicale.

Plus précisément, le modèle développé considère qu'à chaque pas de temps, un arbre

meurt et cet arbre est de l'espèce i avec une probabilité égale à ∑ −

−

jj

iN

Nδ

δ

1

1. La mortalité

d'un individu d'une espèce dépend donc de l'abondance locale de cette espèce à une certaine

puissance (le dénominateur assure que la somme des probabilités vaut bien 1). La suite de la

dynamique est la même que dans le modèle de Hubbell (2001) : l'individu mort est remplacé

avec probabilité m par un immigrant issu du réservoir régional (dont la structure d'abondances

est paramétré par θ), et avec probabilité 1-m par un descendant de la communauté locale, cet

individu sera de l'espèce i avec une probabilité proportionnelle à l'abondance locale de

l'espèce i. Dans le cas où δ est égal à zéro, ce modèle est équivalent au modèle de Hubbell. Si

δ est positif, la dynamique est positivement densité-dépendante, si δ est négatif, la dynamique

est négativement densité-dépendante (effet Janzen-Connell cf Introduction), et la valeur

absolue de δ décrit l'intensité de cette densité-dépendance.

Chapitre 1

61

Formuler un tel modèle n’est pas en soi très compliqué. La difficulté réside dans le

développement d’une méthode d’estimation des paramètres de ce modèle à partir de données

d’abondances d’espèces. Dans le cas du modèle neutre de Hubbell (2001), cette estimation est

possible grâce à de nombreux développements mathématiques qui ont eu lieu au cours du

20ème siècle (Ewens 2004). Le modèle que nous avons formulé, aussi simple soit-il, brise la

symétrie entre individus d’une communauté, puisque leur probabilité de mourir dépend de

leur identité spécifique. Il devient donc très difficile de dériver des expressions analytiques

pour caractériser ce modèle (quoique des avancées récentes semblent avoir été effectuées,

Bart Haegeman, communication personnelle).

Pour résoudre ce problème, des discussions avec Lounès Chikhi, généticien des

populations dans le laboratoire, m’ont conduit à m’intéresser à des méthodes dites ABC, pour

Approximate Bayesian Computation. Ces méthodes consistent à simuler de manière intensive

des réalisations d’un modèle en tirant les paramètres de ce modèle dans une distribution a

priori, de calculer une distance entre chaque réalisation simulée et les données observées puis

de conserver uniquement les réalisations les plus proches des données. Les paramètres

associés à ces réalisations retenues forment la distribution postérieure approchée des

paramètres (Beaumont et al. 2002). En lissant cette distribution, on peut obtenir un estimateur

des paramètres de ce modèle, par exemple en prenant le mode de la distribution postérieure

approchée (voir manuscrit 6 pour plus de détails sur l’ABC et ses applications potentielles en

écologie).

Pour calculer la distance entre une simulation du modèle et des données, il est courant

d’utiliser des statistiques résumant les données. Dans notre cas, nous avons utilisé le nombre

d’espèces dans une communauté, ainsi que l’équitabilité de la distribution d’abondances,

mesurée par l’indice de Shannon des communautés (égal à ( )∑−i

ii pp ln , Magurran 2004).

Nous avons montré que le paramètre δ pouvait être estimé par cette méthode avec une assez

bonne précision. Nous avons appliqué cette méthode au même réseau de parcelles du canal de

Panama que précédemment. Le paramètre δ s'est révélé généralement positif dans les

parcelles, et significativement différent de zéro dans 52 % d'entre elles. Cette étude montre

donc que le modèle neutre peut souvent être rejeté en forêt tropicale à une échelle locale.

Une valeur de δ positive est compatible avec un effet de filtrage par l'environnement

(manuscrit 3), mais en toute rigueur, cette valeur peut être produite par de nombreux autres

mécanismes écologiques. Pour vérifier que le filtrage par l'environnement était relié à δ, nous

avons utilisé une autre source de données. Engelbrecht et al. (2007) ont mesuré

Chapitre 1

62

expérimentalement la résistance à la sécheresse d'un ensemble d'espèces trouvées le long du

canal de Panama. Nous avons donc calculé dans chaque parcelle un indice f de filtrage par la

sécheresse, égal à la valeur moyenne de la résistance à la sécheresse des communautés

d'arbres (cf manuscrit 2). Ainsi, plus la sécheresse aura filtré ces communautés, plus leur

indice f sera susceptible d'être élevé. La sécheresse étant un stress environnemental structurant

fortement les communautés forestières de cette zone (Engelbrecht et al. 2007), on s'attend à ce

que ce soit un axe de filtrage par l'environnement prépondérant, et donc à trouver une

corrélation positive entre f et δ. C'est ce que l'on a trouvé (Fig.18). Cette étude montre donc

que le filtrage par l'environnement a un impact perceptible sur la structuration des

communautés forestières à une échelle locale.

Fig. 18 : Corrélation entre l'indice de filtrage par la sécheresse f (à partir des données

d'Engelbrecht et al. 2007) et le paramètre de densité-dépendance δ. Tiré de Jabot et Chave (in

prep).

Nous avons ensuite appliqué cette méthode à la grande parcelle de 50 ha de Barro

Colorado Island (BCI) à Panama. Lorsque l'on segmente cette grande parcelle en parcelles de

1 ha, on obtient qualitativement les mêmes résultats : 40 % des parcelles présentent des

valeurs de δ significativement positives. Puis lorsque l'on accroît progressivement la taille des

sous-parcelles à 4 ha puis à 10 ha, on a de plus en plus de mal à détecter des déviations par

rapport au modèle neutre. Quand toute la parcelle de BCI est incluse pour former un seul

Chapitre 1

63

grand échantillon, la valeur estimée de δ reste positive, mais n'est plus significativement

différente de zéro : la communauté dans son ensemble est compatible avec la théorie

neutraliste (Fig.19). Une interprétation de ces résultats est de considérer que le filtrage par

l'environnement agit à des échelles locales de l'ordre de l'hectare et que ce filtrage est très

hétérogène sur la parcelle de BCI, favorisant des espèces différentes en des points différents

de la parcelle. Ainsi, localement, il est possible de détecter l'effet du filtrage par

l'environnement, mais à mesure que la taille des parcelles s'accroît, l'hétérogénéité

environnementale augmente et la structure d'abondances des communautés converge vers un

patron compatible avec la théorie neutraliste où aucun groupe d'espèces ne domine nettement

en abondance les autres espèces.

Fig. 19 : Effet de la surface d'échantillonnage sur la déviation par rapport à la neutralité. Tiré

de Jabot et Chave (in prep).

La capacité de la théorie neutraliste à reproduire des patrons de biodiversité en forêt

tropicale a conduit à l'idée qu'il n'était peut-être pas nécessaire de prendre en compte la

variation interspécifique des stratégies écologiques pour comprendre des patrons généraux

dans la structure de la biodiversité (Hubbell 2001). Des études théoriques ont montré que

même en présence de stratégies écologiques variées, la dynamique résultante de la

communauté pouvait paraître essentiellement neutre (Purves et Pacala 2005, Walker 2007,

Zillio et Condit 2007). Notre étude confirme ces résultats théoriques en montrant que l'on peut

détecter un fonctionnement non neutre localement, mais que ce fonctionnement résulte en un

Chapitre 1

64

patron compatible avec la neutralité à plus large échelle. En revanche, si les patrons

d'abondances d'espèces sont compatibles avec la neutralité à plus large échelle, cela

n'implique pas que la dynamique de la biodiversité forestière puisse être modélisée fidèlement

par le modèle neutre à cette large échelle, une hypothèse à la base de certaines études

exploratoires (Chave et Norden 2007, Hubbell et al. 2008). Comprendre sous quelles

conditions sur la structure de l'hétérogénéité environnementale cette hypothèse est raisonnable

pourrait donc comporter un intérêt pratique conséquent (Palmer 2007).

65

Chapitre 2 – Peut-on caractériser le filtrage environnemental ?

Dans le travail présenté dans le premier chapitre, nous avons proposé de modéliser le

filtrage environnemental par de la densité-dépendance positive. Ceci présente l'avantage de ne

nécessiter aucune information préalable sur les espèces en présence. Cependant, cette

approche ne permet pas de savoir pourquoi certaines espèces sont abondantes dans des

conditions environnementales données. Pour comprendre cela, il est nécessaire de caractériser

chaque espèce individuellement, notamment par la mesure de certains de leurs traits.

Manuscrit correspondant :

3- Jabot, F. (in revision for Journal of Theoretical Biology). A stochastic dispersal-

limited trait-based model of community dynamics.

Chapitre 2

66

1-De la classification des espèces à la notion d’axes de stratégies écologiques

Historiquement, les écologues ont cherché à regrouper des espèces ayant des

propriétés écologiques voisines au sein de « groupes fonctionnels » afin de simplifier la

complexité des communautés (eg. Favrichon 1995, Collinet 1997, Bonal et al. 2000, Picard et

Franc 2003, Gourlet-Fleury et al. 2005). Divers types de classification fonctionnelle ont été

élaborés. La distinction des stratégies r et K sépare les espèces à croissance, multiplication et

dispersion rapide, des espèces meilleures compétitrices (eg. Levins et Culver 1971)16, les deux

extrêmes d’un continuum de stratégies. La théorie CSR de Grime (1977, 1979) distingue les

espèces Compétitrices, les espèces tolérantes au Stress et les espèces Rudérales. Le

raffinement par rapport à la classification r-K consiste à séparer les espèces qui dominent à

terme un habitat du fait de leur capacité d'acquisition de ressources dans des milieux fertiles

(les compétitrices) de celles qui dominent un habitat du fait de leur résistance à divers stress

environnementaux. Les théories de Tilman (1982, 1988, 1990) sont d'autres tentatives

d'ordonner les espèces de manière objective à partir de leur utilisation des ressources. Elles

ont cependant reçu assez peu de supports empiriques chez les plantes (eg. Craine 2005, Pierce

et al. 2005).

Si certains regroupements fonctionnels sont fondés sur des études démographiques ou

de répartitions spatiales des différentes espèces (Picard 2007), la plupart des classifications

sont basées sur l'analyse d'un certain nombre de descripteurs de ces espèces, notamment leurs

traits (Introduction, Grime et al. 1997) avec l'idée sous-jacente que deux espèces possédant

des traits similaires ont de grandes chances d'avoir des stratégies écologiques proches. Ces

études ont abouti à la reconnaissance d'un certain nombre d'axes de stratégie chez les plantes

découlant de choix d'allocation des ressources (Westoby et al. 2002). Cette économie des

ressources est maintenant assez bien comprise au niveau d’une feuille (Wright et al. 2004),

mais elle est encore parcellaire pour les autres parties de l'arbre comme le bois (Westoby et

Wright 2006, Chave et al. 2009) ou les racines. Par ailleurs, on ne sait pas aujourd’hui

comment intégrer toutes ces composantes d'un arbre pour prédire sa niche écologique (cf

Introduction).

16 Les symboles r et K font référence au modèle démographique de croissance logistique. Dans ce modèle, le

paramètre r décrit le taux de croissance initial de la population (lorsque la compétition pour les ressources est encore faible) tandis que le paramètre K décrit la capacité de charge de la population, c'est à dire la taille finale de la population, limitée par la finitude des ressources.

Chapitre 2

67

2-Utilisation statistique des traits pour tester la présence de certains mécanismes de coexistence d’espèces

Un certain nombre d'études d'écologie des communautés ont contourné cette

compréhension parcellaire du lien entre traits mesurés et stratégies écologiques des espèces.

Ces études analysent la distribution d'un certain nombre de traits dans une communauté

écologique dans le but de détecter l'action de différents mécanismes écologiques, parmi

lesquels le filtrage environnemental ou la compétition entre les espèces possédant des

stratégies écologiques voisines. Ainsi, ces études postulent qu’à cause du filtrage

environnemental, les individus en coexistence devraient partager des traits similaires. Des

tests statistiques ont été développés afin de détecter l’action de filtres environnementaux

(Cornwell et al. 2006). Ils consistent à comparer la gamme de traits observée dans une

communauté à celle observée dans des communautés de même richesse spécifique mais

assemblées par tirage aléatoire depuis le réservoir régional d’espèces. Par ailleurs, si la

compétition est très intense entre des espèces possédant des stratégies écologiques proches,

les espèces en coexistence devraient être réparties assez régulièrement dans l’espace des traits,

car la présence de deux espèces très proches dans l’espace des traits devraient conduire à

l’exclusion compétitive d’une des deux espèces (Gause 1934). Des tests statistiques ont

également été développés pour détecter un tel effet de la compétition (Ricklefs et Travis 1980,

Stubbs et Wilson 2004, Cornwell et Ackerly 2009). Ils sont fondés là encore sur la

comparaison entre les motifs observés dans les communautés réelles (ici des motifs de

régularité dans l’espace des traits) à ceux observés dans des communautés assemblées au

hasard depuis un réservoir régional d’espèces. En forêt tropicale, très peu d'études ont à ce

jour effectué ce type de tests fondés sur les distributions de traits (Kraft et al. 2008, Paine et

al. in prep).

3-Utilisation des traits dans un modèle de dynamique des communautés

Les approches précédentes ne sont cependant pas reliées à des modèles de dynamique

des communautés. Ainsi, elles permettent de détecter du filtrage par l'environnement, mais ne

permettent pas de caractériser quelles valeurs de traits sont favorisées par l'environnement, ni

l'intensité et la façon dont le filtre environnemental agit. Pour réaliser de telles investigations

de manière rigoureuse, il faut construire un cadre quantitatif qui tienne compte de l'effet de

Chapitre 2

68

l'immigration qui peut contribuer au maintien d'espèces peu adaptées aux conditions locales

(Pulliam 1988) ainsi que de l'effet de la stochasticité démographique qui peut modifier

l'abondance locale d'une espèce du simple fait du hasard (Hubbell 2001).

Construire un tel cadre quantitatif est l'objectif du troisième manuscrit. Un modèle de

dynamique des communautés y est développé. C'est un modèle stochastique avec immigration

limitée depuis le réservoir régional d'espèces, comme dans le modèle neutraliste. Mais les

compétitivités locales des individus n'y sont pas égales. Chaque individu a une valeur de trait,

constante au sein de chaque espèce. Si ce trait a une valeur éloignée d'une valeur optimale

dans l'environnement local, ces individus auront moins de chance d'être recrutés, ils seront

donc exclus progressivement par les conditions environnementales locales, à moins de se

maintenir grâce à de l'immigration depuis le réservoir régional. La fonction mathématique qui,

dans le modèle, relie la valeur du trait d'une espèce à sa compétitivité locale, est appelée

fonction de filtrage par l'environnement (Fig. 20).

Fig. 20 : Illustration du modèle basé sur les traits.

Panel a : fonction de filtrage par l’environnement et paramètres associés (A : hauteur du pic, h :

position du pic, σ : largeur de la Gaussienne). Panels b, c, d : exemples de relations trait-abondance

locale obtenues avec différentes intensités de filtrage environnemental, d’un filtrage très fort (a) à

moins fort (c). Tiré de Jabot (en révision).

Chapitre 2

69

Il est montré dans ce travail que le filtrage environnemental ainsi modélisé laisse une

signature dans la distribution d’abondances d’espèces et dans la distribution des traits au sein

de la communauté (Fig. 20 B, C, D). Pour des valeurs de richesse spécifique couramment

rencontrées en forêt tropicale, l’indice de Shannon permet de détecter la présence de filtrage

environnemental très efficacement (Fig. 21), ce qui explique la performance de la méthode

décrite dans le chapitre précédent (manuscrit 2). En revanche, la gamme de traits présents

dans la communauté est une statistique peu informative (dans le contexte des forêts tropicales,

Fig. 21). C’est pourtant la statistique la plus couramment utilisée dans les études visant à

détecter du filtrage environnemental à partir de la distribution des traits dans une communauté

(Cornwell et al. 2006), y compris en forêt tropicale (Kraft et al. 2008).

Fig. 21 : Signature du filtrage environnemental sur différentes statistiques résumantes.

(a) indice de Shannon, (b) gamme de traits présente dans la communauté, (c) gamme des traits des

cinq espèces les plus abondantes, (d) variance des traits dans la communauté. Les couleurs codent pour

la valeur de ces statistiques en fonction des paramètres A et σ. Les lignes noires correspondent aux

valeurs minimales obtenues dans 1000 simulations neutres (dans le panel b, les simulations neutres ont

des valeurs de Range similaires à celles obtenues avec du filtrage environnemental). La zone

graphique à droite de cette ligne conduit à des communautés significativement non neutres. Tiré de

Jabot (en révision).

Chapitre 2

70

Cet effet du filtrage environnemental sur les distributions d’abondances et des traits

des espèces dans une communauté permet non seulement de le détecter, mais aussi de le

quantifier. Ainsi, cette étude montre que des données d'abondances d'espèces dans un réseau

de parcelles, ainsi que des données sur les traits des espèces permettent d'estimer par une

méthode ABC dans chacune des parcelles à la fois le taux d'immigration depuis le réservoir

régional et les caractéristiques de la fonction de filtrage par l'environnement (manuscrit 3).

Par ailleurs, on montre que l'on peut tester la capacité de ce modèle simple à reproduire des

données réelles et donc que l’on peut détecter des écarts à ce modèle dans des données réelles.

Pour cela, on peut caler ce modèle à partir de données réelles, puis calculer d’autres

statistiques résumantes (non utilisées pour caler le modèle) sur les simulations les plus

proches des données réelles et sur les données réelles. Si les valeurs de ces statistiques

diffèrent entre simulations et données réelles, alors le modèle ne permet pas de reproduire les

données réelles de manière satisfaisante. En utilisant cette approche, on peut par exemple

détecter la présence de plusieurs stratégies écologiques performantes, associées à différentes

valeurs de trait. Ce cas peut correspondre à la présence de plusieurs micro-habitats dans la

communauté locale.

4-Perspectives

Cet article fait la supposition qu'on peut relier de manière simple une valeur de trait à

une niche écologique. La validité de cette supposition dépend du type de trait mesuré. Ainsi,

si l'on mesure des traits fortement intégrés, comme la résistance d'un arbre à la sécheresse

(Engelbrecht et al. 2007) et si les parcelles échantillonnées sont réparties le long d'un gradient

environnemental en rapport avec ce trait – dans le cas d'Engelbrecht et al. 2007, un gradient

de précipitation, ce trait est directement relié à la performance relative des espèces. En

revanche, si le trait mesuré ne mesure qu'une composante de la performance des espèces, alors

le lien entre valeur de trait et compétitivité individuelle est moins direct (voir Introduction).

En particulier, il est possible que des valeurs très différentes pour ce trait conduisent à des

compétitivités individuelles similaires dans un environnement donné (Marks et Lechowicz

2006). Marks (2007) montre également que dans ce cas, la valeur des traits d’une espèce

dépend fortement de sa position phylogénétique. Ainsi, deux espèces de deux clades

différents pourront avoir la même niche écologique avec des valeurs de traits différentes,

Chapitre 2

71

tandis que deux espèces d’un même clade auront des niches écologiques voisines seulement si

elles ont des valeurs de traits voisines17.

Cette méthode permet donc de relier distributions d’abondances et de traits dans une

communauté écologique à des compétitivités locales des espèces, lorsque les traits considérés

sont suffisamment intégrés pour être directement reliés à des dimensions de la niche

écologique des espèces (au sens de Hutchinson). L’extension de la méthode à l’étude

simultanée de plusieurs traits requerra néanmoins des développements ultérieurs. Le

deuxième intérêt de cette approche est qu’elle permet dans les cas où les traits mesurés sont

moins intégrés, comme des traits morphologiques (cf Introduction), de tester l’hypothèse de

correspondance entre espace phénotypique et espace des niches écologiques de Hutchinson.

Par exemple, on peut imaginer calibrer ce modèle à partir de plusieurs parcelles en forêt

tropicale échantillonnant des environnements abiotiques différents. S’il y a du filtrage

environnemental assez fort et différent entre les parcelles, mais que plusieurs combinaisons de

traits permettent d’avoir la même compétitivité locale, alors on devrait trouver via ce modèle

des fonctions de filtrage très peu « piquées ». En conséquence, le modèle devrait prédire que

les différentes parcelles sont assez similaires en composition floristique, quasiment autant que

sous l’hypothèse de neutralité (puisque le filtrage environnemental serait faible dans le

modèle), alors que les données réelles présenteraient de fortes dissimilarités floristiques entre

parcelles. Les données du projet BRIDGE en Guyane Française sont idéales pour effectuer ce

test. En effet, 9 ha ont été inventoriés. Ils échantillonnent des conditions environnementales

assez contrastées. Par ailleurs, une assez grande gamme de traits a été mesurée sur ces arbres,

recouvrant l’essentiel des dimensions écologiques reconnues comme importantes jusque-là

(Westoby et Wright 2006). Par manque de temps, je n’ai pu effectuer cette application lors de

ma thèse, mais c’est une perspective immédiate que j’aurai à cœur d’explorer dans un futur

proche.

17 Ce raisonnement est valide uniquement si les clades sont suffisamment peu profonds phylogénétiquement

pour que des convergences évolutives à l’intérieur des clades soient peu probables.

73

Chapitre 3 – Rôle de l’histoire évolutive et biogéographique dans

la structure de la biodiversité

Nous nous sommes intéressés jusque-là à la façon dont les espèces sont filtrées par

l’environnement local. Cela nous a conduits à nous intéresser à la notion de filtre

environnemental. Les trois études précédemment présentées (manuscrits 1, 2 et 3) se sont

ainsi intéressées à plusieurs manières de détecter et quantifier ce filtre environnemental à

partir de données de terrain, en utilisant des modèles de dynamiques des communautés et en

examinant leur capacité à rendre compte des observations. Dans ces modèles, nous avons fait

l’hypothèse que le réservoir régional d’espèces était connu, et nous ne nous sommes pas

intéressés à cette échelle spatiale et temporelle. Ce faisant, nous avons évacué un nombre de

questions cruciales pour la compréhension des communautés écologiques (Ricklefs 1987,

2008). Quelle est la taille du réservoir régional d’espèces pour une parcelle de forêt tropicale ?

Quelle est sa diversité ? Comment ce réservoir d’espèces dépend des processus évolutifs ?

Dans quelle mesure les contingences biogéographiques influencent la répartition spatiale de la

biodiversité et sa structure phylogénétique ? C’est à ces questions que ce chapitre s’intéresse.

Manuscrits correspondants :

4- Jabot, F. & Chave, J. (2009). Inferring the parameters of the neutral theory of

biodiversity using phylogenetic information, and implications for tropical forests. Ecology

Letters, 12, 239-248.

Chapitre 3

74

1-Modèle neutre, pool régional et phylogénie

On peut imaginer que les forêts tropicales sont hyper diversifiées à des échelles

continentales et que les assemblages locaux sont des tirages aléatoires (plus quelques filtres

environnementaux) de ce réservoir régional bien brassé et assez homogène ou à l’extrême

inverse que les forêts tropicales sont structurées en une multitude de petits réservoirs

régionaux et donc que la structure spatiale à des échelles intermédiaires est forte. Les

différences entre flores nationales permettent de rejeter d’entrée l’hypothèse d’un réservoir

continental parfaitement brassé. Cependant, il reste un grand éventail des possibles entre la

structuration de la zone Néotropicale en quelques unités floristiques majeures et sa

structuration en une multitude d’entités floristiques relativement distinctes. L’étude de Pitman

et al. (2008) a mis en lumière la présence d’une discontinuité floristique proche de la frontière

entre Pérou et Equateur, en examinant un réseau de petites parcelles de 1 ha. Si l’on

intensifiait l’échantillonnage, trouverait-on d’autres divisions en zones floristiques

différenciées ?

Le modèle neutraliste de Hubbell (2001) semble contenir la promesse de répondre à

cette question. En effet, c’est l’un des rares modèles d’écologie explicitant et modélisant un

réservoir régional d’espèces (ou métacommunauté). La diversité du réservoir régional y est

décrite par le paramètre θ qui est égal à la taille du réservoir régional (en nombre d’individus)

JM multiplié par le taux de spéciation par individu ν. Lorsque l’on infère les paramètres

neutralistes à partir de données d’abondances d’espèces, on a donc accès à ce paramètre, et

non directement à la taille du réservoir régional. On gagne cependant en information sur la

structure de la diversité dans ce réservoir (Hubbell 2001 chap. 5). Il est donc en théorie

possible de distinguer le cas où la diversité tropicale est structurée en une multitude de petits

réservoirs régionaux (θ élevé, m faible) du cas où seulement quelques grands réservoirs

régionaux se partagent les continents (θ faible, m élevé).

Cependant, comme nous l’avons déjà mentionné au chapitre 1, l’analyse de

distributions d’abondance ne permet pas en général de départager ces deux cas de manière

sûre (Fig. 14), car ils ont des prédictions similaires en termes d’abondances locales. Il faut

donc utiliser des informations complémentaires pour départager ces deux possibilités. Les

liens phylogénétiques entre espèces contiennent potentiellement de l’information précieuse.

Chapitre 3

75

2-Utiliser la topologie d’une phylogénie d’espèces en coexistence pour inférer la diversité régionale sous l’hypothèse de neutralité

Dans les métacommunautés très diversifiées (ie. θ grand), les abondances régionales

relatives des espèces sont très équitables alors que dans des métacommunautés moins

diversifiées (ie. θ faible), les abondances régionales relatives des espèces sont moins

équitablement réparties. Comme la probabilité de spéciation dans le modèle de Hubbell est

proportionnelle à l’abondance régionale des espèces, plus θ est faible, plus les évènements de

spéciation sont concentrés dans un petit nombre de lignées, ce qui produit une forte asymétrie

dans la topologie de l’arbre (Fig. 22). Ainsi, la forme de la phylogénie du réservoir régional

est potentiellement informative sur la valeur de θ. Ce que nous avons montré dans le

quatrième manuscrit, c’est que la phylogénie des espèces en coexistence locale suffisait pour

gagner de l’information sur θ. Ainsi, en utilisant à la fois l’information phylogénétique et sur

les abondances des espèces, on est capable de distinguer les deux pics de vraisemblance

produits par l’analyse unique de distribution d’abondances d’espèces (Fig. 14) et ainsi

d’estimer les paramètres neutralistes sans ambiguïtés. Pour ce faire, nous avons utilisé une

méthode ABC.

Fig. 22 : La topologie des phylogénies d’espèces en coexistence permet de différencier

les communautés locales produites à partir d’un couple de paramètres (θ élevé, m faible) de

celles produites à partir d’un couple (θ faible, m élevé). Tiré de Jabot et Chave (2009).

Chapitre 3

76

En appliquant cette méthode d’inférence des paramètres neutralistes à quatre jeux de

données de forêts tropicales dans les Néotropiques et en Amérique du Sud, on a trouvé pour

les quatre parcelles des valeurs plus élevées de θ, en comparaison des valeurs fondées sur des

abondances d’espèces uniquement, la différence pouvant atteindre un ordre de grandeur. Un

calcul rapide suggère que les tailles des réservoirs régionaux pour ces parcelles sont de l’ordre

de l’échelle continentale. Ces résultats suggèrent donc que la forêt tropicale est peu structurée

à des échelles spatiales intermédiaires et que seulement un petit nombre de réservoirs

régionaux distincts peuvent être distingués.

Cependant, ces conclusions doivent être considérées avec prudence. En effet, les

parcelles utilisées échantillonnent de 25 à 52 ha de forêt chacune, ce qui est extrêmement peu

au regard de la taille d’un continent. On peut donc tout à fait imaginer que de nombreuses

espèces rares présentent une distribution spatiale morcelée en de nombreux petits réservoirs

régionaux distincts et que ces résultats ne sont valides que pour les espèces régionalement

abondantes et à distribution géographique large. Par ailleurs, ce modèle postule un mécanisme

de spéciation très particulier où chaque nouvelle espèce apparaît avec un effectif d’un seul

individu. La robustesse de nos résultats lorsque l’on considère d’autres modèles de spéciation

doit donc être testée.

Une autre hypothèse de ce modèle de spéciation est que la probabilité de spéciation

d’une lignée est proportionnelle à son abondance régionale. Cette hypothèse tranche avec

l’hypothèse du classique modèle nul de diversification de Yule (1924) dans lequel chaque

espèce a la même probabilité de donner naissance à une nouvelle espèce. Le modèle de Yule

produit des arbres phylogénétiques plus symétriques que ceux qui sont reconstruits à partir de

données biologiques. Cela a motivé de nombreuses recherches pour essayer d’expliquer cet

écart et d’en tirer des informations biologiques (Mooers et Heard 1997). Le modèle de

Hubbell produit lui des arbres phylogénétiques compatibles avec les données biologiques

(Fig. 23). Cela suggère que l’hypothèse d’un taux de spéciation proportionnel à l’abondance

des espèces pourrait être meilleure que l’hypothèse d’un taux de spéciation constant parmi les

espèces. En effet, plus une espèce est abondante, plus sa distribution géographique a des

chances d’être large. Par conséquent, elle a davantage de chances de connaître un épisode de

fragmentation de sa distribution spatiale par suite d’une perturbation géographique ou

climatique, fragmentation pouvant conduire à de la spéciation par allopatrie (Mayr 1942).

Chapitre 3

77

Fig. 23 : Compatibilité des topologies des arbres phylogénétiques produits par le

modèle de Hubbell avec les arbres issus de données réelles.

En abscisse, le nombre S d’espèces dans l’arbre phylogénétique, en ordonnées, la valeur de la

statistique B1 mesurant la symétrie de l’arbre phylogénétique. Les lignes correspondent à la gamme de

valeurs de B1 obtenues dans des simulations du modèle neutre. Chaque point correspond à une des

2000 phylogénies publiées issues de TreeBase. Tiré de Jabot et Chave (2009).

3-Modèles de spéciation, biogéographie et origine de la diversité tropicale

Etant donné que la forêt tropicale a une distribution géographique continue au sein de

chaque continent, pourquoi y aurait-il plusieurs zones floristiques distinctes à l’intérieur de

ces grands ensembles ? Une première cause de structure spatiale floristique est la limitation de

la dispersion. Ainsi, même à des échelles de temps géologiques, il semble y avoir une relation

entre l’âge des espèces et l’étendue de leur distribution géographique (eg. Paul et al. 2009).

Ainsi, même si une espèce peut survivre dans tout le bassin Amazonien, elle ne sera pas

nécessairement présente partout : si elle est apparue à l’Est du Brésil relativement récemment,

elle n’aura pas forcément eu le temps de disperser jusqu’en Colombie. Cependant, si toutes

les espèces apparaissent à une position géographique aléatoire, cet effet de la dispersion

Chapitre 3

78

limitée ne devrait pas produire de discontinuité apparente dans la composition floristique des

forêts tropicales. On devrait observer un déclin de similarité floristique à mesure que l’on

s’éloigne d’un endroit donné (Chave et Leigh 2002).

La variabilité environnementale à large échelle est elle aussi un facteur potentiel de

structuration spatiale de la diversité. En Amérique du Sud par exemple, le gradient de

précipitation et les variations édaphiques sont très corrélées à la richesse spécifique locale

(Gentry 1988, ter Steege et al. 2003, 2006). La frontière floristique mise à jour par Pitman et

al. (2008) près de la frontière Perou-Equateur est de la même manière attribuée à une

différence de texture du sol. Les variations climatiques continues de type gradient (eg.

précipitation) sont peu susceptibles de causer une discontinuité floristique18. Les variations

édaphiques en revanche peuvent être assez abruptes, comme le changement de texture du sol

entre le pied des Andes et la plaine Amazonienne (Pitman et al. 2008).

Ces quelques facteurs environnementaux et géographiques sont susceptibles de

structurer la forêt tropicale à assez large échelle spatiale et produire plusieurs unités

floristiques distinctes au sein de chaque continent. Peut-il y avoir un plus grand nombre de

plus petites unités floristiques ? La mosaïque de type de sols pourrait en théorie produire des

chapelets d’îlots de forêts isolés floristiquement au sein du continuum forestier. Par ailleurs,

les oscillations climatiques du quaternaire ont pu produire des mosaïques de spéciation, par

exemple le long des contreforts montagneux (eg. Rull 2005, cf Introduction). Quelques

éléments vont dans ce sens, notamment la recolonisation en cours en Guyane Française du

palmier Astrocaryum sciophilum depuis des zones supposées refuges (Charles-Dominique et

al. 2003). Cependant, cet exemple est un cas d’école car ce palmier a un temps de génération

très long et une dispersion très faible, ce qui maximise les chances d’observer une

recolonisation en cours. Il est donc délicat de généraliser cette observation. Enfin, nous avons

jusque-là négligé les influences humaines passées. Un certain nombre d’éléments

archéologiques indiquent que les Néotropiques étaient largement peuplés avant la colonisation

Européenne (Mann 2007). L’impact de ces populations sur la composition floristique actuelle

à des échelles spatiales assez petites (de l’ordre du kilomètre) n’est pas négligeable, même

dans des zones très reculées de la forêt (eg. Charles-Dominique et al. 1998). Si ces peuples

cultivaient la forêt et plantaient des espèces d’arbres particulières, on peut imaginer que la

forêt actuelle garde l’empreinte de ces pratiques et présente des transitions floristiques à des 18 Les variations environnementales peuvent en réalité causer des discontinuités, par exemple au niveau des

transitions forêts-savanes ou forêt humide-forêt sèche. Notre raisonnement s’applique donc à des unités homogènes comme la forêt tropicale humide, au sein desquelles il peut y avoir quand même des gradients environnementaux très importants.

Chapitre 3

79

échelles spatiales de l’ordre du kilomètre ou de la dizaine de kilomètre, qui soient largement

le fruit du hasard de l’occupation de la forêt.

Une étude dirigée par Olaf Banki peut apporter un éclairage intéressant sur ces

questions de structuration spatiale de la forêt à des échelles spatiales de quelques dizaines à

quelques centaines de kilomètre. Cette étude a consisté à échantillonner 40 parcelles de 1 ha

réparties au Suriname et au Guyana, une partie sur des sables blancs (un substrat très stressant

pour les arbres, la forêt y est plus clairsemée et de petite taille) et une autre partie sur des

sables bruns plus riches. Le but original de cette étude était de quantifier la différence

floristique due à cette variation de sol. J’ai collaboré à l’analyse de ces données en proposant

d’utiliser des modèles dynamiques de communauté s’inspirant du manuscrit 1. Partant du

présupposé que la composition floristique devrait être fortement différenciée entre les deux

types de sol, nous avons étudié un modèle dans lequel il existe deux réservoirs régionaux et

où chaque parcelle est reliée par immigration à ces deux réservoirs, mais avec des taux

différents (Fig. 24).

Fig. 24 : Modèle de structure de la diversité dans l’étude de Banki et al. (in prep).

Dans ce modèle, on distingue deux réservoirs régionaux (les ellipses) qui correspondent aux deux

types de sol : sables blancs (W) et sables bruns (B), et deux types de parcelles (les carrés) suivant leur

type de sol également. Chaque parcelle est reliée aux deux réservoirs régionaux par immigration, et

une extension de la formule de vraisemblance présentée dans Jabot et al. (2008) permet de calculer les

différents taux de migration représentés par des flèches sur le schéma. L’épaisseur des flèches

correspond à l’intensité de ces migrations calculée dans le jeu de données d’Olaf Banki, la taille des

ellipses schématise par ailleurs les différences de diversité régionale su les deux types de sol.

Chapitre 3

80

A partir d’une partition arbitraire des espèces en deux réservoirs régionaux, on peut

estimer les paramètres de migration depuis les deux réservoirs au sein de chaque parcelle en

généralisant la formule de vraisemblance présentée dans Jabot et al. (2008). Cette estimation

nous fournit également une mesure de la vraisemblance totale du jeu de données étant donné

la partition initiale des espèces en deux réservoirs régionaux distincts. On peut donc faire

varier cette partition initiale pour tenter d’obtenir celle qui maximise la vraisemblance totale

du jeu de données. Il est en effet difficile d’assigner a priori la plupart des espèces à un type

de sol, car elles peuvent souvent être rencontrées dans les deux types de sol, même si leurs

distributions présentent des affinités édaphiques particulières. Comme il existe un grand

nombre d’espèces, le nombre de partitions différentes qu’il faudrait explorer est cependant

colossal. On a donc utilisé une méthode alternative qui consiste à utiliser un algorithme

(MCMC) de parcours aléatoire de l’espace des partitions avec certaines règles qui assurent

(asymptotiquement) que l’on occupe une zone de l’espace pendant un temps proportionnel à

la vraisemblance de cette zone. En lançant cette marche aléatoire à partir de plusieurs points

de départ, on peut se faire une bonne idée de la convergence de ces parcours vers une zone

unique de l’espace qui correspond à un maximum global de vraisemblance, c’est à dire à des

partitions qui sont les plus vraisemblables à partir des données observées.

Les résultats (préliminaires) de cette étude nous ont montré deux choses.

Premièrement, lorsque l’on a cherché par MCMC la meilleure partition des espèces pour

former deux réservoirs régionaux, les meilleures partitions correspondaient non pas à la

séparation entre espèces de sables bruns et espèces de sables blancs, mais à la séparation entre

espèces du Suriname et espèces du Guyana. Cela suggère que la composition floristique est

fortement structurée géographiquement à cette échelle spatiale et de manière indépendante de

la variation environnementale investiguée dans cette étude. Par ailleurs, les taux

d’immigration depuis le réservoir Guyana vers les parcelles du Suriname sont décroissants

lorsqu’on s’éloigne de la frontière entre le Suriname et le Guyana. Cela suggère qu’il

existerait une barrière biogéographique entre ces deux pays, possiblement due à la rivière

Corentyne qui les sépare.

Le deuxième résultat de cette étude concerne le partitionnement des taux de migration.

Lorsque l’on étudie séparément les jeux de données du Suriname et du Guyana, on trouve que

la partition optimale des espèces se fait selon leur affinité pour les sables bruns (resp. blancs).

On peut donc chercher à comprendre l’origine de la faible diversité des forêts sur sables

blancs. Elle peut être due en théorie à au moins trois facteurs distincts : une diversité régionale

plus faible (possiblement due à la faible extension géographique des sables blancs) ; une

Chapitre 3

81

dispersion plus limitée : mWw < mBb (possiblement due à la fragmentation géographique des

habitats sables blancs) ; un filtrage environnemental plus fort sur ces sols : mBw < mWb. Cette

étude montre que tous ces facteurs semblent contribuer à la moins grande diversité des forêts

sur sables blancs (Fig. 24). En particulier, cela confirme que la fragmentation géographique

des habitats peut conduire à des structurations floristiques à cette échelle spatiale. Le

manuscrit de cette étude, sur lequel travaille actuellement Olaf Banki, n’est pas joint à cette

thèse.

Pour continuer d’étudier le rôle des histoires évolutives et biogéographiques dans la

structuration spatiale des forêts tropicales, l’information sur la structuration phylogénétique

des communautés est potentiellement très utile. En effet, différents scénarios de

diversification des forêts tropicales (cf Introduction) pourraient être comparés en comparant la

capacité de différents modèles de spéciation à rendre compte des patrons phylogénétiques

observés. Le manuscrit 3 constitue un élément dans ce programme de recherche. D’autres

modèles de spéciation devront être étudiés, comme le modèle « random fission » proposé par

Hubbell (2001) où les évènements de spéciation consistent à scinder aléatoirement la

population d’une espèce en deux. De premiers résultats analytiques sur les abondances

d’espèces prédites par ce modèle sont en train d’être publiés (Etienne et Haegeman soumis).

Ils ouvrent la voie à une étude des prédictions phylogénétiques de ce modèle. Enfin, la prise

en compte de la dimension spatiale dans les modèles de spéciation apporterait une information

supplémentaire. Quelques travaux commencent à aborder cette question (eg. Ree et al. 2005,

Rangel et al. 2007, Antonelli et al. 2009), cependant des méthodes statistiques plus robustes,

fondées sur des modèles explicites, ont besoin d’être développées (Ree et Sanmartin 2009).

4-Structure phylogénétique des communautés et tests de modèles de coexistence

Une autre application des phylogénies pour répondre à des questions de coexistence

d’espèces a fait l’objet d’un intérêt particulier au cours de la dernière décennie (Webb et al.

2002, Vamosi et al. 2009). L'idée que deux espèces proches phylogénétiquement sont

susceptibles d'avoir des stratégies écologiques plus similaires que deux espèces

phylogénétiquement plus éloignées remonte à Darwin (1859) : «As species of the same genus

have usually, though by no means invariably, some similarity in habits and constitution, and

always in structure, the struggle will generally be more severe between species of the same

genus, when they come into competition with each other, than between species of distinct

genera» (cité dans Webb et al. 2002). Il a donc été proposé que la répartition au sein d'une

Chapitre 3

82

phylogénie des espèces en interaction dans une communauté devait contenir une information

d'importance pour la compréhension des mécanismes écologiques structurant cette

communauté (Webb et al. 2002).

Un cadre de pensée commode a été développé autour des effets du filtrage

environnemental et de la compétition sur la structure phylogénétique d'une communauté

locale. Le filtrage environnemental favorise la coexistence d'espèces ayant en commun la

capacité de passer ce filtre. A l'inverse, la compétition pour les ressources va favoriser la

coexistence d'espèces ayant des besoins différents. Ainsi, suivant que la similarité écologique

des espèces est plus importante chez des espèces proches phylogénétiquement (conservatisme

des niches, Wiens 2004) ou que cette similarité peut apparaître par évolution convergente

chez des lignées éloignées (Cavender-Bares et al. 2004, Gillespie 2004), les mécanismes

écologiques de filtrage et de compétition produisent des structures phylogénétiques

différentes dans les communautés (Webb et al. 2002, Cavender-Bares et al. 2004, Fig. 25).

Des tests statistiques ont été développés pour caractériser la structure phylogénétique

des traits des espèces (Blomberg et al. 2003, Ollier et al. 2005, Ackerly et al. 2006), ainsi que

la structure phylogénétique des communautés (Webb 2000, Hardy et Senterre 2007). Des

logiciels ont été développés afin de populariser ces analyses (Phylocom Webb et al. 2008,

package picante dans le logiciel R Kembel et al. 2009). Enfin, les propriétés statistiques de

ces tests ont été explorées (Kraft et al. 2007, Hardy 2008, Villéger et Mouillot 2008, Hardy et

Jost 2008, Kembel 2009). Un résultat important de ces études est que les structures

phylogénétiques dépendent de l'échelle spatiale considérée, à la fois pour la communauté

locale et le réservoir régional de référence (Swenson et al. 2006, Kraft et al. 2007, Swenson et

al. 2007).

Une revue récente des études ayant analysé la structure phylogénétique de

communautés naturelles, majoritairement chez les plantes, montre que les communautés

présentent dans la majorité des cas un patron d'agrégation phylogénétique (Vamosi et al.

2009). Parmi ces études, un certain nombre se sont intéressées aux communautés d'arbres

tropicaux à différents stades de développement (Webb 2000, Kembel et Hubbell 2006,

Swenson et al. 2006, Webb et al. 2006, Hardy et Senterre 2007, Swenson et al. 2007,

Gonzalez et al. soumis).

La relativement faible résolution actuelle des phylogénies dans les communautés

forestières tropicales est cependant un frein important à l'analyse fine des structures

phylogénétiques. Par ailleurs, ces études font souvent l'hypothèse a priori de l'existence du

conservatisme des niches ou teste ce conservatisme en utilisant des traits morphologiques, ce

Chapitre 3

83

Fig. 25 : Schéma du cadre conceptuel de la phylogénétique des communautés. Tiré de

Cavender-Bares et al. 2004.

qui présente des limitations certaines (Losos 2008, cf Introduction). Le conservatisme

phylogénétique des niches est en effet susceptible d'être observé en premier lieu à une échelle

phylogénétique intermédiaire. Des espèces proches peuvent avoir des stratégies écologiques

assez distinctes (eg. Cavender-Bares 2004, Fine et al. 2005); des lignages éloignés peuvent

avoir connu une évolution convergente (eg. Ackerly 2004, Cavender-Bares et al. 2004); entre

ces deux échelles, un certain conservatisme de niches est raisonnablement probable (Wiens

2004, Cavender-Bares et al. 2009). En outre, le degré de conservatisme phylogénétique est

susceptible de dépendre de l'axe considéré dans la stratégie écologique des espèces

(Cavender-Bares et al. 2004, Silva et Batalha 2009).

Chapitre 3

84

A mesure que des hypothèses phylogénétiques mieux résolues sont construites (eg.

Gonzalez 2009), il devient donc important de considérer que la structure phylogénétique des

stratégies écologiques est susceptible d'être un mélange de conservatisme et de divergence à

différentes profondeurs phylogénétiques (Hardy et Senterre 2007), et selon plusieurs axes

écologiques, et qu'en conséquence cette structure phylogénétique ne peut être décrite par une

unique statistique (Ollier et al. 2005). Le cadre de pensée actuel pour l'analyse phylogénétique

des communautés a donc une valeur plus pédagogique qu'opérationnelle. De nouvelles

approches statistiques pour combiner les informations phylogénétiques et fonctionnelles

doivent donc être développées afin de mieux comprendre comment l'histoire évolutive des

espèces intervient dans leurs interactions présentes. En particulier, un moyen de rendre plus

flexible l'analyse des structures phylogénétiques des communautés est de formuler des

hypothèses sur les mécanismes écologiques importants, d'expliciter mathématiquement ces

mécanismes au sein d'un modèle de la dynamique de communauté et de voir dans quelle

mesure ce modèle permet de rendre compte des patrons observés et de le comparer à des

modèles alternatifs.

85

Conclusion

Manuscrit correspondant :

5- Jabot, F. & Chave, J. (in prep). Approximate Bayesian Computation in Ecology.

Conclusion

86

1-Bilan général

Mes travaux de thèse se sont intéressés à la question de savoir si les assemblages

d’arbres tropicaux peuvent être considérés comme neutres, en première approximation. Les

modèles de dynamique des communautés considérés jusque-là peuvent paraître extrêmement

simples au regard de la complexité des interactions établies et de celles qui peuvent avoir lieu

potentiellement en forêt tropicale (cf Introduction). Un message important de Stephen

Hubbell dans sa théorie neutraliste est que les données disponibles ne permettent pas

actuellement de faire mieux. Ainsi, il paraît sage d'avancer pas à pas, d'ignorer cette

complexité en supposant que différents effets ont de grande chance de se compenser et de

réintégrer la complexité progressivement dans les modèles de dynamique des communautés à

mesure que les données sont là pour l'attester. Ainsi, Hubbell (2001) ne nie pas la variabilité

des stratégies écologiques entre espèces et individus, mais il remet en question la nécessité

d'en tenir compte pour prédire des patrons généraux sur la biodiversité (eg. la richesse

spécifique et non la position précise de chacune des espèces).

Cette thèse a montré qu'une analyse fine des motifs d'abondances d’espèces révélait

des déviations par rapport à l'attendu neutre à petite échelle (1 ha) qui disparaissaient à plus

large échelle (50 ha) avant de réapparaître à l'échelle régionale (manuscrits 1 et 2). Est-ce à

dire que la théorie neutre peut être utilisée comme modèle prédictif de la dynamique de la

biodiversité à des échelles spatiales intermédiaires voire continentales (Hubbell et al. 2008) ?

Cette question n'est pas tranchée à ma connaissance et nécessiterait un examen approfondi.

Néanmoins, certains outils nécessaires pour répondre à cette question ont été développés

pendant cette thèse : il est désormais possible de relier des motifs d’abondances d’espèces à

une mesure de déviation par rapport à la neutralité (manuscrit 2), et ainsi, de modéliser des

communautés non neutres qui traduisent des réalités observées sur le terrain. De ce fait, il est

envisageable d’explorer par simulation sous quelles conditions d’hétérogénéité

environnementale une dynamique non neutre peut (ou pas) être approximée à large échelle par

une dynamique neutre.

J’ai par ailleurs montré que l’on pouvait modéliser explicitement et inférer à partir de

distributions de traits dans des communautés, un filtrage par l’environnement dépendant des

caractéristiques des espèces (manuscrit 3). Si j’ai émis des doutes sur la pertinence de

l’utilisation directe des traits fonctionnels dans ce type de modèles de communauté, il n’en

reste pas moins que cette nouvelle approche ouvre des perspectives, soit à partir de la mesure

Conclusion

87

de traits « durs » (eg. Engelbrecht et al. 2007), soit à partir des traits fonctionnels « doux »

couramment mesurés, mais après les avoir préalablement intégrés dans une mesure pertinente

de la niche écologique des arbres, nous y reviendrons dans la section suivante.

Enfin, les liens évolutifs entre des espèces en coexistence sont potentiellement riches

d’information sur les mécanismes écologiques d’interaction entre espèces. Le cadre

« classique » de la phylogénétique des communautés, popularisé par Webb et al. (2002), me

semble présenter d’importantes faiblesses, tant sur l’hypothèse de conservatisme

phylogénétique des niches (ou les méthodes pour le tester à partir de traits fonctionnels), que

sur la non prise en compte de la dispersion limitée et de la stochasticité démographique. Une

piste qui me semble davantage prometteuse, est de modéliser explicitement des hypothèses,

tant sur les mécanismes écologiques de coexistence, que sur les mécanismes de diversification

des espèces (ainsi que de leurs caractéristiques fonctionnelles et de leurs niches), et de

confronter ces modèles aux données phylogénétiques, fonctionnelles et de composition

floristique disponibles. Dans le cas « simple » d’une dynamique écologique neutre et d’un

mécanisme de spéciation ponctuelle neutre, j’ai montré qu’il était possible de confronter un

modèle intégrant écologie et évolution à des données de terrain (manuscrit 4). Ce n’est qu’un

premier pas, mais qui montre que cette voie est possible.

L’essentiel des avancées méthodologiques accomplies au cours de cette thèse ont été

possible grâce à une approche statistique appelée Approximate Bayesian Computation (ABC).

L’ABC est beaucoup utilisée en génétique des populations (Marjoram et Tavaré 2006), mais

pas en écologie (jusque-là). L'avantage de cette approche est qu'elle permet d'étudier de

nombreux modèles complexes de dynamique des communautés pour lesquels aucunes

formules mathématiques ne peuvent être dérivées – ou au moins ont très peu de chance de

l'être un jour. En outre, elle est très flexible et permet d'intégrer des données très hétérogènes

dans un modèle, un enjeu identifié des prochaines années (Morlon et al. 2009). Cette approche

a donc un énorme potentiel pour l'analyse de motifs écologiques. En effet, la seule description

qualitative de ces motifs n'est pas discriminante car de nombreux mécanismes écologiques

différents sont capables de produire des motifs similaires (eg. Chave et al. 2002). Cependant,

à mesure que des couches supplémentaires d'information sont intégrées dans un cadre

inférentiel quantitatif, il devient possible d'améliorer la discrimination de ces mécanismes et

de formuler des prédictions vérifiables sur le terrain19. Le cinquième manuscrit vise à faire

19 Certes, l'expérimentation reste la seule véritable façon de valider une hypothèse issue d'un modèle, cependant

pour l'étude de la dynamique des arbres tropicaux, ces expérimentations sont peu réalisables.

Conclusion

88

connaître les méthodes ABC à un plus grand nombre d’écologues, en leur montrant à l’aide de

quelques exemples en quoi ces approches statistiques peuvent être utiles.

De la même manière qu’il n’est guère possible aujourd'hui de tester des hypothèses en

génétique des populations sans recourir à des modèles illustrant les différentes alternatives en

présence (Marjoram et Tavaré 2006), il ne devrait plus être possible en écologie des

communautés de se passer des approches robustes issues de la théorie neutraliste de la

biodiversité. Les énoncés verbaux de différentes hypothèses sont souvent trompeurs et ne

résistent généralement pas à un examen plus méticuleux. L’usage populaire de modèles nuls

fondés sur des randomisations de jeux de données est un art subtil et truffé de pièges (Gotelli

et Graves 1996), si bien qu’il est généralement difficile d’interpréter les résultats de ces tests,

voire d’être sûr de comprendre ce que l’on a fait… Si les approches fondées sur des modèles

explicitant la dynamique et/ou les mécanismes écologiques en jeu nécessitent des

compétences en modélisation, l’investissement initial est rapidement amorti de par les gains

de temps dans l’interprétation des résultats.

Et la validation dans tout ça ? Une justification importante de l’approche inférentielle

dans l’étude des forêts tropicales est qu’il n’est guère possible de véritablement tester des

hypothèses sur la dynamique de long terme des forêts à partir d’expérimentations (à moins

d’avoir quelques siècles devant soi !). Néanmoins, cela ne veut pas dire qu’aucune forme de

validation des modèles élaborés ici n’est possible. Nous évoquons ce problème de « model

checking » dans le manuscrit 5. Cette mise à l’épreuve des modèles peut se faire à partir du

même type de données statiques utilisées pour calibrer ces modèles, en regardant des

composantes des motifs non utilisées pour la calibration. Par ailleurs, dans quelques parcelles

d’études des forêts tropicales, plusieurs inventaires ont eu lieu à quelques années d’intervalle,

la plus longue série temporelle étant celle de Barro Colorado Island où 50 ha ont été

inventoriés tous les cinq ans depuis 1980 (il y a donc eu 6 inventaires). Ce type de données

peut permettre de tester les prédictions dynamiques des modèles étudiés dans cette thèse

(Azaele et al. 2006). C’est une piste de recherche que je compte poursuivre par la suite.

Conclusion

89

2-Limites de la modélisation des communautés et perspectives Ce travail de thèse illustre que la modélisation des communautés a avancé depuis la

publication de la théorie neutraliste et des premiers travaux visant à l’évaluer (Hubbell 2001,

Chave et al. 2002). Cependant, on ne peut espérer élucider finement les mécanismes

écologiques à l’œuvre dans les communautés naturelles à partir de la seule analyse des motifs

d’abondances d’espèces. La prise en compte d’autres types d’information est de ce fait un

enjeu crucial pour le développement de la modélisation des communautés (McGill et al.

2007).

Une première piste est, dans une perspective réductionniste, de mieux caractériser les

organismes en interaction. Ainsi, la seule mesure de traits fonctionnels paraît insuffisante si

elle ne s’accompagne d’un véritable travail de modélisation pour comprendre comment ces

mesures diverses peuvent être intégrées pour fournir des informations pertinentes sur les

propriétés de l’organisme tout entier. Une telle approche consisterait à partir des

connaissances physiologiques sur les arbres pour prédire les différences de compétitivité

attendues entre les arbres dans des conditions environnementales données et de tester

l'adéquation des prédictions avec les observations de terrain. La difficulté d'une telle approche

est qu'elle nécessite d'intégrer des connaissances variées sur la physiologie d'un arbre

(Introduction) afin de modéliser de manière aussi simple que possible la variabilité

compétitive associée à la variabilité phénotypique. Plusieurs études forment les premières

bases d'une telle approche (eg. Moorcroft et al. 2001, Pearcy et al. 2004, Purves et Pacala

2008, Ogle et Pacala 2009). L’enjeu à venir est de trouver où positionner le curseur entre des

modèles simples, qui ont l'avantage d'être applicables à des systèmes sur lesquels on dispose

de peu d'information (Purves et al. 2008) et des modèles plus compliqués, potentiellement

plus performants et tirant partie du maximum d'information disponible, mais coûteux en

données nécessaires à récolter (eg. Pacala et al. 1996, de Reffye et Houllier 1997, Courbaud et

al. 2003, Soussana et al. 2008, Maire 2009, Ogle et Pacala 2009). La stratégie suivie lors de

cette thèse a été de partir du plus simple pour aller vers le plus compliqué afin d'utiliser un

nombre croissant d'information disponible. Il me semble pertinent de continuer cette stratégie

en déterminant quelles informations fonctionnelles doivent maintenant être récoltées pour

mieux comprendre la structuration de la biodiversité forestière tropicale.

Conclusion

90

Une deuxième piste de développement de la modélisation des communautés, est de

replacer ces communautés dans un contexte plus vaste d’interactions au sein d’un écosystème.

En effet, la modélisation d'une communauté comme une entité propre néglige le fait que cette

communauté appartient à des réseaux d'interactions mutualistes, trophiques ou parasitaires qui

ont potentiellement un impact considérable sur la dynamique de cette communauté (Rezende

et al. 2007, Tastard et al. 2008, Tylianakis et al. 2008, Olff et al. 2009). Les connaissances sur

ces réseaux d'interaction sont encore limitées en forêt tropicale (eg. Smith et al. 2006, Dyer et

al. 2007, Novotny et al. 2007). Cependant, les avancées de la biologie moléculaire à haut

débit ouvrent des perspectives prometteuses pour récolter ce type de données (Jurado-Rivera

et al. 2008, Valentini et al. 2008). Là encore, la construction de modèles dynamiques intégrant

des hypothèses explicites semble appropriée pour dépasser la simple caractérisation de motifs

et aller vers le test d'hypothèses biologiques (Krishna et al. 2008).

Par ailleurs, les développements techniques de la biologie moléculaire pourraient

permettre à relativement court terme de caractériser moléculairement beaucoup d’individus, et

pour un grand nombre de marqueurs génétiques. Cela pourrait permettre de mieux

comprendre la structure des flux de gènes entre espèces proches, et d’examiner les profils

génétiques d’adaptation à certaines contraintes environnementales. Là encore, beaucoup reste

à faire pour valoriser ce genre de données.

Nous arrivons au point final de cette thèse, là où il est rassurant d’identifier un

message synthétique que ce travail vise à apporter, le fameux « take home message ». Au-delà

des différents résultats scientifiques résumés ci-dessus, ce travail me semble intéressant par

son approche : il vise à remplacer des analyses statistiques de motifs par la formulation et

l’étude de modèles dynamiques explicitant les interactions écologiques supposées à l’œuvre.

A l’occasion d’un Journal Club du laboratoire, j’ai présenté un article de Borenstein et al.

(2008) qui tentent de définir la niche écologique des bactéries à partir de l’étude de leur

réseau métabolique. Un collègue, vigilant, m’a dit à cette occasion être interloqué par leur

approche, car la niche d’un individu, « c’est tellement plus compliqué que ça ». En effet. Mais

il me semble que le travail d’un écologue consiste justement à trouver quelles simplifications

peuvent être faites pour comprendre la complexité du monde vivant. Pour ce faire, il est

nécessaire de mettre à l’épreuve ces tentatives de simplification par la formulation et le test de

modèles écologiques. Cette thèse, je l’espère, y aura contribué.

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105

Glossaire -ABC : Approximate Bayesian Computation. Technique d'estimation de paramètres d'un

modèle dans un cadre Bayésien. Elle consiste à tirer au hasard des paramètres dans une

distribution a priori (généralement uniforme), simuler le modèle avec ces paramètres et

calculer une distance entre les données simulées et les données réelles. Seules les

simulations les plus proches des données réelles sont retenues et les valeurs de

paramètres associées à ces simulations forment une distribution postérieure approchée

des paramètres.

-allopatrie : deux espèces sont allopatriques si elles occupent des aires géographiques

séparées et non chevauchantes. Si deux populations d’une même espèce sont isolées

géographiquement, cette disjonction peut conduire à la formation de deux nouvelles

espèces, on dit alors qu’il y a spéciation par allopatrie.

-biome : aire géographique et climatique homogène au regard de grandes caractéristiques

écologiques.

-caatinga : type particulier de forêt sèche situé dans le nord-est du Brésil.

-cambium : zone du tronc, des branches et des racines située entre le bois et l'écorce où ont

lieu les divisions cellulaires entraînant la croissance en diamètre du bois.

-chablis : 1) chute naturelle d'un ou plusieurs arbres. 2) nom donné à l'emplacement vide

laissé par cet ou ces arbre(s).

-clade : sous-arbre phylogénétique à partir d'une bifurcation quelconque de l'arbre.

-conspécifique : un arbre est conspécifique d'un autre s'ils appartiennent à la même espèce.

-convergence évolutive : obtention à plusieurs reprises et de manière indépendante (ie. dans

des clades différents) au cours de l’évolution des espèces d’un même phénotype.

-décidu : qui perd toutes ses feuilles en même temps (au moment de l’hiver ou de la saison

sèche).

-duramen : également appelé bois de cœur, partie interne du bois correspondant aux zones

d’accroissement les plus anciennement formées et qui ne comportent plus de cellules

vivantes.

-embolie : obstruction d'un vaisseau par un corps. Chez les arbres, ce corps est généralement

une bulle d'air.

-endophyte : organisme (souvent un champignon ou une bactérie) vivant à l’intérieur d’une

plante.

106

-environnement abiotique : environnement physico-chimique. Ce terme regroupe la

température, la pluviométrie, la composition chimique du sol, l'éclairement.

-environnement biotique : partie vivante de l'environnement. Ce terme regroupe les arbres, les

herbivores, les pathogènes, les champignons symbiotiques, etc...

-établissement : installation d'un arbre à un stade de vie particulier (ex : installation d'une

plantule).

-état métastable : état physique stable en l'absence de perturbation. La moindre perturbation

est susceptible de tirer le système hors de cet équilibre. L'exemple classique est la

surfusion de l'eau dans les nuages. L'eau est à l'état liquide à des températures

auxquelles elle devrait être à l'état solide (selon les lois de la physique). La moindre

poussière précipite la solidification de l'eau et produit la formation de flocons de neige

ou de grêlons.

-filtrage environnemental : idée selon laquelle l'environnement local agit comme un filtre sur

les espèces présentes dans la région et ne laisse passer que celles qui sont adaptées

pour cet environnement. Ici, le terme environnement peut recouvrir à la fois

l'environnement abiotique et biotique. Dans les faits, les écologues testent

généralement essentiellement la composante abiotique du filtrage environnemental,

grâce à des mesures environnementales telles que la pluviométrie, le pH du sol, etc...

-fitness : terme anglais dont la traduction française en « valeur adaptative » est assez peu

utilisée par les biologistes francophones. Ce terme représente la quantité de gènes

qu'un organisme transmet à sa descendance. Ainsi, un homme (ou une femme) qui a

deux enfants a une fitness de 1, car chacun de ses enfants est formé pour moitié des

gènes de son père.

-génotype : ensemble des gènes d'un organisme, son patrimoine génétique.

-géomorphologie : étude de la surface terrestre. En écologie, ce terme fait référence à la

topographie et à la situation des cours d'eau dans cette topographie.

-héliophile : qui aime le soleil.

-indice stomatique : indice calculant la densité et l'ouverture des stomates. Différents indices

stomatiques existent, par exemple la densité de stomates multipliée par le diamètre des

stomates au carré.

-inférence : en statistiques, cela consiste à induire les caractéristiques inconnues d’une

population (histoire démographique d’une espèce, dynamique d’une communauté,

etc…) à partir de données d’un échantillon.

107

-MCMC : Markov Chain Monte Carlo. Technique numérique utilisée pour parcourir des

espaces de grande dimension, notamment pour échantillonner une distribution

postérieure en statistiques Bayésiennes.

-méristème : tissu de cellules végétales de type embryonnaire (non différencié) à

multiplication rapide, responsable de la croissance. Le cambium est un méristème

secondaire car responsable de la croissance secondaire (ie. latérale) des tissus.

-monophylétique : ensemble de taxons descendant d’un ancêtre commun. Par exemple, les

orchidées sont monophylétiques, alors que les poissons ne le sont pas (on dit qu’ils

sont paraphylétiques).

-mouvement Brownien : mouvement aléatoire d'une particule ou d'une quantité. Ce terme a

une signification mathématique précise non détaillée ici.

-mycorhize : association symbiotique entre des champignons et les racines des plantes.

-Néotropiques : cette zone géographique comprend la totalité de l'Amérique du Sud et

l’Amérique Centrale jusqu’au sud du Mexique.

-niche écologique : cf Introduction-Partie 1-9.

-panmixie : fait que les individus sont répartis de manière homogène au sein d’une population

et s’accouplent de manière aléatoire. Si une population est scindée en deux et que les

individus s’accouplent préférentiellement à l’intérieur des deux sous-populations, il

n’y a plus panmixie.

-patron : motif observé dans des données comme une distribution d'abondance d'espèces ou la

répartition spatiale des arbres dans une forêt.

-périderme : tissu végétal extérieur au cambium. Il regroupe entre autre le phellogène et le

liège.

-phellogène : tissu responsable de la production du liège.

-phénologie : étude de l'apparition d'événements périodiques dans le monde vivant,

déterminée par les variations saisonnières du climat (ex : floraison).

-phénotype : ensemble des caractéristiques anatomiques, morphologiques, moléculaires,

physiologiques, éthologiques observables d'un organisme.

-phloème : tissu conducteur de la sève élaborée où se situent les sucres de la photosynthèse.

-phylogénie : arbre généalogique d’espèces.

-phytosociologie : branche de l'écologie décrivant les associations floristiques observables.

-ponctuation aréolée : cavité dans la membrane des vaisseaux du bois par où s'effectue des

transits d'eau et de nutriments entre vaisseaux adjacents.

108

-potentiel hydrique : le potentiel hydrique d'une solution aqueuse est la mesure du pouvoir de

l'eau à quitter cette solution, pour passer vers une solution de potentiel hydrique

inférieure.

-réticulé : on parle d'évolution réticulée lorsque les évènements de spéciation ne sont pas tous

de type branchement (ie. scission d'une espèce en deux espèces), mais également de

type hybridation (ie. formation d'une nouvelle espèce à partir de l'hybridation de deux

espèces différentes).

-rudéral : se dit d’une espèce végétale qui « croît parmi les décombres ». Espèce poussant

préférentiellement dans des milieux perturbés, comme les bords de route.

-sciaphile : qui aime l’ombre.

-sélection divergente : sélection conduisant à la divergence des phénotypes chez une espèce.

Elle peut aboutir à la formation de deux espèces ayant des phénotypes distincts.

-sempervirente : qui reste toujours vert (contraire de décidu).

-statistique résumante : indice calculé à partir de données et qui résume ces données, comme

la richesse spécifique d’une communauté ou la valeur moyenne d’un trait dans une

communauté.

-surface spécifique des feuilles (SLA) : surface d'une feuille divisée par sa masse.

-sympatrie : deux espèces sont dites sympatriques si elles occupent des aires géographiques

chevauchantes. Lorsqu’une espèce se scinde en deux espèces sans mécanisme

d’allopatrie, on dit qu’il y a spéciation sympatrique.

-taxon : unité quelconque (genre, famille, espèce, sous-espèce, etc.) des classifications

hiérarchiques des êtres vivants. Cependant, ce terme est souvent employé au niveau

spécifique ou sous-spécifique.

-topologie d’un arbre phylogénétique : forme de cet arbre, ie. quelle branche donne naissance

à quelle branche.

-trade-off : compromis. Situation écologique dans laquelle gagner en performance sur une

propriété fait perdre en performance sur une autre propriété. L'exemple le plus connu

est le trade-off compétition-colonisation.

-trait : caractère d'un organisme.

-valeur adaptative (fitness en anglais) : voir fitness.

-xylème : tissu conducteur de la sève brute chez les arbres depuis les racines jusqu'aux

feuilles.

109

Manuscrits

1- Jabot, F., Etienne, RS. & Chave, J. (2008). Reconciling neutral community models and environmental filtering: theory and an empirical test. Oikos, 117, 1308-1320.

2- Jabot, F. & Chave, J. (in prep). A Parthian shot at neutrality: community filtering in tropical forest trees.

3- Jabot, F. (in revision for Journal of Theoretical Biology). A stochastic dispersal-limited trait-based model of community dynamics.

4- Jabot, F. & Chave, J. (2009). Inferring the parameters of the neutral theory of biodiversity using phylogenetic information, and implications for tropical forests. Ecology Letters, 12, 239-248.

5- Jabot, F. & Chave, J. (in prep). Approximate Bayesian Computation in Ecology.

Manuscrit 1

Jabot, F., Etienne, RS. & Chave, J. (2008). Reconciling neutral community models and environmental filtering: theory and an empirical test. Oikos, 117, 1308-1320.

Here, we propose that, under certain assumptions, themajor features of the neutral theory hold when theimmigration parameter m is not simply a measure ofdispersal limitation, but also accounts for establishmentlimitation into the local community. As a result, we can nolonger assume that species are equivalent at the regionalscale, as sites may have different establishment constraints,hence species may be more likely to be absent in some sitesthan in others. However, we still assume a neutral dynamicsat the local community scale. After the filtering stage, oncean individual is established, it competes neutrally with itsneighbours. If an environment filters out many species, thelocal species composition will represent poorly the meta-community (Fig. 1). Consequently, the parameter m,inferred from a local community, is expected to decreaseas environmental filtering increases. Hence, m should beinterpreted as a measure of recruitment limitation, that is,the compound influence of dispersal limitation and post-dispersal environmental filtering (Hurtt and Pacala 1995,Nathan and Muller-Landau 2000), and not of dispersallimitation alone.

One of the great advantages of the neutral theory is thatit is associated with an exact sampling theory. Etienne(2005) found an exact mathematical expression for thelikelihood function associated to Hubbell’s dispersal-limitedneutral theory, making it possible to estimate the para-meters m and u based on species abundance datasets. Thisapproach also facilitates inter-model comparisons (Etienneand Olff 2005, Chave et al. 2006). An exact likelihoodformula for the multi-samples equivalent of Hubbell’smodel was also recently obtained (Etienne 2007), and thisallows in principle to estimate the immigration parametersmi, i in {1, . . . ,D} from D samples belonging to the samemetacommunity. However, Etienne’s (2007) formula isonly computationally tractable if the immigration para-meters are the same among samples, thus reducing itsusefulness. We here provide a tractable approximation of

Etienne’s (2007) theory for jointly estimating the immigra-tion parameters mi, including cases where neutrality is notmet at the regional scale. We use simulations to assesswhether our new method of inference allows us to track thevariation in both dispersal limitation and environmentalfiltering among communities.

Then, applying this method to a network of permanenttree plots in Panama, we investigate whether variations inour inferred recruitment rates may help assess the magni-tude of non-neutral effects. In a purely neutral interpreta-tion, variation in m may be explained by dispersallimitation created by geographical barriers, or by a lack ofdispersers in part of the area. However, variation in m mayalso be due to non-neutral effects, for instance differentialdispersal abilities of the tree species, or environmentalfiltering acting differentially upon species. We test whetherthe variation of m correlates with the dispersal syndromes ofthe trees in the community. If such a correlation isobserved, then m effectively captures the intensity ofdispersal limitation averaged over the coexisting species inthe community. We then test whether environmentalvariables predict the variation in m across samples. If asignificant correlation is observed, then the environmentshould contribute to determining the level of recruitmentlimitation into the local community. For instance, moreproductive environments may favour the presence ofdispersers, hence lead to an increase in m. Environmentalfiltering may act upon individuals either independently ofthe species they belong to, or differentially across species(Fig. 1, Paoli et al. 2006, Comita et al. 2007). In the formercase, the estimation of m should not change during theestablishment phase of trees. Thus the minimal size of theindividuals included in the census should not affect m, aslong as only canopy tree species are considered. On thecontrary, if environmental filtering differs among species,some species are expected to be filtered out of thecommunity during their establishment phase (Fig. 1).

Figure 1. The influence of environmental filtering on tree species throughout the ontogeny. The two panels depict two communities withdifferent environmental constraints, symbolized by a white tone on the left and a dark grey tone on the right, but with the same regionalspecies pool. Each species is represented by a shade of grey, and it is assumed that light-grey species prefer light-grey environments. Newlyemerged seedlings (top) have not been submitted to important environmental filters such as nutrient limitation, and the seedlingcommunities therefore are almost the same in the two sites. As the plants grow up, white and light-grey species tend to be favoured in thewhite environment, while black and dark-grey species are favoured in the dark-grey environment. The neutral theory would havepredicted that the community of adult tree is a random sample of the seedling community.

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Thus, increasing the diameter threshold for censused treesshould lead to increasingly filtered communities. Conse-quently the community of large trees should have a smallerm than a random and equal-sized sample of communitiesincluding smaller trees.

Material and methods

Metacommunity model

We define a metacommunity by a set of D neutralcommunities, each of size Ci, i in {1, . . . ,D}, and connectedthrough migration. The metacommunity has a total size ofJM�a

D

i�1Ci: We consider a field sampling protocolconsisting in collecting a single sample in each localcommunity. Thus, the dataset has D samples of size Ji, iin {1, . . . ,D}, with, for all i, Ji�Ci. The relative speciesabundances in the regional pool are summarized by thevector X�xj, j in {1, . . . ,S}, where xj is the regional relativeabundance of species j. In sample i, the abundance ofspecies j is denoted nij, and the community matrix may bedenoted by N�{nij}, i in {1, . . . ,D}, j in {1, . . . ,S}. Ourdefinition of a local community depends on the samplingscheme, rather than on the environmental characteristics ofthe ecological community, as two different local commu-nities may be experiencing the same environmental condi-tions. With our definition, each of the D communities maybe defined as a sample of the metacommunity (Etienne andAlonso 2005), limited by both dispersal and by the habitatcharacteristics of the site. Importantly, by using the fullregional species abundance distribution X instead of u todescribe the metacommunity, we do not assume that themetacommunity is itself neutral, as it is a sum of localcommunities with potentially different environmentalfilters.

The probability that an individual establishes in com-munity i having been produced outside of this communityis defined as mi, and we shall write M�{mi}, i in {1, . . .,D}. A size-unbiased version of mi is Ii�mi (Ji�1)/(1�mi) (Etienne 2005). As shown in Fig. 2, I is however slightlybiased for small sample sizes (Tavare and Ewens 1997). Inthe empirical datasets studied, we had samples with as fewas Jmin�249 individuals. We therefore used a rarefactionmethod to estimate a comparable value of m across samples.We randomly drew Jmin�249 individuals 100 times in allthe samples and computed an average of mi across thesedraws.

Statistical inference

The inference of the parameters mi from several samplesembedded in the same metacommunity is based on themaximization of a likelihood function of the inferredparameters given empirical data. A simple method forcomputing the mi in a similar situation was proposed byMunoz et al. (2007). It consists in computing first u fromthe dispersal-unlimited neutral sampling formula in thepooled samples (Ewens 1972), and then using the Etienne(2005) sampling formula independently for each localsample, constraining the empirical u to be equal to thevalue estimated in the first step of the procedure. This

assumes that the metacommunity dynamics is neutral andpanmictic, since u is obtained from the neutral samplingdistribution of Ewens (1972). We here describe a moregeneral method for jointly estimating the parameters mi.Our inference method uses regional species abundances asparameters instead of summarizing them by the neutralparameter u. Based on simulations of a structured meta-community, we show that our strategy outperforms Munozet al.’s method.

The sampling formula L(M,XjN) for the model para-meters M, and the relative species abundances in theregional pool X, given the data N may be expressed asthe product over the D plots of Eq. 25 in Etienne andAlonso (2005), erratum in 2006; Appendix 1):

L(M;X=N)�YD

i�1

Ji!

YS

j�1

nij!

YS

j�1

(Iixj)nij

(Ii)Ji

(1)

In this formula, (x)y denotes the Pochhammer symbol:

(x)y�Yy

i�1(x� i�1)�x(x�1) . . . (x�y�1):

In contrast with the Etienne sampling formula, thisequation depends on the regional relative species abun-dances xj. From this formula, the regional species abun-dances and the dispersal limitation parameters may bejointly estimated from the local species abundances. Max-imizing such a function at once is a serious challengebecause the parameter space is high-dimensional (535dimensions for the empirical dataset presented below).Therefore, we choose to adopt a different strategy. We fixedthe regional relative abundances to their observed relativeabundances obtained by pooling the D local samples, henceneglecting spatial species clumping. That is, we assumedthat, for each species j, xj�aD

i�1nij=aDi�1Ji: A direct

Figure 2. Sampling bias in the estimation of the immigration rate:mean of the estimated I over 10 000 simulated samples for samplesvarying from J�200 to J�800, using Etienne’s (2005) formula.Samples were simulated assuming u�92 and I�48. The normal-ized immigration rate I was then estimated by fixing u to its valueof 92. Vertical bars stand for SE of the means.

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Markov chain Monte Carlo (MCMC) search of the fullmaximum likelihood written in Eq. 1 suggests that thisassumption does not seriously bias the final results(unpubl.). For the number of plots we used in ourapplication (D�42), the regional abundances converge toa constant value (Appendix 2). Would the regional pool beunequally sampled, the inferred mi would be biased towardshigher values for oversampled communities. Our approachassumes that the Panama sampling scheme is not biasedtowards a particular habitat and/or a geographical area.Once the regional abundances are fixed, the maximizationof Eq. 1 is simply made by an optimization method (asimplex method in our implementation).

Computations were performed using the freeware tetame(Bhttp://www.edb.ups-tlse.fr/equipe1/chave/tetame�). Alladditional programs are available in the Supplementarymaterial.

Test with simulated data

We assessed the efficiency of our inference method onneutral simulated datasets. We simulated two spatiallyexplicit neutral communities placed one besides the other,connected by migration, and experiencing different inten-sities of dispersal limitation. We constructed the datasetsusing the simulation approach of Chave et al. (2002). Ineach community, we assumed that a single tree occupies acell in a grid of size J�512�256, and the two commu-nities occupy JM�512�512 cells in total, with toroidalboundary conditions (Chave et al. 2002). At each timestep,a random site is vacated, and it is replaced by a propagulechosen at random from the offspring of the neighbouringsites according to a Gaussian dispersal kernel. The variance

s2 of the dispersal kernel is fixed at a different value in thetwo communities (Fig. 3). The left community has a lowers2, and it is therefore more dispersal-limited. Diversity ismaintained due to the random appearance of individuals ofnew species in the metacommunity. We then subdividedthe simulated system into quadrats of size 16�16 each, andwe estimated m in each quadrat using the inference methoddeveloped above. We thus obtained 512 estimates of m foreach of the two communities. We computed the means andstandard deviations of m along vertical stripes (Fig. 3). In agiven vertical stripe, the quadrats are experiencing similarconditions of dispersal limitation, and they are equidistantfrom the other community.

Second, we assessed whether m was able to trackvariation in environmental filtering. We simulated ametacommunity where environmental filtering varied acrosslocal communities. We defined a one-dimensional ‘nicheaxis’ of total length 1, with periodic boundaries (Schwilkand Ackerly 2005). In each local community j, theenvironmental filter is modelled by a function equal to 1in the interval [hj�fj, hj�fj] and to zero elsewhere, where fjmeasures the amount of local filtering at a site (when itequals 0.5, there is no more environmental filtering), and hj

measures the position of the habitat of community j on the‘niche axis’. The niche of species i is modelled by a functionequal to 1 in the interval [ui�wi, ui�wi] and to zeroelsewhere, where wi models the niche specialization ofspecies i, and ui represents the position of species i on the‘niche axis’. Species i can establish in community j only ifthe two respective segments overlap. In this model, allspecies able to establish locally have the same localcompetitive advantage. We simulated a species pool of1000 species, and drew at random the ui from [0,1] and

Figure 3. Simulated neutral community. The individuals located in the left community (in grey) are poor dispersers, whereas individualsin the right community (in black) are good dispersers. The simulated value of m was computed in each square subplot of 16�16individuals, and they were averaged along vertical stripes. As expected (bottom panel), the value of m increases from the left community(low dispersal) towards the right community (high dispersal).

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the wi from [0,1/16]. We then simulated 400 localcommunities, with hj randomly drawn from [0,1], and alog-transformed environmental filtering intensity ln(fj)randomly drawn from [ln(0.001), ln(0.5)]. We drew asample of 256 individuals from each of the 400 localcommunities, following Etienne’s (2005) algorithm with adispersal limitation parameter fixed to 0.1, and constrainingthe immigrants to belong to the species able to establish inthis community. Our sampling formula was then used toestimate m in the resulting dataset with 400 samples of 256individuals. We replicated this analysis five times.

Test with empirical data

We applied our inference method to a published census oftropical forest trees of central Panama (Condit et al. 2002).It comprises one 50 ha plot (Barro Colorado Island,henceforth BCI), and 40 1-ha plots scattered across thePanama Canal Watershed (PCW). All trees over 10 cm indiameter at breast height (dbh) were tagged, mapped, andidentified to species, except for 154 trees out of the 22 955(0.7%) that remained unidentified. We used only two 1-hasubplots out of the 50 ha plot to avoid over-representing theBCI forest. Since the plots are samples of the Panama CanalWatershed forest, with no particular geographical or habitatbias, it is appropriate to apply our method.

Annual rainfall was monitored from weather stationsnearby each of the plots, and geological information wascollected based on a United States Geological Survey map.The age of the forest was inferred from the size of the largesttrees and recorded as young, secondary, or old growth (Pykeet al. 2001). Plot-averaged percentages of trees dispersedballistically, by wind, by birds or bats, and by mammals wasquantified in the same fashion as in Seidler and Plotkin(2006), using the Phenology Database of the SmithsonianTropical Research Institute (Bhttp://striweb.si.edu/esp/tesp/plant_species.htm�). We also explored whether plot-averaged log-transformed seed weight, computed from theSeed Information Database of the Royal Botanic Gardens,Kew (Flynn et al. 2006) was a good predictor of m. Whenseed weight was unavailable at the species level, we used themean value of the species in the same genus. Overall, 88%of the trees had seed weight information.

Our model assume that the D plots are sufficientlydistant to be considered as independent samples of themetacommunity (between-plot migration may be ne-glected). Some of the study plots are relatively close, thusthe dataset may slightly violate this independence assump-tion. To assess this potential bias, we repeated our analysison a subset of 16 plots separated by large distances, butfound no detectable difference. We tested whether m variedsignificantly across the metacommunity by comparing themodel with variable immigration parameter mi to themodel with constant m, using a likelihood ratio test(Burnham and Anderson 2002). The likelihood of themodel with equal immigration is given by Eq. 1 simply byreplacing all the Ii by a single parameter I.

We then assessed whether m was related with theenvironmental conditions and the seed dispersal syndromesof the tree species found in the samples. We categorized thespecies into four possible dispersal syndromes (ballistic,

wind, birds or bats, and mammals). We performed amultiple linear regression of mi against the fraction of treesdispersed according to all four dispersal syndromes. We alsoperformed a linear regression of mi against the plot-averaged seed weight, defined as hLn(wj)i; where wj isthe seed weight of tree j in the sample, and the bracketsdenote an average over all trees in the sample. Then, weregressed mi against the environmental data: annual rainfall,soil type, and forest age. The linear regressions aboveassume that m is known with no measurement error. Wethen also repeated this analysis by propagating the error inm to the final regression, and found similar results.

To test the importance of environmental filtering, weused a different test and a different dataset. Specifically, weused three plots in the Panama Canal Watershed, for whichall saplings and trees over 1 cm in dbh have been tagged,mapped and identified. We used a 4-ha subplot in the BCIplot, the full 4.96-ha Sherman plot on the Atlantic sideof the Panama Canal Zone, and the 4-ha Cocoli plot onthe Pacific side of the Panama Canal Zone (Bhttp://www.ctfs.si.edu/doc/datasets.html�). These represented atotal of 45 325 trees ]1 cm dbh, and 5402 trees ]10 cmdbh. To ensure that, in a given plot, the absence of certainspecies in the high dbh classes cannot be due to the fact thatthey never grow up to this size, we excluded all the speciesthat had no tree greater than 10 cm dbh in the total PCWdataset. We computed mi for each of the three plots, bothbased on trees ]10 cm dbh, and based on saplings ]1 cmdbh. The sapling dataset was rarefied 100 times to get thesame sample sizes for trees and for saplings. For the BCIplot, where the dbh of each tree was available in the publiclyavailable database, we also computed mi based on treesgreater than a threshold dbh, from 2 to 9 cm dbh, inincrements of 1 cm.

Results

We first analyzed the data obtained from the neutralsimulation with variable dispersal limitation intensities.Unsurprisingly, using the estimation of both parameters uand m based on Etienne (2005) on each sample indepen-dently, we failed to detect a variation in m (Fig. 4A). UsingEq. 1, we found that the inferred variations in m wereconsistent with the dispersal parameters used in thesimulation (Fig. 4C). We also compared our method withMunoz et al.’s two-step inference method (Fig. 4B). Theestimation of m based on Eq. 1 led to a variance in m 29%lower than with the two-step method i.e. variance(intra-stripe) / variance(inter-stripe). Therefore, in the remainderof this work, we only report the results obtained with ourmethod.

Then we turned to the simulated community withenvironmental filtering. We found that m, as inferred fromsimulated samples, was negatively correlated with theintensity of environmental filtering (Fig. 5, mean R2�0.66 across five replicates). As environmental filteringdecreased, the inferred m tended towards the value ofdispersal limitation used in the simulations (equal to 0.1,dotted line in Fig. 5). Together these results show that ourinference method permits to infer variation both inenvironmental filtering and in dispersal limitation.

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In the Panama tree dataset, m varied between 0.05 and0.3 across samples. This variation in the intensity ofrecruitment limitation was significant. A test based on thedifference in log-likelihoods between the variable-m modeland the constant-m model showed that the variable-mmodel clearly outperforms the constant-m model (x41

2 �248.9, pB0.001).

The value of m was positively correlated with thepercentage of mammal-dispersed trees (n�42, R2�0.18,p�0.009, Fig. 6). However, m did not correlate significantly

with the community-wide log-transformed seed weight, orwith the fraction of trees dispersed ballistically, by wind, andby birds or bats (p�0.05). The parameter m was found to besignificantly smaller in young forests than in old-growthforests (R2�0.33, p�0.003), and it was also significantlyhigher in high-rainfall forests (R2�0.2, p�0.003). We didnot detect any influence of soil type on the value of m. Toaccount for the potential effect of correlations betweenprecipitation and of the percentage of mammal-dispersedtrees in the plots, we also performed a multiple linearregression including both independent variables. Bothvariables turned out to be significant (p�0.03 for bothvariables). The model including an interaction term betweenrainfall and the percentage of mammal-dispersed species didnot perform significantly better (p�0.053).

For all three plots for which sapling data were available(BCI, Sherman and Cocoli), m as inferred from trees over10 cm dbh was significantly lower than the value inferredfrom all trees and saplings over 1 cm in dbh (Fig. 7B�D).Likewise, we observed a decrease in m with increasing lowercut-off dbh for the BCI plot (Fig. 7A). The slight increaseof m for trees of dbh greater than 2 and 3 cm in BCI wasonly marginally significant.

Discussion

In sessile organisms, dispersal and establishment limitationboth play a central role in explaining patterns of speciesdistribution and abundance (Hurtt and Pacala 1995, Wangand Smith 2002, Levin et al. 2003). Communities limitedby dispersal tend to have more spatially clumped species,and spatial turnover in diversity would be predicted to

Figure 5. Influence of environmental filtering on the value of m ina simulated non-neutral metacommunity. The dotted line repre-sents the value of the dispersal limitation used in the simulation.By definition (Methods), environmental filtering is more intensefor lower values of f, and reaches zero as f�0.5.

Figure 4. Detection of the variation in recruitment limitation in simulated neutral communities (Fig. 2). Panel (A): inference based onthe Etienne (2005) sampling formula. Panel (B): inference based on a two-step method where u is computed first, and then the mparameters (Munoz et al. 2007). Panel (C): inference based on the present work (Eq. 1). The vertical bars stand for standard deviations ofm among subplots in the same vertical stripe (Fig. 2). The last two methods detect the variation in dispersal limitation in the simulations.

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depend mostly on geographical distance (Condit et al.2002). In contrast, communities limited by establishmentare predicted to have ecologically more similar species, andspatial turnover in diversity would depend mostly onenvironmental factors (Tuomisto et al. 2003). Bothprocesses are critical in a context of global change, sincethe inability of plants to spread into new suitable habitatmay result in a rapid extinction if their habitats shift at arapid pace (Higgins et al. 2003, Thuiller et al. 2005).Estimating community-wide migration rates from biodi-versity surveys is therefore an important challenge.

Assessing the model assumptions

The main goal of this study was to extend the inferenceframework of the neutral theory of biodiversity to caseswhere multiple samples of the same metacommunity areavailable, potentially with different environmental filteringintensities across these samples. Using simulations, weshowed that the immigration parameter m, as estimated

by our new statistical inference method, is influenced byboth the intensity of environmental filtering into each localcommunity, and by dispersal limitation. Importantly, ourgeneralization of the neutral theory does not relax thehypothesis of functional equivalence of species at the localscale, once these species are established. This assumptionallows us to build a quantitative statistical framework, andto analyze community diversity data more powerfully thanprevious neutral-based methods. Although this is a simpli-fication of the real dynamics, this assumption is a goodworking hypothesis and a clear improvement over theneutral models. We assume that the establishment phaseof a tree lasts until the plant reaches a trunk diameter of10 cm, and that the subsequent dynamics of adult trees isneutral. Since the most important environmental filters,both biotic and abiotic, are likely to have already actedupon a tree when it reaches 10 cm in diameter (Poorter2007), assuming a neutral dynamics for trees is not as crudeas it would be for seedlings or saplings (Norden et al. 2007).

At the regional scale, our model relaxes the assumptionof neutrality. Species may differ in their establishmentconstraints, and may thus be filtered differentially across theplots. In this case, the regional abundance of species i (Xi)should be seen as an ‘effective’ measure of regionalabundance (Alonso et al. 2006), which depends on thereal regional abundance of this species, but also on its nichewidth.

Robustness of the model to violations of neutrality

In what cases should departures from neutrality alter ourresults? In our model, species differences in competitiveability, in dispersal or in reproductive rate, are possible solong as all species have the same establishment rates(Chesson 2000, Purves and Pacala 2005). If several speciesguilds associated to different micro-habitats coexist, thenstrict neutrality cannot hold. For instance, Sheil et al.(2006) analyzed the distribution of tropical tree species withrespect to light exposure, and they showed that the speciesbetter exposed to sunlight as saplings also tended to bebetter exposed as adults (but see Poorter et al. 2005 for adifferent viewpoint). However, as long as many speciesshare similar strategies, the dynamics resemble a purelyneutral one (Purves and Pacala 2005, Schwilk and Ackerly2005). In our model, the presence of more than one speciesguild implies a larger number of available micro-sites forestablishment, hence a less intense establishment limitation(but see Kadmon and Allouche 2007). Finally, if species arenon-neutral even after they have grown past the 10-cmdiameter limit, then some species will be superior to othersin a given plot, and will increase in abundance. This willlead to a decrease of m in that site, since the plot will beeven more different than the rest of the metacommunity. Inthis case, our interpretation of m as a measure ofrecruitment limitation would keep being coherent.

Determinants of recruitment limitation in thePanama Canal Watershed

We used our inference method to explore the determinantsof community assembly of tropical trees in the Panama

Figure 6. (A): regression of inferred values of m against annualrainfall (mm year�1) across 42 plots of the Panama Canal zone(R2�0.20, p�0.003). (B): regression of m against the fraction ofmammal-dispersed trees in the same 42 plots (R2�0.18, p�0.009). Vertical bars stand for standard deviations among the100 rarefaction draws.

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Canal watershed, central Panama. We found that oursamples were recruitment-limited (m was significantly lessthan 1), consistent with a previous analysis based on singleplots (Etienne 2005, Chave et al. 2006). We also attemptedto test whether the interpretation of m as a pure measure ofdispersal limitation was supported by our data, and foundthat it was not. By comparing two different life stages (treesover 1 cm in dbh and trees over 10 cm in dbh), our analysisrevealed that the community of large trees was moredissimilar to the rest of the metacommunity than thecommunity of trees also including saplings. We interpretthis result as a signature of environmental filtering actingthroughout plant ontogeny, which is more easily detectedwhen large trees are singled out than when both saplingsand trees are included in the analysis (Webb and Peart2000, Paoli et al. 2006, Comita et al. 2007). The fact thatm is significantly larger in old growth forests than in youngforests may indicate that filtering is less intense in old foreststhat have more microhabitats due to vertical stratification.

We tested alternative explanations for the variation in mamong communities. We explored whether this variationmay be caused by a variation in seed dispersal syndromes ofthe species making up the local communities. Animals playa key role in tropical forest dynamics during the phases ofplant dispersal and establishment (Janzen 1970, Stevenson2000, Cordeiro and Howe 2001, Engelbrecht et al. 2007).Recently, Seidler and Plotkin (2006) provided a commu-nity-wide analysis of trees in the Pasoh tropical forest,Malaysia, and also at the BCI plot. They found a relation-ship between seed dispersal syndromes and tree spatialclustering patterns: the least clustered species tended to bedispersed by mammals. Hence, immigration rates should

depend both on the proportion of species belonging todispersal syndromes types, and on the community of seeddispersers available to actually disperse the seeds. We foundthat m was positively correlated with the percentage ofmammal-dispersed trees in the plots, a result consistent withthat of Seidler and Plotkin. The observed decline of seeddispersing animals in the tropics may thus have a massive,though delayed, impact upon plant communities (Muller-Landau 2007). It would be critical to assess this hypothesisdirectly in the field.

We also observed a significant correlation betweenrainfall and m. This correlation might be explained eitherby a variation in the intensity of environmental filtering, orof dispersal limitation across the gradient. If drier areas havea lower primary productivity (Condit et al. 2004), theywould support a lower density of seed-dispersing animals byproviding them with less food. This may explain thepositive and significant correlation between m and annualrainfall. In this case, drier areas would tend to be moredispersal-limited. An alternative hypothesis is that differ-ential environmental filtering explains the correlationbetween m and annual rainfall. It has often been empha-sized that the neutral theory is inconsistent with habitatspecialization of the plants making up the communities(Tuomisto et al. 2003). Using both ordination analyses andregressions on distance matrices of floristic similarity, Chustet al. (2006) previously found a significant correlationbetween among-plot similarity in environmental variables(elevation, annual rainfall, dry season length) and thesimilarity of tree species composition in the same perma-nent tree plots we used here. They interpreted this result asan indication that environmental effects could not be

Figure 7. Evidence that environmental filtering is more intense on a community of trees ]10 cm dbh, than on a community of trees]1 cm dbh. (A): estimates of m on BCI using a minimal threshold dbh ranging from 1 cm to 10 cm. Vertical bars stand for the standarddeviations associated to the estimation. (B) � (D): distributions of m estimated for random subsamples of trees ]1 cm dbh ((B): BCI,(C): Sherman, (D): Cocoli). In all three (B) to (D), the vertical lines correspond to the m values estimated based on trees over 10 cm dbh.

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ignored in these communities. The positive correlation wefound between m and annual rainfall is also consistent witha signature of a stronger environmental filtering in drierhabitats (Engelbrecht et al. 2007). To further test therespective roles of dispersal and environment on recruit-ment limitation, one would need to quantify the amountand the origin of the seeds of all species migrating into aquadrat, and the corresponding amount of seedlingsestablished into this quadrat. Empirical attempts to quantifythe intensity of plant recruitment limitation have so far usedseed trap monitoring programs (Harms et al. 2000, Wrightet al. 2005), and seedling censuses combined with aquantification of environmental conditions (Webb andPeart 2000, Russo et al. 2005, Comita et al. 2007, Nordenet al. 2007). In the future, it will be possible to refine thesetests by a direct quantification of gene flow across a broaderrange of species than the ones being investigated today(Jones et al. 2005, Hardesty et al. 2006, Hardy et al. 2006).

Dynamic models and multivariate statistics

Previous approaches based on canonical analysis andregressions on distance matrices have sought to explorethe respective roles of dispersal limitation, and of theenvironment on the floristic dissimilarity of communitiesby variation partitioning techniques (Tuomisto et al. 2003,Legendre et al. 2005, Chust et al. 2006, Jones et al. 2006,Pelissier and Couteron 2007). These approaches have led tothe general conclusion that both mechanisms play a role,with varying intensities depending on the group oforganisms under study (Cottenie 2005, Leibold andMcPeek 2006). Such methods are however not based on agenuine sampling theory, and they do not pave the road fora dynamic modelling of ecological communities, potentiallyin relation to dynamic global vegetation models. Conse-quently, it is unclear how to translate the results ofordination analyses into predictions of community dy-namics, and notably the role that dispersal limitation mayhave in the ability of ecological communities to trackenvironmental changes (Thuiller et al. 2005).

Here we propose a simple dynamic model of ecologicalcommunities, associated with a proper stochastic samplingtheory (Alonso et al. 2006). This model provides a simpleinterpretation of the causes of variation in recruitmentlimitation. Species abundance distributions, when analysedwith the appropriate methods, are useful to understand howbiodiversity is structured (McGill et al. 2007, Alonso et al.2008). Although our method is based on simplifyingassumptions, it does capture the cross-sample variation inrecruitment limitation. Compared with ordination meth-ods, our model does not yield a partition of the variationinto geographic and environmental components. To dothis, we would need to model explicitly an environmentalfilter, acting differentially among species, instead of using aneutral-based framework to infer this filtering. Althoughvariation among species may be modelled, attributing toeach species different parameters is a non-trivial task. Inordination methods, this problem is bypassed because thespecies dynamics is not modelled explicitly. Instead, thecorrelations between diversity and environmental axissummarize among-plots diversity /environmental structure.

In our approach, one possible solution to the over-parameterization problem could be to use hierarchicalmodelling, in which species-specific parameters are notdetermined, but instead belong to a certain distribution,whose parameters are subject to estimation (Clark 2007).Alternatively a set of relevant species functional traits maybe used to constrain the species model parameters. If such ageneral model were available, it would permit not only todetect the intensity of dispersal limitation, but also theintensity of environmental filtering upon each species, andwould therefore be much more informative than ordinationapproaches.

Perspectives

The neutral theory of biodiversity has been criticized for thecrudeness of its speciation model, whereby each individualhas a fixed probability of mutating into an altogether newspecies (Hubbell 2001, Nee 2005, Ricklefs 2006). Inprevious approaches, the species abundances were con-strained by the mode of speciation in the regional speciespool (Etienne et al. 2007). Our extension of the theory doesnot assume that the regional abundance distribution ispredicted under the assumption of neutrality. Rather, thisdistribution is reflected by the total available sampling inthe metacommunity. Therefore, parameter u disappearsfrom our formulation of the theory, and it is replaced by thevector of regional species abundances, X. As more data arebeing collected in species-rich environments such as tropicalforests, and worldwide herbarium data are being madepublicly available, the issue of estimating the structure ofthe regional species pool should become more easilytractable (Graham et al. 2004). Therefore, the frameworkwe defined here is ideally suited to relate local-scale data(typically plot-based for tropical trees) to regional-scaledata. Finally, our inference approach may be useful forconstraining community models aimed at predicting theimpacts of global change on biodiversity (Thuiller et al.2005). Such models would take into account both dispersallimitation and habitat specialization, within a frameworkthat would permit a direct prediction of sampling un-certainties (Higgins et al. 2003).

Acknowledgements � We thank Francois Goreaud, Simon Levinand Christophe Thebaud for constructive comments. DiegoVazquez, David Alonso and Marc Cadotte provided useful insightsthat improved the manuscript. This work was partly funded by theANR through the BRIDGE project. The Panama Canal Wa-tershed dataset was coordinated through the Center for TropicalForest Science (CTFS).

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Alternative derivation of Eq. 1.

We develop the same strategy as the one in Etienne and Olff(2004). Looking backwards in time, one may trace eachindividual belonging to the local community back to itsimmigrating ancestor, that is, its last ascendant havingimmigrated in the local community. The derivation of thelikelihood function consists in computing the probabilitydistribution of a given (unknown) species-ancestry distribu-tion, the probability that the immigrating ancestors have agiven species abundance distribution (SAD), and that theyeach have a given number of descendants in the sample.The probability of the observed species�abundance dis-tribution in the sample is the summed probabilities of allthe species-ancestry distributions compatible with theobserved SAD.

If the local community is small enough compared withthe regional species pool, speciation may be neglected insidethe local community. All the descendants of an immigratingancestor thus belong to the same species. Consequently, the

species abundance distribution of the local community canbe summarized by the vector of ancestry abundance nA�(n1; . . . ; nA); where ni is the number of descendants ofancestor I, and A is the number of immigrating ancestors.Etienne and Olff (2004) established the probabilitydistribution of nA: They showed that it is equivalent tothe Ewens (1972) sampling distribution, replacing u by I�m(J�1)/(1�m), where m is the immigration rate into thelocal community and J is the size of this community:

P(nA=I)�J!

YJ

j�1

jFjfj!

IA

(I)J

(A:1)

where fj is the number of ancestors having j individuals inthe sample, and (x)y is the Pochhammer symbol equal to(x)y�

Qy

i�1(x�i�1): See also Wakeley 1998, for thederivation of an equivalent formula in population genetics.

It is more useful to consider an ordered sample of theancestry distribution, nG

A �(nG1 ; . . . ; nG

A); where the in-dividuals are labelled. For example, in a sample of fourindividuals descending from two ancestors, the set (ancestor1, ancestor 1, ancestor 1, ancestor 2) is equivalent to(ancestor 1, ancestor 1, ancestor 2, ancestor 1) in the nA

terminology, but not for the ordered ancestry distribution.The number of permutations for a given nG

A which give thesame nA is equal to:

J!

YJ

j�1

j!Fjfj!

(A:2)

It is the number of permutations of the J individuals (J!),that lead to the same nA; divided by the number ofpermutations which give rise to the same nG

A : This lastnumber equals the product of permutations inside thegroups of descendants of the same ancestor j (j!fj) by thenumber of permutations of labels of ancestors which havethe same number of descendants (fj!).

Thus, the probability of nA being equal to the sum ofprobabilities of nG

A ; which lead to the same nA; follows therelation:

P(nA=I)�J!

YJ

j�1

j!Fjfj!

P(nGA=I) (A:3)

Combining Eq. A.1 and A.3 we obtain the formula for nGA

(Etienne and Olff 2004):

P(nGA=I)�

YJ

j�1

(j�1)!FjIA

(I)J

(A:4)

The rest of the derivation of the likelihood function is alsobased on the assumption that the local community is muchsmaller than the regional pool, so that the immigratingancestors can be considered as an instantaneous sample ofthis regional pool. In other words, the time between twoimmigration events inside the local community is small, sothat regional changes in species abundances can beneglected. It follows that, assuming known the regionalspecies abundances xi i in {1, . . . ,S}, the probability of

Appendix 1.

1318

drawing a set of ordered ancestors with species abundancedistribution/(aG

1 ; . . . ; aGS )is given by the multinomial dis-

tribution where order matters:

P(aG1 ; . . . ; aG

S =A; x1; . . . ; xS)�YS

i�1

xai

i (A:5)

Looking now at the ordered species-ancestry distributionnSA

G corresponding to the label for each individual of thelocal community of both its immigrating ancestor andspecies, we find that:

P(nGSA)�P(nG

A )�P(aGS ) (A:6)

Moreover, as above, the corresponding unordered species-ancestry distribution nSA is related to nSA

G by:

P(nSA)�J!

YS

i�1

Yni

j�1

j!Fijfij!

P(nGSA) (A:7)

where fij i in{1, . . . ,S}, j in{1, . . . ,J} is the number ofancestors of species i having j individuals in the sample.

Combining Eq. A.4, A.5, A.6 and A.7, we obtain thefollowing relation:

P(nSA)�J!

YS

i�1

ni!

IA

(I)J

YS

i�1

ni!xai

i

Yni

j�1

jFijfij!

(A:8)

The probability of a given species abundance distribution(SAD) equals the sum of the probabilities of all the species-ancestry distributions, compatible with this SAD. We notethese compatible species-ancestry distributions nSA

�. Poolingspecies-ancestries by their ancestors distributions �a; weobtain:

P(D=J;m; x1; . . . ; xS)�X

�a

X

n�SA= �a

P(nSA=J;m; x1; . . . ; xS)

�J!

YS

i�1

ni!

X

�a

X

n�SA= �a

IA

(I)J

YS

i�1

ni!xai

i

Yni

j�1

jFijfij!

(A:9)

As stated in Etienne (2005, Eq. A9), the number

an�SA=ai

ni!Qni

j�1jFijfij!equals s(ni; ai): Thus, we obtain:

P(D=J;m; x1; . . . ; xS)�J!

(I)J

YS

i�1

ni!

YS

i�1

Xni

ai�1

s(ni; ai)Iai x

ai

i

(A:10)

This expression is equivalent to that of Etienne and Alonso(2005, Eq. 25, erratum in Etienne and Alonso 2006). Thiscorrespondence is based on the equality:

(Ixi)ni�Xni

ai�1

s(ni; ai)Iai x

ai

i (A:11)

This equality is easily found by expanding the left member,and in recalling the recurrence relation s(n�1;m)�n�s(n;m)�s(n;m�1) (Abramowitz and Stegun 1964).

Considering D samples of the same metacommunity, farenough so that migration between samples may beneglected, the likelihood function of the D samples is equalto the product of the likelihood function for each samplegiven by Eq. A.10. Hence (using Eq. A.11), we obtain ourEq. 1:

L(M;X=N)�YD

i�1

Ji!

YS

j�1

nij!

YS

j�1

(Iixj)nij

(Ii)Ji

(A:12)

where Ji, Ii, and nij refer to the sample size, immigrationparameter, and abundance of species j for the sample i.

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The pooled 42 plots are approximating wellspecies abundances in the Panama Canalregion.

In our analysis, we make the assumption that theregional species abundances can be approximated by theirrelative abundances in the D pooled samples. As thenumber D of samples increases, this assumption is moreand more reasonable. We want to know whether the datasetwe are using is large enough so that this assumption isacceptable. If this is the case, then erasing one plot from thedataset should not change the relative species abundances alot. We thus randomly erased one of the D plots, andrecomputed the species abundances. We repeated thisanalysis 100 times, and computed the coefficient ofvariation of the total abundances of each species. FigureS.1 shows this coefficient of variation for each species. Wesee that except for seven species, this coefficient is alwaysless than 5%. More problematic is the fact that specieshaving the largest variation are also among the mostabundant ones. However, this variation keeps reasonable,when reasoning in terms of relative species abundances.Indeed, the most abundant species (Gustavia superba)

Appendix 2.

1319

represents 4% of the trees in the dataset, and thus, evenwith a coefficient of variation of 20%, the precision of itsapproximated relative abundance will be of one point ofpercentage. The dataset we are using thus seems to be largeenough for using our approximation.

Figure S1. Coefficient of variation of total species abundanceswhen erasing one of the 42 plots (based on 100 random draws).

1320

Manuscrit 2

Jabot, F. & Chave, J. (in prep). A Parthian shot at neutrality: community filtering in tropical forest trees.

Manuscrit 2

129

A Parthian shot at neutrality:

community filtering in tropical forest trees.

Franck Jabot1,2 and Jérôme Chave1

1Laboratoire Evolution et Diversité Biologique CNRS / Université Paul Sabatier

Bâtiment 4R3 31062 Toulouse cedex 4 France

2AgroParisTech ENGREF

19 avenue du Maine

75732 Paris

France

Correspondence:

Franck Jabot

Laboratoire Evolution et Diversité Biologique CNRS / Université Paul Sabatier


Tel: 05. 61. 55. 67. 60.

Fax: 05. 61. 55. 73. 27.

E-mail: [email protected]

Manuscrit 2

130

Abstract The neutral theory of biodiversity posits that species characteristics can be neglected to

understand community dynamics as a stochastic process. It has challenged the classical niche

view of ecological communities, where species attributes interact with environmental

conditions to determine community composition. Especially in tropical forests where neutral

theory has been abundantly applied, two facts may seem contradictory. First, functional

equivalence among species has been recurrently falsified. Second, patterns of tropical tree

communities are consistent with neutral predictions. Whether these neutral-compatible

patterns observed in diversity datasets mean that neutral theory is a good first-approximation

theory, or at the opposite that diversity datasets contain too little information to reject

neutrality is an open question. Here, we develop a novel test of neutrality and a statistical

method to infer the parameters of a non-neutral model generalizing Hubbell (2001)’s model

of biodiversity. This enables us to quantify deviation from neutrality in diversity datasets, and

to explain how non-neutral tropical tree communities can appear neutral. Consequences for

the dynamics of biodiversity in natural communities are discussed.

Manuscrit 2

131

Introduction The long-term success of sessile species depends on their ability to disperse, establish and

reproduce, and these ecological processes jointly determine the long-term fitness of the

species (MacArthur 1972, Chesson 2000, Chase and Leibold 2003). The relative contribution

of dispersal limitation, environmental constraints and interactions among individuals on

community structure is difficult to estimate. This has motivated the use of general models

where stochasticity and environmental variations are assumed to have a precise structure

(Lande et al. 2003), which may not be representative of natural systems (Ruokolainen et al.

2009). Another approach has been to focus on community structure without modeling

environmental forcing, and to try inferring from observed patterns, an understanding of

ecological processes at play. The major work in this direction has been the neutral theory of

biodiversity (Hubbell 2001). In this theory, it is assumed that the differences in individual

performance may be ignored within focal communities, and that local extinction is balanced

by a limited immigration from outside the community. Deviations from the outcome of this

model thus suggest a detectable role of other ecological processes in community assembly.

Empirical tests of neutral theory (McGill et al. 2006) have suffered from the lack of

alternative models to provide a credible interpretation of observed patterns. Recently, an

extension of the neutral model has been developed to explicitly model non-neutral processes

(Volkov et al. 2005). Yet this improvement came at the cost of ignoring any dispersal

limitation into the local community (Chave et al. 2006). There is thus still a gap to fill, in

order to adequately test the neutral model against a non-neutral one, which could better

represent the structure of natural communities.

Here, we first propose a novel test of neutrality based on the comparison of observed

evenness with the ones of simulated neutral communities, in the spirit of Watterson (1978).

The difference is that we use simulated neutral communities to get a null distribution of

evenness values. For cases where neutrality can be rejected, we develop a dynamical model of

ecological communities based upon the two-parameter dispersal-limited neutral model

(Hubbell 2001, Etienne 2005), and with one additional non-neutral parameter δ that quantifies

the intensity of density-dependence. When δ is negative, communities are structured by

negative density-dependence: abundant species are facing increased mortality rates compared

to the others (Volkov et al. 2005). Positive values for δ are interpreted as a signature of

Manuscrit 2

132

environmental filtering. This model is a first consistent attempt to improve the neutral theory

of biodiversity and to build in a parameter of non-neutrality.

We will show how the model parameters may be inferred from species abundance

distributions using an Approximate Bayesian Computation (ABC) method (Jabot and Chave

2009). Applying our method to empirical data from tropical forest permanent tree plots, we

explore how frequently a significant deviation from neutrality can be detected, whether this

deviation is towards negative or positive density-dependence, and how this deviation from

neutrality depends on the spatial extent of the plots. We finally discuss the biological and

theoretical implications of our findings.

The Neutrality Test Hubbell (2001)’s neutral model is defined as follows. During one time step, one individual

dies, and this individual is immediately replaced by an offspring coming from the outside

(probability m), or from the surviving residents (probability 1-m). Thus, only a few state

transitions are allowed. The probability that species i gains one individual while species j

loses one (with i ≠ j) is given by:

( ) ⎟⎟⎠

⎞⎜⎜⎝

⎛+

−−× t

i

ti

tj m

JNm

JN

χ1

1 (1)

In Equation (1), Nit and Nj

t are the abundances of species i and j at time t, J is the local

community size, m is the immigration rate, and χi is the regional abundance of species i. At

the regional scale, species extinctions are assumed to be on average balanced by speciation

events. At this scale, the dynamics obeys the same equation (1), only immigration is replaced

by speciation and the distribution of χi is described by the so-called ‘fundamental

biodiversity’ parameter θ, equal to ( )ν

ν−

−×1

1MJ, where ν is the speciation rate following

individual recruitment, and JM is the size of the regional pool (Etienne 2005).

It has already been shown that neutral communities simulated with different neutral parameter

values may be distinguished based on their levels of community evenness, as measured by the

Shannon’s index )ln( ii i ppH ∑−= where pi is the relative abundance of species i in the

sample (Jabot and Chave 2009). Importantly, the range of H values commonly found in

neutral communities does not encompass all theoretically possible H values between 0 and

Manuscrit 2

133

ln(S) (Jabot and Chave 2009, Fig. S1). Hence, even though Hubbell’s model is flexible, some

SADs are very unlikely in this model, if they have too low or too large H values. Computing

H in natural communities and comparing it with H values of simulated neutral communities of

same sizes J and species richness S, should provide a suitable test of neutrality (see Methods

for the implementation). This test is close to Watterson (1978)’s homozygosity test of

neutrality, in that it compares observed evenness values to the expectation under neutrality.

Watterson (1978) was able to compute exact p-values for this test in a dispersal-unlimited

neutral model (and using the statistic ∑=i ipF 2 instead of H). Since we are considering a

dispersal-limited model of neutrality, analogous analytical results are unavailable. We hence

use simulated dispersal-limited neutral communities to get an empirical distribution of H

values under neutrality.

The Non-neutral Model To quantify and interpret the deviation from neutrality, we developed a new model

generalizing Hubbell’s neutral model. Our community dynamics model includes non-neutral

effects, as measured by a third parameter, δ. At each time step, an individual from species j

dies with probability ( ) ( )∑=

−−S

k

tk

tj NN

1

11 δδ

, and it is immediately replaced by the offspring of a

randomly chosen individual in the local community or, with probability m, from the regional

pool. Then the transition probability of equation (1) is replaced by

( )( )

( ) ⎟⎟⎠

⎞⎜⎜⎝

⎛+

−−×

∑=

−

−

ti

ti

S

k

tk

tj m

JN

mN

Nχ

δ

δ

11

1

1

1

(2)

When δ=0, formulas (1) and (2) are equivalent. Otherwise, the dispersal-limited local

community follows a non-neutral dynamics. When δ=1, the death rate is independent of

species abundances, while when δ = -1, the death rate increases quadratically with species

abundances, placing a strong burden on abundant species. Communities simulated with

various δ values have levels of community evenness H outside the range typically produced

by Hubbell’s neutral model (Fig. S1): in simulations with positive values of δ , lower

evenness compared with neutral communities are typically observed. We developed a

statistical method to infer the parameters of our model from SAD, based on Approximate

Bayesian Computation (ABC, Beaumont et al. 2002, Jabot and Chave 2009; see Methods).

Manuscrit 2

134

Results We tested Hubbell’s model in a set of permanent forest tree plot scattered along the Panama

Canal Watershed (PCW). This dataset contains 50 1-ha plots (Condit et al. 2002). We found

that 52 % of the plots were significantly non-neutral because they had a too low evenness in

their SAD. We then applied our new model to the same plots. Inferred δ values were positive

in the majority of the plots (Fig 1). Our finding of a too low evenness in the majority of the

plots is consistent with that of predominantly positive values for δ. Such positive values of δ

could be thought of as measures of environmental filtering. Indeed, species that show specific

adaptations for local environmental conditions are likely to increase in abundance more than

under neutrality (Bazzaz 1991). Consequently, in environmentally-filtered communities,

species abundances is expected to be less even than in neutral communities.

We tested this interpretation using independent empirical data. In the PCW, a major axis of

environmental filtering for plants is drought tolerance (Pyke et al. 2001). Our test is based on

empirical measures for 48 species of their dought resistance index (DRI, Engelbrecht et al.

2007). This index measures seedling survival over the dry season in non-irrigated treatments

compared with seedling survival in irrigated ones (see Engelbrecht et al. 2007). In plots with

marked droughts, species with a high DRI (drought-tolerant species) should dominate,

whereas in wetter, less filtered, plots, a wider range of DRI should be observed. We defined

the community-wide filtering intensity statistic f, as the average in a plot of the DRI across all

individuals of the 48 informed species. This quantity is a community-wide measure of the

intensity of environmental filtering imposed by drought in each tropical tree plot. We then

tested whether δ and f, were correlated (in plots for which at least four species had a measured

DRI, i.e. 45 plots out of 50). The parameter δ was found to be positively and significantly

correlated with f (Fig. 2, R²=0.19, p=0.003).

We then asked whether our test of neutrality depends on the scale of the sampled community.

On the one hand, one may expect that larger plots are better suited to detect subtle deviations

from neutrality. On the other hand, small-scale environmental variability may be averaged out

in large samples (Svenning et al. 2004, John et al. 2007). To explore this alternative, we

inferred δ in subplots of 1, 4, and 10 ha of the large 50-ha permanent tree plot of Barro

Colorado Island (BCI). As sampled area increased, deviation from neutrality δ decreased

towards zero (Fig. 3). A significant deviation from neutrality was detected in 40 % of the 1-ha

Manuscrit 2

135

plots, in 30 % of the 4-ha plots, and in 20 % of the 10-ha plots, while in the full 50-ha BCI

plot, deviation from neutrality was no longer significant. This confirms the importance of

fine-scale environmental filtering in the tropical forests of Panama.

Finally, we explored whether a departure from neutrality could be also observed in other

forests, using the network of large plots maintained by the Center for Tropical Forest Science

(CTFS). We found significant deviations from neutrality in 4 out of 10 plots (Table 1). When

several censuses of a same plot were available, the deviations were consistent across years.

This suggests that departures from neutrality are more pervasive than previously reported

(Chave et al. 2006).

Discussion

Deviations from neutrality have previously been detected at large geographical scales through

correlations between community similarity and environmental similarity among plots

(Tuomisto et al. 2003, Cottenie 2005, Chust et al. 2006). Here, we were able to detect

deviation from neutrality at smaller spatial scales by examining SAD in local community.

More than half of the permanent tree plots were likewise found to significantly depart from

neutrality, and the observed deviation from neutrality was consistent with environmental

filtering acting differentially upon species (Fig. 2). At least two other ecological mechanisms

may contribute to such patterns. First, low population density may decrease fecundity in

outbreeding trees, when pollinators do not travel long distance (Ashton 1988). Second,

mycorrhizal networks between individuals of the same species may increase the survivorship

of young individuals when many conspecific adults are present locally (Selosse et al. 2006,

McGuire 2007). These other mechanisms may also contribute to the observed patterns,

although environmental filtering was found to be an important trigger of community

unevenness in the studied tree communities (Fig. 2).

Environmental filtering tends to decrease species richness locally, hence other ecological

mechanisms need to be invoked to explain the maintenance of high species diversity. Among

them, negative density dependence is a potentially important one (Janzen 1970, Connell

1971). In tropical forests, negative density dependence has found significant support (Harms

et al. 2000, Hille Ris Lambers et al. 2002, Webb et al. 2006, Wills et al. 2006). This

Manuscrit 2

136

mechanism should have opposite effects on SAD, by making them more even. Hence, our

results suggest that negative density dependent effects are not sufficient to fully

counterbalance the effect of environmental filtering in tropical trees. This is coherent with the

finding that Hubbell’s neutral model performs better than a negative density dependent model

(Chave et al. 2006), and with statistical analysis of tree-habitat associations (Webb & Peart

2000) and of recruitment limitation (Jabot et al. 2008), which are both increasing during trees

ontogeny. Other ecological mechanisms than negative density-dependence thus need to be

invoked. Our study suggests that environmental heterogeneity largely explains local diversity

maintenance in tropical forests, by enabling rare species to persist locally through source-sink

dynamics (Mouquet & Loreau 2003).

An additional line of evidence for the importance of environmental heterogeneity at relatively

small spatial scales comes from our reanalysis of the full 50-ha plot on BCI. We evidenced a

departure from neutrality at fine spatial scales, but found that these departures were

uncorrelated, such that the plot-wide pattern looks random. This provides a direct evidence

that even though Hubbell’s neutral model explains very well empirical patterns of species

abundance, non-neutral processes are operating at a fine-grained scale, and these processes

are important in explaining species coexistence (Plotkin et al. 2000, Tuomisto et al. 2003,

Svenning et al. 2004, John et al. 2007). Applying our method to large tropical forest tree plots

of the Center for Tropical Forest Science (CTFS) network – including BCI, we were able to

reject neutrality at the plot-wide scale in 4 out of 10 plots (two plots in the Democratic

Republic of Congo: Edoro, Lenda, one in Ecuador: Yasuni, and the last one in Thailand: Huai

Kha Khaeng, Table 1). The interpretation of why a given plot departs from neutrality depends

strongly on the biological reality within these plots. Edoro and Lenda are the two smallest

plots (20 ha), and they are relatively flat (Makana et al. 2004). We suggest that because of this

spatial homogeneity, 20 ha is not large enough for the averaging effect noticed on BCI to take

place. The Huai Kha Khaeng plot experiences the most intense dry season of all ten plots

(Bunyavejchewin et al. 2004). This seasonality may constitute a homogeneous environmental

filter sufficiently strong to be detected in this large 50-ha plot. At Yasuni, however, the

deviation from neutrality was driven by a single over-abundant species, the common palm

Iriartea deltoidea, as was noticed by Hubbell (2001). Reanalyzing the dataset without this

species, we did not detect a departure from neutrality. Why this palm is the dominant

component of the plant oligarchy in the western Amazon (Pitman et al .2001) is still a topic of

investigation.

Manuscrit 2

137

Our results have important consequences for the dynamics of tropical forests. Assuming

constant environment, positive δ values imply that the temporal turnover of rare species

should be larger than expected under neutrality and that of abundant species, smaller, a

pattern observed in grassland (Adler 2004), fish (Magurran and Henderson 2003), and

butterfly communities (Engen et al. 2002). In various groups of organisms, differences

between abundant (core) and rare (satellite) species have also been found in their respective

SAD (Gray et al. 2005, Magurran and Henderson 2003, Ulrich and Zalewski 2006). This

division in core and satellite species is however somehow arbitrary. Our model does not make

this arbitrary separation, but it assumes a continuous relationship between species abundance

and competitive ability locally. We find it sufficient for reproducing observed patterns of

community structure and dynamics.

Our model generalizes Hubbell’s (2001) neutral model, including non-neutral mechanisms

based on parsimonious assumptions, and makes optimal use of empirical measurements (here,

SAD), though the use of an (approximate) Bayesian inference technique. Such methods are

now commonplace in population genetics because they are extremely flexible (Marjoram and

Tavaré 2006), yet they remain seldom used in ecology. Recently, Volkov et al. (2005) have

developed a related model. They assumed that the community was in isolation (m = 0), and

they chose a death and birth rates proportional to species abundances plus a constant c that

measured the intensity of density-dependence. Two clear advantages of our model over that of

Volkov et al. (2005) are that our model relaxes the assumption of community isolation, and

does not only focus on negative density-dependence. In addition, Volkov et al.’s (2005)

model of density dependence detectably departs from neutrality only for species of very small

population sizes.

Quantifying new parameters based on a given dataset always comes at the cost of precision

(Burnham and Anderson 2002). Previous studies have shown that in many empirical

applications, the neutral parameters θ and m could not be estimated simultaneously from SAD

(Etienne et al. 2006, Jabot and Chave 2009). Hence adding a third parameter to the model

necessarily inflates this problem of over-parameterization. Although the parameter δ of

deviation from neutrality could be inferred from SAD, we could not simultaneously estimate

the two remaining parameters θ and m. Our study points out that SADs contain however

Manuscrit 2

138

enough information to quantify deviations from the neutral model, as encapsulated here by

parameter δ.Too even SAD (in comparison with Hubbell’s model) tend to have negative δ

values, while communities with evenness values smaller than what Hubbell’s model typically

produces, have positive δ values (Fig. S1).

Our study resolves a troubling paradox in community ecology: communities may present

neutral-compatible patterns of species abundances (eg. Hubbell 2001), and at the same time,

be shown to deviate from neutral expectations when more subtle patterns are studied (eg. John

et al. 2007). This paradox had received different theoretical explanations (eg. Chave et al.

2002, Purves and Pacala 2005, Pueyo 2006, Walker 2007), but no previous study had been

able to actually relate observed patterns of species abundances to non-neutral features. Our

ABC approach enabled us to make such an inference. We validated the hypothesis that

community dynamics is locally (often) non-neutral, due to environmental filtering, while at

larger spatial scales, communities recover a neutral-compatible pattern of species abundances,

possibly due to environmental heterogeneity at this scale. Hence, our Parthian shot at

neutrality is made on the way towards more realistic models of biodiversity dynamics, ones

which will improve our understanding of how species assemblages might respond to

environmental changes (Hubbell et al. 2008, Jeltsch et al. 2008, Feeley and Silman 2009).

Materials and Methods Neutrality test

We tested the significance of deviations from neutrality through neutral simulations (δ=0).

For each plot, 1,000 neutral communities were simulated with fixed J and S. Shannon’s index

(evenness) H of each simulated neutral community was computed. Parameters θ and m were

drawn in a flat prior distribution for ln(θ) and ln (I) on [0;10], and only simulations leading to

the target species richness were retained. We then compared the evenness value observed in

the plot, Hplot, to the null distribution of H generated by neutral simulations. Evenness

associated with δ>0 are lower than those obtained by neutral simulations, thus the

significance level of the test δ>0 corresponds to the percentage of neutral simulations with H

≤ Hplot. More precisely, since H is a unimodal function of θ (Jabot and Chave 2009, Fig. S1),

we computed a more conservative p-value as the percentage of neutral simulations with H ≤

Hplot and with values of θ in the range that lead to values of H ≤ Hplot (Fig. S2, SI Text 1).

Manuscrit 2

139

ABC inference for the non-neutral model

The ABC method consists in using the model whose parameters are to be estimated, to

simulate a vast number of communities with the model parameters drawn in a prior

distribution. Each simulated community is then summarized by a set of summary statistics –

two in our case: the species richness S and the Shannon’s index H. A distance between the

simulations and the observed community is then computed based on these summary statistics.

The simulations closest to the empirical observations are retained, and their associated

parameters merged to compute an approximate posterior distribution for the parameters. Two

summary statistics are sufficient here since our goal is to estimate solely the marginal

posterior distribution of δ (SI Text 3).

To simulate our model, we proceed in two steps. First, we simulate a neutral community of

size Jn=10,000 individuals with neutral parameters ln(θ) and ln(I) drawn in a flat prior

distribution on [0;10] (I is simply related to m by I=m(J-1)/(1-m), Etienne 2005). This

simulation step is achieved using the coalescent theory, and is thus very quick (Jabot and

Chave 2009). Then, we take a subsample of size J individuals in the neutral community of

size Jn, where J is the size of the studied real community. In the 1-ha tropical tree plots

studied, J ~ 500 individuals assuring that Jn >> J. Starting from this neutral community, we

then simulate a forward-in-time non-neutral dynamics for this sample of size J, with

parameter δ drawn in a flat prior distribution on [-1;1]. This forward-in-time dynamics lasts a

sufficient time so that equilibrium is reached (SI Text 2). When analyzing the larger tropical

forest tree plots of the CTFS with sizes J ranging from 7,000 to 30,000 individuals, we used a

larger value for Jn of 100,000 individuals.

The efficiency of the ABC method in inferring δ depends on both sample size J and species

richness S in the observed data. Hence, we repeated our test of inference efficiency for

different values of empirically observed J and S. For each of the 50 plots, we recorded the

empirical values of J and S. Then, for each (J,S), we simulated 100 communities with

different δ values. By ABC, we then inferred the δ values from each of these 100×50

simulated datasets, and we compared the input δ value to the inferred one in each of the plots

(hence yielding 50 different R2 values). R² values were always greater than 0.55

(median=0.77) except in one (where R²=0.27) for which J was small and S unusually large (SI

Manuscrit 2

140

Text 3, Fig. S4). Hence, our inference method infers δ from SAD data with reasonable

accuracy in tropical forests.

Application to tropical tree datasets

We used two published tropical tree datasets. The first one consists of 50 plots of sizes

between 0.36 and 1 ha scattered in the PCW, and of the 50-ha BCI plot (Condit et al. 2002).

In each plot, trees greater than 10 cm at breast height were tagged, mapped, and identified to

species. The 50 plots contained a total of 20,231 individuals belonging to 781 species, while

the BCI plot contained 21457 individuals belonging to 225 species. The second dataset

contains 10 large tropical tree plots of the CTFS with a worldwide distribution (Table 1, data

from Condit et al. 2006). For three of these plots, several census were available, so that in

total 18 plot-census were analyzed.

For each plot, we performed the ABC estimation. We simulated a total 200,000 communities

per plot, and retained the 1,000 best matches (0.5%), based on the values of the summary

statistics S and H, as explained in the main text. We then computed the approximate posterior

parameters distribution, from which we inferred the mode of the marginal δ distribution

(routine “density()” in R, bandwidth equal to 0.2, R development Core Team 2008).

Manuscrit 2

141

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Manuscrit 2

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Table 1. Deviation from neutrality in the CTFS plots.

Site J S H δ p-value

BCI – 1982 20788 236 4.29 0.06 0.44

BCI – 1985 20640 235 4.28 0.09 0.43

BCI – 1990 21176 227 4.27 0.04 0.56

BCI – 1995 21404 225 4.26 0.04 0.46

BCI – 2000 21148 225 4.26 0.07 0.45

Yasuni 16804 828 5.47 0.40 <0.001

La Planada 14103 167 3.98 0.03 0.52

Edoro 8684 208 3.67 0.56 <0.001

Lenda 7107 212 2.71 0.80 <0.001

Mudumalai – 1988 15033 62 2.51 0.33 0.08

Mudumalai – 1992 14028 63 2.47 0.40 0.06

Mudumalai – 1996 13070 63 2.39 0.46 0.05

Sinharaja 16838 171 3.83 0.19 0.19

Huai Kha Khaeng 21446 240 3.80 0.45 <0.001

Pasoh – 1987 26550 678 5.65 -0.10 0.75

Pasoh – 1990 27659 666 5.65 -0.17 0.76

Pasoh – 1995 29257 674 5.66 -0.16 0.73

Lambir 29890 990 5.94 0.05 0.61

J number of individuals, S number of species, H Shannon’s index, p-value refers to the test of

deviation from neutrality (see Methods).

Manuscrit 2

145

Fig. 1. Estimated δ in the PCW tree plots (n=50). The distribution of δ values is largely

skewed towards positive δ values. 52% of the forest plots have δ values significantly different

from zero, all due to positive δ values.

Manuscrit 2

146

Fig. 2. δ measures environmental filtering intensity in the PCW tree plots. The deviation from

neutrality (measured by δ) is positively correlated with the intensity of drought filtering

(measured by f) in the forest plots. R²=0.19 (p=0.003).

Manuscrit 2

147

Fig. 3. Variation of δ with sample size in the 50-ha BCI tree plot. For each area size, we

summed the approximate posterior distribution of δ over the subplots (50 1-ha subplots, 10 4-

ha subplots, and 5 10-ha subplots). The colors in the figure code for the approximate posterior

distribution, the black lines stand for the 2.5, 25, 75 and 97.5 percentiles of the posterior

distribution.

Manuscrit 2

148

Supplementary Information SI Text 1 – Test of deviation from neutrality

SI Text 2 – Details of the ABC Method

SI Text 3 – Why can the ABC Method infer δ, but not the three parameters jointly?

Table S1

Fig. S1

Fig. S2

Fig. S3

Fig. S4

Fig. S5

Manuscrit 2

149

SI Text 1 – Test of deviation from neutrality

The neutrality test developed here detects in which cases Hubbell’s model cannot explain the

observed SAD. Hubbell’s model makes use of two parameters: θ describes the regional

diversity while m describes the immigration rate into the local community. Increasing θ or m

leads to local communities with larger species richness S (Fig. S1A). Jabot and Chave (2009)

showed that in neutral communities of same richness (hence with parameters θ and m located

close to a level line in Fig. S1A), Shannon’s index H is a unimodal function of θ (Fig. S1B,

Fig. 1 in Jabot and Chave 2009). The range of H values typically produced by neutral

simulations does not encompass all possible values from 0 to ln(S), hence two zones of H

values are outside of the neutral range, and correspond to communities where neutrality can

be rejected based on SAD data (Fig. S1B). Lower H values can be reproduced with our model

with positive δ while larger H values can be reproduced with negative δ.

As stated in the main text, we devised a test of neutrality by simulating 1,000 neutral

communities with fixed J and S corresponding to observed ones in the tree plots, and with

parameters θ and m drawn in a flat prior distribution for ln(θ) and ln (I) on [0;10]. Only

simulations leading to the target species richness were retained. For each simulated neutral

community, H was computed. Observed H values in the tree plots were never above the range

of neutral H values, but sometimes they were below this neutral range (Fig. S2A). We

computed the p-value of the neutrality test as the percentage of neutral simulations with H ≤

Hplot and with values of θ in the range that lead to values of H ≤ Hplot (Fig. S2B). The results

for the PCW dataset, and BCI are summarized in Table S1 (data from Condit et al. 2002).

Based on Table S1, it is easy to see that in our tests, non-neutrality is usually detected for

values of δ > 0.37 (Fig. S3).

Manuscrit 2

150

SI Text 2 – Details of the ABC Method

Local non-neutral communities were simulated using a forward-in-time algorithm for a time

sufficient so that a dynamic equilibrium is reached. In this algorithm, each individual dies at

rate Ni-δ, where Ni stands for the local abundance of species i, and is replaced by the

descendant of an individual chosen at random in the larger neutral community of size Jn. To

speed up this dynamics, a tenth of the individuals die simultaneously in the local community,

and are then replaced simultaneously. Several assumptions were made: (a) number of

iterations in the forward-in-time dynamics, (b) size of the large neutral community, and (c)

number of simultaneous death in the forward dynamics. Sensitivity of our results to these

assumptions is discussed below.

(a) We simulated 100 cycles of death of one-tenth of the community (thus 10 generation

cycles). We also ran ABC simulations with 200 cycles of death, and computed the correlation

between ABC δ estimates in the PCW dataset with 100 cycles of death and those with 200

cycles of death. We obtained a R² of 98 %.

(b) We then tested that Jn = 10,000 is sufficiently large for the initial neutral metacommunity.

We performed ABC simulations with Jn = 20,000 individuals. We computed the correlation

between ABC δ estimates in the PCW dataset with large neutral community size 10,000 and

20,000. We obtained a R² of 96 %.

(c) To speed up ABC simulations, we assumed that 10% of the community died

simultaneously during the forward dynamics. We also performed ABC simulations with only

one twentieth of the community dying at the same time (and did 200 such death cycles instead

of the 100 so that the total community “turn-over” is the same). We computed the correlation

between the ABC δ estimates in the PCW dataset with this alternative disturbance rate, and

with the original one. We obtained a R² of 97 %.

Manuscrit 2

151

SI Text 3 – Why can the ABC Method infer δ, but not the three parameters jointly?

Hubbell’s model fails to explain SAD in some plots (SI Text 1). This is why our non-neutral

parameter δ can be estimated from such data. For each (J,S) combination observed in the

PCW plots, we simulated 100 communities with randomly drawn parameters θ, m, and δ, and

inferred the δ value by ABC (see Methods in the Main text). We then computed the

correlation coefficient R² between simulated and inferred δ values. These R² values measure

the estimation efficiency of the ABC method for each (J,S) combination. We found that the

estimation efficiency of our method is fairly good for sample sizes J above 200 individuals,

and does not increase a lot with sample size once this threshold is reached (Fig. S4).

Although δ can be estimated, we cannot jointly estimate θ and m (see Etienne 2005, Jabot and

Chave 2009). The joint posterior distribution of these last two parameters forms a ridge, and

the position of the parameters on this ridge cannot be estimated. Adding new summary

statistics did not change this, reflecting the fact that the SAD alone is insufficient to jointly

infer all the model parameters. In a recent paper where we presented an ABC approach to

infer the two neutral parameters θ and m (Jabot and Chave 2009), we argued that phylogenetic

information was necessary to accurately estimate these parameters. We showed that the

statistics of phylogenetic tree shape B1 (Shao and Sokal 1990) was positively correlated with

ln(θ). Here, we consider smaller communities than in our previous paper (J of the order of

500 compared to 20,000 in Jabot and Chave 2009). For such sample sizes, phylogenies do not

contain anymore valuable information, since the variance in phylogenetic tree shape due to

the stochasticity of the neutral model becomes far greater than the variation of phylogenetic

tree shape linked to parameter values (Fig. S5). We thus cannot use here phylogenetic

information to improve parameter estimation.

Manuscrit 2

152

Table S1. Test of deviation from neutrality and values of the parameter δ in each plot of the

PCW. J sample size, S species richness, H Shannon’s index, Ninf number of the 1000

simulations with values of Shannon’s index smaller than H. The grouping of the plots at BCI

was performed among contiguous plots. These data were used to construct Figure 1 in the

Main text, as well as Figure S3.

Plot J S H Ninf p-value δ

P01 400 63 3.13 1 0.004 0.68 P02 409 84 3.90 411 >0.05 -0.04 P03 365 74 3.82 579 >0.05 -0.16 P04 450 94 4.06 643 >0.05 -0.16 P05 364 71 3.43 9 0.018 0.57 P06 480 78 3.62 78 >0.05 0.27 P07 380 93 3.95 72 >0.05 0.26 P08 560 94 3.54 0 <0.001 0.68 P09 503 107 3.91 1 0.003 0.47 P10 403 78 3.65 31 0.043 0.34 P11 449 75 3.43 3 0.006 0.52 P12 520 74 3.33 3 0.009 0.57 P13 647 60 2.44 0 <0.001 0.79 P14 381 92 3.93 64 >0.05 0.26 P15 457 91 3.91 180 >0.05 0.16 P16 467 90 3.69 3 0.017 0.52 P17 461 63 3.02 1 0.017 0.70 P18 429 86 3.89 293 >0.05 0.07 P19 519 89 3.66 5 0.013 0.45 P20 534 90 3.70 19 0.024 0.39 P21 405 78 3.76 197 >0.05 0.12 P22 508 75 3.37 3 0.007 0.56 P23 579 60 2.70 0 <0.001 0.79 P24 557 60 2.95 2 0.010 0.62 P25 593 84 3.80 395 >0.05 -0.01 P26 485 76 3.41 4 0.006 0.53 P27 393 61 3.44 217 >0.05 0.12 P28 410 63 3.34 44 >0.05 0.37 P29 356 65 3.33 4 0.005 0.51 P30 302 64 3.16 1 0.005 0.75 P31 483 159 4.60 49 >0.05 0.24 P32 158 105 4.50 399 >0.05 -0.46 P33 191 85 4.10 113 >0.05 0.27 P34 172 69 3.79 30 0.043 0.47 P35 186 79 3.95 15 0.019 0.46 P36 254 88 4.04 106 >0.05 0.26

Manuscrit 2

153

P37 257 100 4.20 69 >0.05 0.29 P38 267 94 4.21 684 >0.05 -0.23 P39 202 64 3.76 434 >0.05 -0.10 P40 134 48 3.20 0 <0.001 0.76 P41 222 84 3.84 0 <0.001 0.65 C1 281 49 3.19 101 >0.05 0.29 C2 255 48 2.95 3 0.007 0.67 C3 249 54 3.26 21 0.025 0.48 C4 294 61 3.26 1 0.004 0.62 S0 464 90 3.84 73 >0.05 0.24 S1 531 77 3.74 477 >0.05 -0.10 S2 500 68 3.56 334 >0.05 0.06 S3 516 75 3.82 830 >0.05 -0.37 S4 849 70 3.16 8 0.013 0.44

BCI1 448 93 4.02 442 >0.05 -0.14 BCI2 435 84 3.85 246 >0.05 0.08 BCI3 463 90 3.81 44 >0.05 0.28 BCI4 508 94 3.98 399 >0.05 -0.02 BCI5 505 101 3.97 90 >0.05 0.19 BCI6 412 85 3.78 50 >0.05 0.29 BCI7 416 82 3.84 299 >0.05 0.05 BCI8 431 88 3.91 257 >0.05 0.07 BCI9 409 90 3.76 5 0.016 0.46 BCI10 483 94 3.89 79 >0.05 0.22 BCI11 401 87 3.86 106 >0.05 0.19 BCI12 366 84 3.70 7 0.021 0.48 BCI13 409 93 3.98 223 >0.05 0.09 BCI14 438 98 4.02 165 >0.05 0.12 BCI15 462 93 3.96 253 >0.05 0.08 BCI16 437 93 3.92 124 >0.05 0.21 BCI17 381 93 3.74 0 <0.001 0.61 BCI18 347 89 3.94 107 >0.05 0.19 BCI19 433 109 4.01 3 0.007 0.43 BCI20 429 100 4.08 297 >0.05 0.09 BCI21 408 99 3.97 29 0.041 0.34 BCI22 418 91 3.76 2 0.004 0.49 BCI23 340 99 4.06 47 >0.05 0.26 BCI24 392 95 3.98 91 >0.05 0.23 BCI25 442 105 4.07 92 >0.05 0.19 BCI26 407 91 3.95 167 >0.05 0.13 BCI27 417 99 3.98 48 >0.05 0.26 BCI28 387 85 3.69 10 0.017 0.48 BCI29 364 86 3.69 0 <0.001 0.58 BCI30 475 97 3.85 17 0.030 0.36

Manuscrit 2

154

BCI31 421 77 3.72 192 >0.05 0.11 BCI32 459 88 3.78 51 >0.05 0.29 BCI33 436 86 3.74 33 >0.05 0.35 BCI34 447 92 3.82 20 0.024 0.33 BCI35 601 83 2.64 0 <0.001 0.80 BCI36 430 92 3.84 32 0.041 0.32 BCI37 435 88 3.79 32 0.041 0.28 BCI38 447 82 3.52 0 <0.001 0.55 BCI39 424 84 3.53 0 <0.001 0.63 BCI40 489 80 3.23 0 <0.001 0.74 BCI41 402 102 4.05 71 >0.05 0.25 BCI42 414 87 3.97 509 >0.05 -0.15 BCI43 407 86 3.74 22 0.035 0.40 BCI44 409 81 3.71 50 >0.05 0.31 BCI45 444 81 3.61 14 0.021 0.40 BCI46 430 86 3.81 91 >0.05 0.21 BCI47 425 102 3.92 4 0.013 0.46 BCI48 415 91 3.91 125 >0.05 0.18 BCI49 427 91 3.78 6 0.010 0.42 BCI50 432 93 3.91 73 >0.05 0.21 BCI

1-2-6-7 1711 139 4.06 115 >0.05 0.15

BCI 3-4-8-9 1811 136 4.06 216 >0.05 0.11

BCI 11-12-16-17 1585 149 4.02 10 0.025 0.33

BCI 13-14-18-19 1627 155 4.25 211 >0.05 0.12

BCI 21-22-26-27 1650 153 4.16 61 >0.05 0.18

BCI 23-24-28-29 1483 150 4.10 23 0.043 0.26

BCI 31-32-36-37 1745 135 4.01 114 >0.05 0.18

BCI 33-34-38-39 1754 131 3.82 13 0.024 0.34

BCI 41-42-46-47 1671 154 4.20 127 >0.05 0.14

BCI 43-44-48-49 1658 138 3.98 49 >0.05 0.24

BCI 1->10 4510 170 4.14 224 >0.05 0.09 BCI 11->20 4103 187 4.29 258 >0.05 0.08 BCI 21->30 4050 183 4.24 197 >0.05 0.11 BCI 31->40 4589 167 3.90 11 0.041 0.30 BCI 41->50 4205 177 4.16 144 >0.05 0.14

Manuscrit 2

155

Fig. S1. Principle of the neutrality test. Panel A: Schematic representation of the variation in

local species richness in neutral communities (represented by grey level) as a function of the

neutral parameters θ and m. Black curves represent parameter regions leading to constant

richness. Panel B: Shannon’s index H values typically encountered along a line of constant

richness as a function of parameter θ. Each cross represents the H value obtained in a neutral

community with a particular θ value (see also Jabot and Chave 2009). H values below the

inferior dotted line or above the superior dotted line are unlikely to be encountered in neutral

communities. They can however be produced by our non-neutral model with positive (resp.

negative) δ values.

Manuscrit 2

156

Fig. S2. Evenness of the species-abundance distribution measured by Shannon’s index H in

the simulated neutral communities (crosses). Panel A: H observed in the plot (represented by

the horizontal line) is smaller than all H computed in the simulated neutral communities. In

this case the p-value of the test of deviation from neutrality is <0.001. Panel B: H observed in

the plot (represented by the horizontal line) is in the range of H computed in the simulated

neutral communities. The p-value of the test of deviation from neutrality is the percentage of

crosses below the horizontal line, in the range of θ values indicated by the two arrows.

Manuscrit 2

157

Fig. S3. Relation between δ and the significance of the deviation from neutrality test as

measured by its p-value. The dotted line (δ=0.37) is the maximum value of δ among the plots

studied for which the neutrality test was not significant at an α-level of 0.05.

Manuscrit 2

158

Fig. S4. Effect of sample size J on the estimation efficiency of δ in the PCW dataset.

Manuscrit 2

159

Fig. S5. Phylogenetic tree shape (measured by B1) no longer contains information on θ for

small sample size J=500. B1 values in 300 simulated neutral communities of size J=500 and

species richness S=100. There is no significant positive relationship between ln(θ) and B1,

contrary to what happens for larger sample sizes of J=20,000 individuals (see Jabot and

Chave 2009).

Manuscrit 3

Jabot, F. (in revision for Journal of Theoretical Biology). A stochastic dispersal-limited trait-based model of community dynamics.

Manuscrit 3

163

A stochastic dispersal-limited trait-based model of community

dynamics

Franck Jabota,b aLaboratoire Evolution et Diversité Biologique, CNRS, Université Paul Sabatier

Bâtiment 4R3

31062 Toulouse cedex 4

France bAgroParisTech ENGREF

19 avenue du Maine

75732 Paris

France


Tel: (+33) 5 61 55 67 60

Fax: (+33) 5 61 55 73 27

Running Head: Trait-based model of community dynamics

Words in abstract: 204

Words in main text: 6146

Manuscrit 3

165

Abstract I present a model of stochastic community dynamics in which death occurs randomly in the

community, propagules disperse randomly from a regional pool, and recruitment of new

individuals of a species is proportional to the species local abundance multiplied by its local

competitive ability. The competitive ability of a species is assumed to be determined by a

function of one trait of the species, and I call this function the environmental filtering

function. I show that information on local species abundances in a network of plots, together

with trait data for each species, enables the inference of both the immigration rate and the

environmental filtering function in each plot. I further study how the diversity patterns

produced by this model deviate from the neutral predictions, and how this deviation depends

on the characteristics of the environmental filtering function. I show that this inference

framework is more powerful at detecting trait-based environmental filtering than existing

statistical approaches based on trait distributions, and discuss how the predictions of this

model could be used to assess environmental heterogeneity in a plot, to detect functionally

meaningful trade-offs among species traits, and to test the assumption that there exists a

simple relationship between species traits and local competitive ability.

Keywords: Community model, functional trait, environmental filtering, Approximate

Bayesian Computation.

Manuscrit 3

166

Introduction Understanding the dynamics of communities is a challenging task for ecologists due to the

diversity of ecological mechanisms and the ways in which they potentially interact (Chesson

2000). The comparison of alternative models of community dynamics has primarily been

investigated through the analysis of diversity patterns (Chave et al. 2002, 2006, Etienne and

Olff 2005, Volkov et al. 2005). Due to the limited information content of such data (McGill et

al. 2007), there is a need for additional sources of information to robustly contrast community

dynamics models. Two main sources of information have been the focus of the recent efforts:

phylogenies (Webb et al. 2002, Jabot and Chave 2009), and species traits (Lavorel and

Garnier 2002, McGill et al. 2006, Westoby et al. 2002), both lines of research being

intimately linked (Cavender-Bares et al. 2004, Webb et al. 2008). In this study, I focus on

how one may make better use of species functional traits in testing community models.

Species traits are thought to capture components of species ecological strategies (Westoby et

al. 2002, Wright et al. 2004). If two species have similar traits, they are thus likely to share

similar environmental affinities (Diaz et al. 1998, Weiher and Keddy 1995), and to be in

competition for the same resources (Dayan and Simberloff 2005, Fargione et al. 2003). Data

on species traits have been used to disentangle patterns attributed to stochastic or mass effects

(Mouquet and Loreau 2003), from those more likely due to niche effects in community

assembly (Cadotte 2007, Cornwell et al. 2006, Fukami et al. 2005, Kraft et al. 2008, Mouillot

et al. 2007, Ricklefs and Travis 1980). If the environment acts as a filter for species by

preventing them from establishing in a community, then the traits of coexisting species should

be more similar than in randomly assembled communities. On the other hand, competition for

resources may lead to the exclusion of the most similar species (limiting similarity,

MacArthur and Levins 1967). This should produce a statistical overdispersion of the traits

present in a community. In species-rich communities like tropical forests, where

understanding community dynamics is particularly challenging, the inclusion of data on

species traits has proven fruitful: easily-measurable traits have been shown to explain roughly

half of the variation in growth and mortality of trees (Poorter et al. 2008), and a significant

part of their ranges and local abundances (Baltzer et al. 2008, Engelbrecht et al. 2007). This

indicates that traits do bring relevant information in our understanding of community

dynamics (Grime 2006, McGill et al. 2006, Westoby and Wright 2006).

Manuscrit 3

167

In this quest for a trait-based ecology, various statistical methods have been developed to

relate the trait composition of a community to putative ecological mechanisms of community

assembly. Tests for competition (Cornwell and Ackerly 2009, Kraft et al. 2008, Stubbs and

Wilson 2004), and for environmental filtering (Cornwell et al. 2006, Villéger et al. 2008),

enable to detect significant departures from a null model of random community assembly.

The fourth-corner method (Dray and Legendre 2008, Legendre et al. 1997) relates traits to

environmental features in order to explain species presence or abundances in given

environmental conditions. Despite the rich insights brought by these approaches, they all

suffer from a common shortcoming. Because they are not based on an explicit model of

community dynamics, they are unable to quantify the impact of environmental constraints on

basic properties of community dynamics such as immigration rate and difference in

competitive ability among species. Also, they ignore stochasticity (Hubbell 2001), although

the real community dynamics is certainly stochastic (Ellner & Fussman 2003, Erjnaes et al.

2006, Fukami et al. 2005).

To tackle these limitations, I present a method to quantify both immigration rate and

environmental filtering in ecological communities. This approach is based on the stochastic

modeling of a local community dynamics at the individual level. In this model, the

community is subject to stochastic birth-death-immigration events, as in the neutral model of

Hubbell (2001), but each individual has a local competitive ability determined by one of its

traits (Schwilk and Ackerly 2005). I assume that each individual in the community is

experiencing the same environment, thus I neglect the effects of habitat variation within a

local community. I call the function that relates a trait value to local competitive ability the

environmental filtering function. This function is a property of the local environment, which

acts as a filter for species depending on their traits. This environmental filtering function can

be seen as emerging from classical species niche models on an environmental axis (e.g.

Schwilk and Ackerly 2005, see Appendix A for more details). If the filtering function is flat,

then the community will be subject to purely neutral dynamics. If the environmental filtering

function is unimodal in trait space, then the community will experience environmental

filtering in which species with traits close to the peak experience a maximal recruitment rate

(Fig. 1a). In the particular case where the peak of the filtering function is positioned either on

the minimal or on the maximal trait value, then the filtering function is modeling

environmental filtering for an extreme trait value. The resulting trait-local abundance

relationship then depends on the relative strength of this environmental filtering and of the

Manuscrit 3

168

immigration rate and demographic stochasticity (Fig. 1b, c, d). By modeling the

environmental filtering function with a Gaussian distribution, I develop an inference method

for estimating the immigration rate and the height, width and position of the filtering function

in a local community with data on species abundances and traits. I test this method on

simulated data, and show that all the parameters of this model may be inferred. I explore how

the height of the filtering function – a measure of the maximal competitive differences

between species, and the width of this filtering function – a measure of the specificity of the

filtering, contribute to producing either neutral or non-neutral diversity patterns, and how the

inference method proposed here compares with other approaches for detecting such deviations

from neutrality. Finally, I test whether a multimodal filtering function, which may arise if

several micro-habitats are filtering the species within a plot, may be detected with this

method.

Methods The Model

To model local community dynamics, each species are given a local competitive ability as

determined by a filtering function F. More specifically, F is modeled by a Gaussian function

of one quantitative trait t: F(t) = 1 + A * exp[-(t-h)²/2σ ²], with the following three

parameters: A is the maximal competitive advantage (see below) possible for a species,

compared to the worst competitive species; h is the optimal trait value in the local

environment; and σ describes the width of the filtering function in the local environment (the

greater σ, the larger the range of trait values leading to enhanced competitive ability). This

model neglects intraspecific variability in trait value and competitive ability. This serious

simplification is in line with many field studies, where traits data are often collected at the

species level rather than at the individual level (but see Paine et al. in prep).

At each time step, one individual drawn at random dies in a local community of size J. It is

replaced either by an immigrant from the regional pool with probability I / (I+J-1) (Etienne

and Olff 2004) or by the descendant of a local individual. Parameter I is the fourth parameter

of the model, and it measures the amount of immigration from the regional pool into the local

community (assuming that each local individual produces one propagule, I is the number of

additional propagules coming from the regional pool and competing for the empty site of the

dead individual). The probability that the replacing individual is of species i is proportional to

Manuscrit 3

169

the abundance of this species in the local community (or in the regional pool if it is an

immigrant), multiplied by its local competitive ability Fi. Hence, the environmental filtering is

solely acting at the recruitment stage, and the propagules of a species having a trait value

close to h have a greater recruitment probability. Regional species relative abundances χi are

assumed to be known and they vary little over ecological time-scales. In applications, regional

abundances may be approximated by the species abundances pooled over all community

samples available (Jabot et al. 2008). This local dynamics leads to a dynamic equilibrium

between ecological drift, immigration, and competition (data not shown). The model studied

here has the advantage of being easily linked to population genetics theory, since it models

environmental filtering as genic selection is modeled in population genetics.

Likelihood formula

Assuming that we know the species relative regional abundances χi, we aim at inferring the

parameters of the model (I, A, h and σ) from data on species traits and on their local

abundances in a sample. For this model, a likelihood formula is available in the population

genetics literature. In noting χi , xi and Fi the regional relative abundance, the local relative

abundance and the local competitive ability of species i, and S the total number of species in

the regional pool, one obtain by analogy with Wright's formula (Wright 1931, 1937) the

likelihood:

( ) ∏=

=S

i

Ii

J ixwChAIL1

,,, χσ

where ∑=

=S

iii Fxw

1, and ∫ ∏

=

=i

i

x

S

i

Ii

J xwC1

1 χ , the integral being over all the possible xi

distributions.

The value of C must be computed in order to calculate the likelihood for each parameter. One

approach is to estimate C by Monte-Carlo simulations. However a preliminary

implementation of this approach showed that this solution is time-consuming. A

simplification of this formula is available when only two competitive ability values are

possible in the population (Mark Beaumont, pers. comm.). To my knowledge, no such

simplification is available in the general case of interest here. I therefore used an approximate

method.

Manuscrit 3

170

Parameter inference using Approximate Bayesian Computation (ABC)

I used a computer-intensive approach called ABC. The parameters are drawn at random from

a prior distribution. Communities are then simulated according to the model using these

parameter values, and a set of summary statistics are computed for these simulated

communities. Only those simulations for which the summary statistics are close to the

empirical ones (ie computed from the data) are retained. The parameters associated with these

selected simulations are used to construct an approximate posterior distribution (Beaumont et

al. 2002, and Jabot & Chave 2009 for an application to ecology).

In each simulation, local communities were initialized by randomly drawing J individuals

from the regional pool with the probability of drawing species i proportional to χi*Fi. A

forward-in-time dynamics was then simulated during J² time steps, a time sufficient for

ensuring that the dynamic equilibrium was reached (see Appendix B). I used four summary

statistics to represent the communities: the species richness S, and Shannon's index H (already

used in ecological applications of ABC, Jabot & Chave 2009), the mean trait value MTV

among individuals in the community, and the skewness of the distribution of trait values STV

among individuals. These summary statistics were chosen based on a preliminary analysis: S

was found to capture the total amount of filtering due to both dispersal limitation and

environmental filtering. H provides relevant information on the relative importance of these

two effects. MTV informs on the optimal trait value and STV on the width of the

environmental filtering function (see Box 1 for more details).

Test of the method by simulations

To test whether the ABC method retrieved the parameters of numerically generated datasets, I

simulated 100,000 communities of size J=500, and species richness S ranging between 90 and

110. These values of sample size and species richness are typical of tropical forest tree

inventories of 1 ha, a major source of biological data and of inspiration for community

ecology theory (e.g. Hubbell 2001). Due to the stochasticity of the dynamics, the species

richness of a simulated community is a random number. I therefore simulated many more

communities than needed and only retained those that had the targeted richness. A regional

pool of 1,000 species was defined. Species had equal regional abundances and were evenly

spaced on the trait axis between 0.1 and 100. I used a uniform prior distribution for the four

parameters: ln(I) in [3 ; 5], ln(A) in [ln(0.1) ; ln(5)], ln(σ) in [ln(0.5) ; ln(25)], and h in [-25 ;

125]. I extended the prior on h beyond the minimal and maximal trait values in the

Manuscrit 3

171

communities, so that there is no boundary effect for the estimation of communities filtered for

trait values around 0 or 100. The prior on ln(I) was chosen so that the targeted richness was

likely to be obtained in simulations (see Box 1, Fig. 2a). I then picked at random 100 out of

these 100,000 communities, and considered them as artificial datasets on which to test the

inference method. I used for each of these artificial datasets the 99,999 remaining simulated

communities to infer the four model parameters by ABC. I then computed a correlation

coefficient between the values of the parameters used to simulate these 100 artificial datasets

and the parameters values inferred by ABC for these 100 datasets.

The robustness of these results to the various model assumptions was also assessed: the

number of communities was varied in the ABC procedure (10,000 , 20,000 , 50,000 , and

200,000), as well as the size of the regional pool (300 and 3,000 species). The regional

relative abundances were also modeled by a logseries distribution with parameter α=200,

using the function “fisher.ecosystem” of the R package untb (Hankin 2007, R Development

Core Team 2008), and relative abundances were either assigned randomly, or so that

regionally abundant species were aggregated in the trait space. This aggregation was

performed by picking at random a position in the trait space, and then placing the species

around this trait value in decreasing order of abundances so as to form a peak in the trait-

regional abundance plot. Two other shapes of the environmental filtering function were also

tested: a rectangular function and a triangular one (Appendix C).

Test of environmental filtering at the individual level

Previously, most trait-based tests of environmental filtering have ignored the information on

relative species abundances in a local community. To take into account this information

together with the information on species traits, one can use the dispersal-limited neutral model

as a null model, and compare some summary statistics of neutral and filtered communities to

look for differences. To determine which summary statistics was the more able to distinguish

neutral and filtered communities, I simulated 1000 neutral communities with J=500 and

S=100 with parameter ln(I) drawn at random in [3 ; 5], and 1000 communities simulated with

environmental filtering with h equal to 25, ln(I) randomly drawn in [3 ; 5], ln(A) in [ln(0.1) ;

ln(5)], and ln(σ) in [ln(0.5) ; ln(25)]. I compared the value of four summary statistics among

neutral and filtered communities: Shannon’s index H, the range of trait values in the local

community Range, the range of trait values in the 5 locally most abundant species Range5,

and the variance of trait values among individuals VTV. Comparing neutral and filtered

Manuscrit 3

172

communities with the statistics Range actually corresponds to the method of Cornwell et al.

(2006). It does not make use of species abundances, only of species traits and of their

presence or absence in the local community. The statistics H uses solely information on

species abundances. The two last statistics combine information on species traits and

abundances.

Detection of micro-habitats

The model assumes that the local environment is homogeneous. This assumption is likely to

be violated in real communities where habitats are heterogeneous at different spatial scales

(Palmer and Dixon 1990). In the presence of micro-habitats within a sample, the

environmental filtering function F may be multiply peaked. In this case, the studied single-

peak model should be unable to precisely reproduce the trait-abundance relationship observed

in real communities, and this discrepancy between simulated single-peak communities and

real datasets might be captured in some summary statistics. One potentially good summary

statistic to assess the presence of multiple micro-habitats in real communities is the variance

of trait values among individuals VTV, since multiple peaks in the filtering function should

increase VTV, everything else being equal. To test this idea, I simulated 100 artificial datasets

using two peaks in the filtering function at h1=25 and h2=75. The filtering function is then

equal to F = 1 + A * (exp[-(t- h1)²/2σ ²]+ exp[-(t- h2)²/2σ ²]). I used a value of A=3, σ=1, and

ln(I) randomly drawn in [3:5]. In each of these 100 artificial datasets, I computed VTV. Then,

for each artificial dataset, the four model parameters were inferred by ABC, and the 200 best-

fit communities, which were simulated with single-peak environmental filtering functions,

were retained. VTV was computed in all these best-fit (single-peak) communities, and

compared with VTV values observed in artificial (2-peak) datasets. More precisely, a

statistical test was designed, consisting in computing for each artificial dataset the percentage

of best-fit communities having VTV values larger than in the artificial dataset. This percentage

constitutes the p-value for the rejection of the null hypothesis: “the artificial dataset is well

described by a single-peak environmental filtering function”.

Results ABC inference

Based on 100 communities of richness S equal to 100, simulated with parameter values drawn

from the prior distribution, the correlation coefficients R² between simulated and inferred

Manuscrit 3

173

parameter values were equal to 0.64, 0.70, 0.57 and 0.54 for parameters ln(I), ln(A), h and

ln(σ) respectively (Fig. 3). It was difficult to properly infer parameters in the communities

that were either weakly filtered (Fig. 4a), or filtered for trait values close to the regional mean

(Fig. 4c). Once these problematic communities were taken out of the correlation analysis,

correlation coefficients rose to 0.65, 0.99, 0.73 and 0.82 for the parameters ln(I), ln(A), h and

ln(σ) respectively (see Appendix C for more details on the detection of outliers).

In situations where parameter inference is unreliable, the width of the approximate posterior

distribution is larger (Fig. 4b, d, e). It is thus possible to assess the reliability of any parameter

inference from real data by comparing the width of their approximate posterior distribution to

the ones of well-estimated simulated communities. These results were robust to variations in

the regional pool richness, in the structure of regional species abundances, and in the shape of

the environmental filtering function (Appendix C).


When environmental filtering was simulated in artificial communities, the values of H,

Range5, and VTV were lower than in neutral communities, but not the range of trait values

(Fig. 5). Filtered communities had increasingly non-neutral patterns with increasing A (Fig.

5). The effect of increasing σ was more complex, and depended on the statistics considered.

Figure 5 shows that, for the simulated communities, H–based statistical tests were the most

efficient for detecting deviation from neutrality. The same qualitative results were found when

using rectangular and triangular environmental filtering functions (Figs. C2 and C3 in

Appendix C).

Detection of micro-habitats

VTV was generally larger in the artificial datasets simulated with two peaks in the

environmental filtering function than in the 1-peak communities that best fitted these artificial

datasets. This increase in VTV value was found to be significant, at an α level of 5%, in 60%

of the artificial datasets (Fig. 6).

Discussion Integrating niche and neutral processes in an inferential framework

Manuscrit 3

174

Hubbell’s neutral theory of biodiversity is advocated to be an ideal anchoring point for

building a quantitative theory of community dynamics (Adler et al. 2007, Alonso et al. 2006,

Gravel et al. 2006, Holyoak and Loreau 2006). A natural next step for the stochastic modeling

of communities is to add environmental filtering to the mechanisms of dispersal limitation and

ecological drift already present in neutral theory (Schwilk and Ackerly 2005). In the present

work, I contribute to this progress by modeling local asymmetrical competitive ability among

species in a background of ecological drift, just as selection is modeled in population genetics

against a background of genetic drift (Wright 1931, 1937). I assume that the local competitive

abilities of species are determined by one trait, and an environmental filtering function is

defined, which relates the trait of a given species to its local competitive ability (Fig. 1).

Using simulated data, I show that it is possible to infer the parameters of this filtering function

– position of the peak in the trait space, height and width – together with the immigration rate

from the regional pool, from the knowledge of species traits and of their abundances.

Understanding the influence of environmental filtering on communities

Previous attempts to measure the intensity of environmental filtering from species traits were

mainly based on the study of the convex volume formed by the positions in the traits space of

the species present in the focal community (Cornwell et al. 2006). The present approach

describes environmental filtering by three parameters: h measures the position of the optimal

trait value, A measures the strength of the asymmetry among species (Alonso et al. 2008), and

σ measures the specificity of the environmental filtering. Using simulations, the overall

intensity of filtering was found to be a compound effect of these three parameters, and mostly

of the parameters A and σ. If one considers a species different from the most competitive

species, the higher A, the larger is the difference in competitive ability between the most

competitive species and the focal species, the reverse being true for σ. Thus an increase in A

tends to make species abundances less even, while an increase in σ produces the reverse effect

(Fig. 5a). Hence, a given level of abundance unevenness can be achieved either by a strong

competitive advantage of a large number of species, or by a weaker advantage of a fewer

number of species, as long as the ratio A/σ is roughly constant (Fig. 2b). While this particular

criterion of constant A/σ (Box 1) is only valid for the particular model developed here, the fact

that filtering intensity and filtering specificity have opposite effects on species abundance

distributions is likely to be much more general (Walker 2007, Whittaker 1965). The present

study further points out that although two filters, one with large A and σ, and the other one

Manuscrit 3

175

with small A and σ, can lead to similar species abundance distributions, the trait distributions

associated with these different filters should be different, hence providing a way to understand

how environment is filtering species in ecological communities.

This observation is likely to have important consequences for the investigation of species

habitat associations in species-rich communities. Such investigations are generally based on

the study of species occurrence and/or abundance in networks of plots (or in partitions of

large plots into many subplots), whose abiotic environmental properties are characterized. In

such studies, a species is considered to be associated with a given habitat if it is significantly

over-represented in this habitat (Dufrene and Legendre 1997, Harms et al. 2001, Plotkin et al.

2000). It is shown here that even if a species has a strong competitive advantage compared to

poorly adapted species, it may fail to be over-represented locally, if many other species

present similar adaptations. In this case, the role of historical contingency will be primordial

in explaining the presence or absence of over-representation in habitats where a species is a

good competitor (Purves and Pacala 2005).

To decide whether a particular locally rare species is adapted or not to this local habitat, one

needs to increase the sample size until this species has a sufficient total abundance across

samples. This is immensely challenging for most species in mega-rich communities which are

rare at the regional scale (eg. Pitman et al. 2001). This study suggests that an alternative

strategy may be employed. For instance, one may look where the trait value of the locally rare

species is located compared to the inferred environmental filtering function: if it is close to the

peak of the filtering function, then the focal species is likely to be locally rare due to historical

contingency rather than environmental filtering.

Applicability of the inference method

The data required to apply the present model are species abundances and species-level trait

data in a network of plots belonging to the same region. The present model provides a

sampling theory for analyzing such biodiversity data (Alonso et al. 2006). It enables filtering

effects to be quantified, taking into account the fact that only a limited sample of the all

community is available, and thus that some species may be missed in the sample not because

they are absent from the community, but because the sample is of limited size. In the tests of

the method, I used sample sizes typically encountered in 1-ha tropical forest tree plots, thus

the method should be powerful enough to make robust inferences with already existing

Manuscrit 3

176

datasets (Kleyer et al. 2008, Kraft et al. 2008, Prinzig et al. 2008). Although parameter

inference is not robust in some parts of the parameter space (Fig. 4), it is possible to know

where the method will fail to apply for a real dataset. Indeed, by using a subset of the ABC

simulations as reference communities, one can obtain the typical volume of the posterior

distribution in well-estimated communities, and compare the volume obtained with real data

to these reference volumes: if the posterior distribution obtained with real data has a larger

volume, then the inference should not be trusted. Logically, the inference does not work well

when the filtering intensity is weak. More interestingly, the inference does not work well

when environmental filtering selects species for trait values close to the regional mean (ie in

habitats which are widespread). In those cases, both the signals in the trait distribution

produced by immigration and by environmental filtering are symmetric around the mean

regional trait value, and it is therefore not possible to know the level of specificity of this

environmental filtering (Box 1). For these problematic common habitats, the consideration of

additional summary statistics measuring the similarity in traits among plots might help

disentangle how specificity and intensity of filtering are interacting.

Comparison with other approaches for analyzing the trait composition of communities

The more widely used approach for assessing environmental filtering from the distribution of

species traits in a community consists in computing the convex hull volume which contains

all locally present species positioned in the traits space (Cornwell et al. 2006, Kraft et al.

2008). The more communities are filtered, the smaller this volume. However, rare species

with atypical traits largely contribute to the volume obtained, and can drastically decrease the

power of this approach to detect environmental filtering. More refined analyses based not

only on convex volumes but also on the distribution of individuals in this volume have been

proposed (eg. Villéger et al. 2008). This may increase the power of such analyses for

detecting and characterizing environmental filtering. Indeed, I found here that the structure of

species abundances, and its correlation with species traits, was far more informative than the

sole consideration of the range of species traits in a community for detecting environmental

filtering (Fig. 5). Furthermore, approaches based on convex volumes and their extensions do

not provide any robust quantification of this filtering in terms of community dynamics. The

present approach provides a clear quantification of environmental filtering coupled with a

more detailed description of this ecological mechanism. It is based on a modeling of

community dynamics, based at the individual level. Being parameterizable from field data,

Manuscrit 3

177

this model can be used to predict the dynamics of ecological communities in a more data-

informed way.

The results of this study further question the rationale of range-based (or its multidimensional

convex-volume equivalent) approaches for detecting environmental filtering in species-rich

communities. Indeed, we found that regardless of its intensity, environmental filtering did not

produce any range contraction compared to neutrally-assembled communities. The reason for

this is that a stronger filtering needs to be counter-balanced by a higher immigration rate, so

that species richness keeps constant (Box 1). This immigration brings continually less adapted

species into the community, and this leads to wide trait ranges, which are undistinguishable

from those found in neutral communities. This observation is likely linked to the modeling

choice of setting the minimal competitive ability to 1. If this minimal competitive ability had

been set equal to 0, range contraction might have certainly been observed in filtered

communities as suggested by the results of Schwilk and Ackerly (2005). What distinguishes

these two modeling choices? Setting minimal competitive ability to 0 implies that some

species will be completely excluded from some habitats, and consequently that the study is

encompassing several ecological guilds (sensu Hubbell 2001). On the contrary, setting the

minimal competitive ability to 1 implies that every species will be likely to be present

(although possibly rare) in every habitat. This is what seems to be observed in most tropical

forest habitats (Hubbell 2001). This distinction might explain why trait range-based studies of

community assembly were able to detect environmental filtering in communities with limited

species richness, and strong habitat heterogeneity (eg. Cornwell and Ackerly 2009, Cornwell

et al. 2006, Pausas and Verdu 2008), while studies in more diverse communities, and in more

homogeneous habitats, like tropical forests, have difficulties to detect reduction in trait ranges,

even when differences in trait community means are detected (Kraft et al. 2008, Paine et al. in

prep).

Detection of local heterogeneity

In real communities, the assumption that environmental conditions are homogeneous is

unlikely to be valid (Palmer & Dixon 1990). The presence of different micro-habitats should

enable different ecological strategies to coexist, and should decrease the detectability of

environmental filtering. Other ecological mechanisms such as frequency-dependence (Connell

1971, Janzen 1970), limiting similarity (MacArthur & Levins 1967), storage effect (Chesson

2000), or disturbance (Grime 2006) may have similar effects on the detectability of

Manuscrit 3

178

environmental filtering, by decreasing the correlation between trait value and competitive

advantage. These problems are not specific to this particular approach but common to all

attempts to detect environmental filtering from trait data. A particular advantage of the

present method is that it is possible to detect anomalies in the distribution of individuals in the

trait space that are not explained by the model. For instance, bimodality in the trait

distribution may be due to the presence of two micro-habitats, or it may only be due to

stochasticity. I show here that the present approach enables to disentangle these two

explanations (Fig. 6). The detection of such anomalies may inform us on the more complex

features of local community structuring.

Perspectives

The present method enables the environmental filtering associated to a single trait (or a PCA

axis) to be quantified. Hence, one can assess the importance of each trait or trait axis in the

filtering of species from the community. A drawback of treating each trait independently is

that it does not lead to a dynamical community model parameterized with multiple traits,

which could be used for predicting community dynamics from static data. An extension of

this model to use multiple traits simultaneously would thus be very valuable. Preliminary

works on this topic suggest that such an extension might be performed with the same ABC

approach, but this will require a careful choice of informative summary statistics. Such a

choice is likely to greatly depend on the specificity of the dataset studied, such as the regional

species richness, the distribution of individuals in the traits space, and the correlations

between traits. Future studies investigating community modeling based on multiple traits will

thus need to be tailored to each dataset. This will require many summary statistics to be

simulated, to see which ones are the most correlated to the different model parameters, with

the dataset studied, and to use these best summary statistics in an ABC framework.

Another possible extension of this approach is to model the intraspecific variability in traits

and competitive abilities. Indeed, some recent studies measured traits for each individual

rather than for each species (Ackerly and Cornwell 2007, Paine et al. in prep). For instance,

one could attribute to each species the variability observed in its traits values across the

dataset. Each new recruited individual of a given species would be provided traits values

drawn randomly in this species-specific traits distribution. This would enable to study how

species traits vary between locations in response to different environmental filters (Ackerly

Manuscrit 3

179

and Cornwell 2007), and how this intraspecific variation is affecting community dynamics

(Aarssen 1992, Chave 2004, Vellend and Geber 2005).

A possible obstacle for trait-based studies is the existence of equalizing trade-offs (Chesson

2000) among species traits (Grime et al. 1997, Kneitel and Chase 2004, Reich et al. 2003,

Tilman 1990, Westoby et al. 2002, Wright et al. 2004). These trade-offs may imply that

different combinations of traits lead to a similar competitive ability in given local conditions.

In this case, multiple peaks in the filtering function may occur for each trait, even in a

homogeneous local environment. If those trade-offs are low dimensional in the sense that they

are based on a limited set of traits, the different ecological strategies with similar competitive

ability are likely to be connected by a ridge in trait space (Wainwright 2007). Hence, a way to

limit the impact of such effects could be to decompose this set of traits in principal

components. The present method would then infer a very large value of σ and/or a small

value of A for the axis describing the trade-offs, but may detect environmental filtering on

perpendicular axis, if they capture competitive differences among species once the effect of

equalizing trade-offs is sorted out. In this vein, non-linear principal component analysis may

be more flexible than the more widely used linear PCA (e.g. Gorban and Zinovyev 2007). The

method presented in this contribution may thus be able to deal with low dimensional trade-

offs which are abundantly described in the literature (Wright et al. 2004).

Recent modeling works however suggest that real trade-offs may involve much more

dimensions (Marks and Lechowicz 2006). Although such highly dimensional trade-offs may

explain the commonly observed low dimensional trade-offs (Marks and Lechowicz 2006),

they are also likely to produce filtering functions which are highly irregular, as in the

metaphor of holey adaptive landscapes in the theory of speciation (Gavrilets 1999, 2004). If

the simulation results of Marks and Lechowicz apply to real ecological systems, the proposed

modeling approach does not provide a satisfactory description of the relationship between

traits and species competitive abilities, since the “real filtering function” would have to

present a great number of peaks, the high trait diversity observed in local communities

stemming from the abundance of alternative designs leading to similar competitive abilities

(Marks and Lechowicz 2006). However, simulation experiments suggest that traits measuring

organism-level performance like shade tolerance or drought resistance may be less influenced

by such alternative designs, and more correlated to environmental conditions than organ-level

traits such as leaf nitrogen concentration or specific leaf area (Marks 2007). This argues for

Manuscrit 3

180

the use of such more informative yet more difficult to measure traits in trait-based studies of

community assembly and dynamics to decrease the noise associated with the presence of

alternative designs (Valladares et al. 2002, Engelbrecht et al. 2007).

The problem of alternative designs is not unique to this particular approach for using species

traits but is common to all methods aiming at using species traits to detect environmental

filtering. It is thus surprising that this limitation has received so little attention in the present

literature. A key advantage of the present approach is that it produces clear predictions of trait

distributions in communities. Hence, by looking at more subtle patterns in species abundances

and co-occurrences, it may be possible to detect whether species with similar traits tend to

share similar ecological strategies or whether there is no continuous association between traits

and strategies. Although such tests need further research to be developed, the present

approach is the first to potentially enable to answer the question of whether local trait

diversity is maintained through source-sink dynamics via immigration of locally less

competitive species from the regional pool (Pulliam 1988), or to the presence of a great

number of alternative designs leading to similar competitive abilities. To answer such difficult

questions, it may be necessary to make use of additional data in this framework, such as

growth or mortality data, together with the use of multiple traits possibly linked by trade-offs.

The flexibility of the ABC approach should enable the integration of such new data, but may

necessitate more efficient ABC implementation (Beaumont et al. 2009, Blum and François in

press).

Acknowledgments I thank Jerôme Chave, Nathan Kraft, Christian Marks, Tim Paine and Christopher Baraloto

for stimulating discussions and, for their hospitality, the members of David Ackerly’s lab

where a part of this work was performed. This work was funded by the French Ministery of

Agriculture, the ATUPS grant of the University of Toulouse, and the ANR Bridge project.

Manuscrit 3

181

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Manuscrit 3

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Fig. 1. Illustration of the filtering function.

Caption: Panel a: Filtering function. Each species has a trait value which determines its local

competitive ability. This competitive ability is given by the filtering function, which has three

parameters: h the position of the optimal trait value, A the maximal competitive advantage

associated with this optimal trait value compared to the least competitive species, and σ the

standard deviation of the filtering function which encapsulates the width of the filtering

function. Panels b, c, d: Examples of trait distributions in simulated communities with various

strength of filtering. Panel b: Strong filtering. The distribution of trait values is highly peaked;

species with a trait value different from the optimal trait value are at very low abundances.

Panel c: Intermediate filtering. The distribution of trait values is still peaked, but more species

have large abundances, and species with a trait value different from the optimal trait value can

have medium abundances. Panel d: Low filtering. The distribution of trait values is only

slightly peaked and species with very different trait values coexist at medium abundances.

Box 1. Identifiability of the model parameters with four summary statistics.

The immigration rate I greatly influences the species richness S of the local community (Fig.

2a), but it is not the sole factor in determining the local richness. A given local species

richness (S=100 in Fig. 2b) can be produced by different combinations of parameters values

(Fig. 2b). What matters is the total amount of filters from the regional pool into the local

community. In the present model, both dispersal limitation (the lower I, the greater the

dispersal limitation) and environmental filtering act as filters. The intensity of environmental

filtering is positively correlated with the height A of the environmental filtering function,

since a greater A implies a greater asymmetry in competitive ability among species, hence a

greater chance of competitive exclusion of poorly competitive species from the local

community. The intensity of environmental filtering is also negatively correlated with the

width σ of the environmental filtering function, since a larger σ implies a greater number of

species with relatively good competitive ability in the local community. In sum,

environmental filtering is positively correlated with the ratio A/σ . The knowledge of S

enables to restrict the most likely parameters values through the information of total filtering

intensity (Fig. 2b), but not to know the relative contribution of environmental filtering and

dispersal limitation (Jabot et al. 2008). Among those simulated communities of equal richness

(S=100), Shannon's index H is negatively correlated with the immigration rate I (Fig. 2c).

Hence, the knowledge of S and H enables to know the relative contribution of dispersal and

Manuscrit 3

187

environmental filtering in this model, i.e. to know the value of I and A/σ . At fixed S and H

(here I consider a narrow stripe of H values to have still a large number of simulated

communities), the mean trait value in the community (MTV) is strongly correlated with the

position of the environmental filtering function on the trait axis h (Fig. 2d). Hence, this

additional summary statistic enables to estimate parameter h. Finally, for fixed S, H, and MTV

values (here again, I take a narrow stripe of MTV values), the skewness of the trait value

distribution in the community (STV) is correlated with the height of the environmental

filtering function A (Fig. 2e). Hence STV enables to determine A and consequently σ, since

the ratio A/σ was already known from the value of H. This final correlation between STV and

A can be understood as follows. For a given level of environmental filtering intensity (A/σ),

this filtering can be either due to the strong competitive advantage of a large number of

species, or by a lower competitive advantage of a smaller number of species. In the second

case, A and σ will be smaller, and the community will be composed of a few species with

high local competitive ability, and of a lot of species nearly randomly drawn from the regional

pool. Here, communities filtered around a value of trait h=30 were selected, hence a large

number of species drawn between 0 and 100 in the regional pool will have trait values above

30, and the distribution of trait values among individuals will tend to have a high skewness.

On the contrary, communities simulated with larger A and σ value will be composed of a

greater number of species symmetrically drawn around 30 according to the environmental

filtering function (which is symmetric), and of a smaller number of species randomly drawn

from the regional pool, hence the skewness of the trait distribution will be lower. If

communities had been selected around a value of h above 50, an opposite correlation between

STV and A would have been observed, but it would have been possible to infer the parameters

as well, since what matters is the existence of this correlation which ensures that the summary

statistics give information on the parameters values. A potential problem can be envisaged:

for communities filtered around the center of the trait distribution (h=50), the value of STV

might not be anymore correlated with A, hence the estimation of the parameters may not be

possible anymore, at least with this approach. This is what is observed (see Results).

Fig. 2. Summary statistics and estimation of the model parameters

Caption: In all panels, crosses represent communities of size J=500 simulated with the present

model of community dynamics with a regional pool composed of 1000 species of equal

abundances and evenly spaced on the trait axis (values between 0 and 100).

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188

Fig. 3. Identifiability of the four model parameters

Caption: Each panel represents the correlation between one parameter used in 100 simulated

communities and the corresponding parameter value inferred by ABC. The black line

represents the line of equation y=x. Each simulated community is of size J=500, and species

richness S=100.The regional pool used in the simulation contains 1,000 species of equal

abundances and evenly spaced on the trait axis between 0 and 100. Panel a: immigration

parameter I, panel b: parameter h, panel c: parameter A, panel d: parameter σ. In each panel,

red circles highlight communities for which the parameter inference is not efficient for the

parameter represented in the panel. The properties of these badly-inferred communities are

described in Fig. 4.

Fig. 4. Area of the parameter space with poor parameter identifiability

Caption: Panel a: parameters A and σ used for the 25 communities that have at least one

parameter poorly inferred. There are two distinct groups of communities. The first group

(depicted by crosses) correspond to communities which are not strongly filtered, either

because A is low, or because σ is large. The second group (depicted by stars) corresponds to

communities which are more strongly filtered, but for trait values around the mean trait value

in the regional pool (see Panel c). Panel b: Volume of the approximate posterior distribution

of the three parameters A, σ and I in the 100 communities, measured by the convex hull

volume of the 200 first points of the approximate posterior distribution. The values of the 25

communities which are not well inferred are in red. They are larger than for well-inferred

communities, i.e. communities which are not well inferred have a posterior distribution with a

larger volume. Panel c: Values of the parameter h used in the 100 simulated communities. The

values for the 4 communities which are not well inferred and which are strongly filtered are in

red. They are close to the mean value of the regional pool (h=50). Panel d (resp. e): Example

of the approximate posterior distribution (without the h axis) of a community which is not

well inferred (resp. well inferred) by our method.

Fig. 5. Filtering shape and detectability of non-neutral patterns.

Caption: Panel a: Color-coded values of Shannon's index H as a function of the parameters A

and σ in 1000 simulated communities. Values were krigged before to be plotted. The black

line corresponds to the minimal value of H obtained in 1000 simulated neutral communities.

Manuscrit 3

189

Hence, all combination of parameters A and σ at the right of this line lead to species

abundances that are not compatible with neutrality. Panels b, c, d: same as Panel a, for the

three summary statistics Range, Range5, and VTV. All filtered communities had values of

Range compatible with neutrality.

Fig. 6. Detection of multiple peaks in the filtering function.

Caption: Panel a: Example of the test. The vertical bar stands for the VTV value in the

simulated 2-peaks community. The histogram represents the distribution of VTV values in the

200 best-fit 1-peak communities. Panel b: p-values obtained in 100 simulated 2-peaks

communities.

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Fig. 1. Illustration of the filtering function.

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191

Fig. 2. Summary statistics and estimation of the model parameters

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Fig. 3. Identifiability of the four model parameters

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Fig. 4. Area of the parameter space with poor parameter identifiability

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Fig. 5. Filtering shape and detectability of non-neutral patterns.

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195

Fig. 6. Detection of multiple peaks in the filtering function.

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196

Supplementary Material

Appendix A: Connection between the environmental filtering function modeling

and classical approaches in species niche modeling.

Theoretical modeling of species niches often makes use of Gaussian functions around an

optimal environmental position for a species (e.g. Schwilk and Ackerly 2005). This Gaussian

function describes the competitive ability of the focal species as a function of the environment

(Fig. A1a). If the variance and height of these niche functions are constant among species, and

if the species optimal environmental conditions are perfectly correlated to species traits, the

filtering function at a given environmental condition is a Gaussian function of same variance

and height centered on the trait value corresponding to the local environmental condition (Fig.

A1b). This result keeps true for all types of symmetric niche functions (ie such that f(h-

x)=f(h+x) ), not just the Gaussian one.

Fig. A1. Panel a: Classical species niche modeling on a one-dimensional environmental axis.

Panel b: Resulting filtering function as a function of species traits, under the assumptions that

Manuscrit 3

197

all species niche functions are symmetric and identical in shape among species, and that

species traits are perfectly correlated to their optimal environmental conditions.

Reference:

Schwilk, D.W., Ackerly, D.D., 2005. Limiting similarity and functional diversity along

environmental gradients. Ecol. Lett. 8, 272-281.

Manuscrit 3

198

Appendix B: Details on the ABC implementation

1-Length of the forward-in-time simulation:

In the model considered in this article, the community dynamics necessitates to be simulated

forward-in-time. Starting from a random draw from the regional pool, each species being

pondered by its local competitive ability given the parameters values, the dynamics consist in

a series of death and replacement of individuals. After some time, a dynamic equilibrium is

reached. In the present work, the forward-in-time dynamics was run for J² time steps, each

time step consisting of a death event followed by a recruitment event (J stands for the local

sample size and is equal to 500 in the present paper). To check whether this simulation length

was sufficient so that a dynamic equilibrium was reached, I simulated communities with

forward-in-time dynamics of length 20* J, 100*J, 500*J and 2500*J. The same regional pool

as in the main text was used. 24 combinations of parameters values were explored: ln(I) in

{2,6}, A in {0.5,2}, h in {5,20,50}, σ in {5,15}. For each combination of parameters and each

forward-in-time dynamics length, 100 communities were simulated (hence 9600 communities

were simulated in total). For each of these communities, the four summary statistics used in

the ABC implementation were recorded: S, H, MTV and STV. Although there was an effect of

the simulation length for small length values (data not shown), no effect was detectable

between the lengths 500*J and 2500*J. This was assessed by 96 t-tests (one for each

parameters combination and summary statistics). The distribution of p-values among these 96

t-tests (Fig. B1) was not different from a uniform distribution between 0 and 1 (p-

value=0.74). Furthermore, the few parameters combinations which lead to p-values below

0.05 were not aggregated in the parameter space. Hence they do not suggest that in some parts

of the parameter space, a greater simulation length needs to be used.

Manuscrit 3

199

Fig. B1. p-values in 96 t-tests for differences between communities simulated with 500*J

time steps and communities simulated with 2500*J time steps in the forward-in-time

algorithm.

2-Posterior mode estimation:

We used a simple R function (“density”) to estimate the posterior marginal mode for each

parameter of the model. This estimation was performed on the set of the 500 closest ABC

simulations, each one being weighted with an Epanechnikov function of its distance to the

data (Beaumont et al. 2002).

3-Number of ABC simulations for parameter inference:

In any ABC inference, the greater the number of ABC simulations, the better is the inference.

However, for computing limitations, there is a need to restrain the number of simulations. To

check whether the number of ABC simulations retained in this study of 100,000 communities

with species richness comprised between 90 and 110 (for estimating parameters of

communities with species richness equal to 100) was sufficiently large, I performed the same

estimation with a number of ABC simulations varying from 20,000 to 200,000. I then

Manuscrit 3

200

computed the correlation coefficient R² between parameters estimated with 200,000 ABC

simulations, and parameters estimated with fewer ABC simulations, and summed them over

the four parameters to get a global picture of the similarity among estimation procedures. For

numbers of ABC simulations above 50,000, the R² is above 0.95 on average (Fig. B2). The

number used of 100,000 ABC simulations thus seems to be a good compromise between

inference quality and inference speed.

Fig. B2. Circles stand for correlation coefficients between the parameters inferred in 100

simulated communities with a number of ABC simulations equal to 200,000 and other smaller

numbers of ABC simulations. Crosses stand for the same correlation coefficients on the 75

simulated communities where the ABC inference works well. The horizontal line stands for

an average R² of 0.95 over the four model parameters.

Reference:

Beaumont, M.A., Zhang, W.Y., Balding, D.J., 2002. Approximate Bayesian computation in

population genetics. Genetics 162, 2025-2035.

Manuscrit 3

201

Appendix C: Robustness of the results to various simulation choices.

To assess whether the proposed inference method was still working in other conditions than

the one intensively explored in the main text, I reproduced similar inferences with different

species pool sizes, regional abundances structure and filtering function shapes. In each case, I

simulated 100,000 ABC communities and inferred the parameters of 100 out of these 100,000

communities. I computed the correlation coefficient R² between simulated and inferred

parameters values with the function “rlm” in the package “MASS” of the R software,

excluding the outliers with the arbitrary criterion “outliers = points with a weight in the robust

regression below 0.5”. This arbitrary criterion was found visually to select accurately the

outliers in the present case.

1-Effect of the number of species in the pool.

Species pool sizes equal to 300 and 3,000 were considered. The species were still regularly

distributed on the trait axis. In the robust regressions between simulated and inferred

parameters values, R² and percentages of outliers were similar in each case (Table C1). Thus

species pool size does not seem to influence much the results.

Model

parameters

R²

(without

outliers)

Stot=1000

% of

outliers

Stot=1000

R²

(without

outliers)

Stot=300

% of

outliers

Stot=300

R²

(without

outliers)

Stot=3000

% of

outliers

Stot=3000

ln(I) 0.65 1 0.67 3 0.65 1

h 0.99 17 0.99 11 0.98 4

ln(A) 0.73 8 0.61 9 0.76 7

ln(σ) 0.82 9 0.80 11 0.76 8

Table C1. R² and percentages of outliers for different species pool sizes (Stot).

2-Effect of the structure in regional abundances:

In the main text, the species pool has a size of 1000 species with equal regional abundances.

Here, for the same species pool size, I considered two additional cases. In both cases, the

regional abundances were generated with the use of a Fisher logseries with parameter α equal

to 200 using the function “fisher.ecosystem” of the R package “untb”. In the first case,

regional abundances were randomly attributed to each species, independently of their traits,

Manuscrit 3

202

while in the second case, species regional abundances were not independent of species traits: I

picked at random a position in the trait space, and then placed the species around this trait

value in decreasing order of abundances so as to form a peak in the trait-regional abundance

plot. In the robust regressions between simulated and inferred parameters values, R² and

percentages of outliers were similar in each case, except for the R² of parameter σ in the case

where abundances and traits were correlated (Table C2). Thus species regional abundances

structure does not seem to influence much the results.

Model

parameters

R² (without

outliers)

Equal

abundances

% of

outliers

Equal

abundances

R² (without

outliers)

Unequal

abundances

% of

outliers

Unequal

abundances

R² (without

outliers)

Unequal

abundances

correlated

with trait

values

% of

outliers

Unequal

abundances

correlated

with trait

values

ln(I) 0.65 1 0.70 3 0.63 1

h 0.99 17 0.99 9 0.98 19

ln(A) 0.73 8 0.86 9 0.81 11

ln(σ) 0.82 9 0.86 16 0.47 3

Table C2. R² and percentages of outliers for different regional abundances structures.

3-Effect of the shape of the filtering function:

Two additional shapes of filtering function were considered: rectangular and triangular

functions (Fig. C1). In the robust regressions between simulated and inferred parameters

values, R² were similar in each case, but there were more outliers in the rectangular and

triangular cases than in the Gaussian case treated in the main text (Table C3). A possible

explanation for this is that the summary statistics used might perform less well for other

shapes of filtering functions. For such other shapes, other summary statistics may be more

adapted. Anyway, the method presented in this article is still working honorably for these

alternative shapes of filtering function.

Manuscrit 3

203

Fig. C1. Panel a: rectangular filtering function. Panel b: triangular filtering function.

Model

parameters

R²

(without

outliers)

Gaussian

function

% of

outliers

Gaussian

function

R² (without

outliers)

Rectangular

function

% of

outliersa

Rectangular

function

R²

(without

outliers)

Triangular

function

% of

outliersa

Triangular

function

ln(I) 0.65 1 0.92 16 0.87 9

H 0.99 17 0.89 36 0.59 19

ln(A) 0.73 8 0.91 27 0.91 30

ln(σ) 0.82 9 0.51 13 0.77 24

Table C3. R² and percentages of outliers for different shapes of filtering function. a For rectangular and triangular functions, the criterion for deciding that a point was an outlier

was modified in “outliers = points with a weight in the robust regression below 1” since the

former criterion was not picking all the visually-detected outliers.


To assess whether the results concerning the detection of environmental filtering with the

present method were robust to variations in the shape of environmental filtering functions, I

performed the same analysis as in the main text with two other filtering function shapes. More

precisely, I simulated 1000 neutral communities with J=500 and S=100 with parameter ln(I)

drawn at random in [3 ; 5], and 1000 communities simulated with environmental filtering with

h equal to 25, ln(I) randomly drawn in [3 ; 5], ln(A) in [ln(0.1) ; ln(5)], and ln(σ) in [ln(0.5) ;

ln(25)], using rectangular and triangular filtering functions. I compared the value of four

summary statistics among neutral and filtered communities: Shannon’s index H, the range of

trait values in the local community Range, the range of trait values in the 5 locally most

Manuscrit 3

204

abundant species Range5, and the variance of trait values among individuals VTV. I then

compared the relative power of tests of environmental filtering based either on the distribution

of a trait at the species level using Cornwell et al. (2006)'s method (ie the summary statistics

Range), or on the distribution of a trait at the individual level using either VTV or Range5 (see

also Villéger et al. 2008 for other approaches), or on the species abundances evenness via

Shannon's index H (without trait information). The results are qualitatively similar to the

results obtained in the main text with Gaussian filtering functions (Fig. C2 and C3).

Fig. C2. Filtering shape and detectability of non-neutral patterns – Rectangular functions.

Manuscrit 3

205

Fig. C3. Filtering shape and detectability of non-neutral patterns – Triangular functions.

Manuscrit 4

Jabot, F. & Chave, J. (2009). Inferring the parameters of the neutral theory of biodiversity using phylogenetic information, and implications for tropical forests. Ecology Letters, 12, 239-248.

forest trees of Barro Colorado Island (BCI), Etienne et al.

(2006) found that the maximum likelihood estimation

(MLE) of the neutral parameters (h, m) yields two different

but almost equally likely maxima. This finding is a serious

theoretical challenge for the neutral theory, because it

suggests that there is no way to estimate accurately these

parameters. For the BCI tree data set, it has been assumed

that the parameters are close to h = 47.7 and m = 0.093

(Leigh 2007). The second combination of neutral parame-

ters (h = 241.9, m = 0.003, Etienne et al. 2006) would imply

that the BCI forest is far more dispersal limited, and that the

regional diversity is much higher than previously imagined.

Aside from Latimer et al. (2005), attempts to examine the

neutral theory at evolutionary timescales are scarce (but see,

e.g. Lande et al. 2003; Lavin et al. 2004). Many studies of

macroevolutionary patterns are based on simple models of

lineage diversification, such as the Yule model, which

produces tree topologies assuming that all species have the

same chance to give rise to an altogether new species (Yule

1924). Simulated trees are often compared with empirical

ones using the balance of the tree topology, i.e. the extent to

which nodes define subgroups of equal size (balanced trees

are also called �symmetrical�, while imbalanced ones are

sometimes called �pectinate�, see Mooers & Heard 1997). It

turns out that the Yule model produces trees that are

generally more balanced than those reconstructed from

biological data (Mooers & Heard 1997). Recently, Mooers

et al. (2007) used Hubbell�s neutral model to produce

simulated trees, and they found that it produced trees less

balanced than empirical ones. Hubbell (2001) had already

noticed that larger h values were associated with a more

even distribution of speciation events among lineages;

hence, neutral trees simulated with larger h should be more

balanced. Thus, there are reasons to believe that the trees

produced by Hubbell�s model encompass a range of balance

values, if the parameter h is free to vary more than in

Mooers et al.�s (2007) study. Turning this argument around,

we speculate that the balance of real phylogenetic trees may

provide a direct way to infer the neutral parameter h,

independently from species abundance distributions.

Here, we develop a new sampling theory of Hubbell�sneutral model, which takes into account not only the species

abundance distribution in a sample, but also the phyloge-

netic relatedness of these co-occurring species. We first

assess whether phylogenetic trees predicted by Hubbell�sneutral model are a reasonable fit for real phylogenies, in

particular with respect to phylogenetic imbalance. Next, we

use simulated data to show that phylogenies enable us to

infer the neutral parameters more precisely. We finally apply

our new inference method to tropical tree data sets in the

Neotropics and in South-East Asia. New parameter

estimates are reinterpreted in the light of dispersal biology

and biogeographical patterns.

M E T H O D S

Approximate Bayesian computation

In a classical likelihood framework, inferring parameters of

the neutral model using phylogenies would entail the

derivation of an exact likelihood function for these data.

Currently, there is no simple formula for such a likelihood

function. Instead, it is possible to approximate this function

through simulation, using a method called approximate

Bayesian computation (ABC). This method is commonly

used in population genetics (Tavare et al. 1997; Beaumont

et al. 2002; Marjoram & Tavare 2006), but to our knowledge,

has not been employed in ecology.

The ABC method is useful when the exact likelihood

function of a model can be approximated by a large number

of independent simulations, across a wide range of model

parameter values drawn from a set of prior distributions.

Empirical data are summarized into a set of informative

statistics called summary statistics. These summary statistics

are then computed for each of the simulated data sets and

compared with the values observed in the empirical data set.

Only the simulations whose summary statistics are close

enough to the observed values are retained. The corre-

sponding parameter values, in our case h and m, then form

an approximate joint posterior distribution for the param-

eters. A computer-intensive approach like the ABC method

relies on the ability to quickly simulate samples under the

model considered. For Hubbell�s neutral model, this is made

possible by using the coalescent approach (Wakeley 2007).

Details on our simulation algorithm are provided in

Appendix S1.

Choice of summary statistics

Various diversity indices may be used to summarize the

species abundance distribution (Magurran 2004). Likewise,

phylogeny-based diversity indices, and statistics describing

the tree topology may be used to summarize the phylogeny

of species occurring locally in the community (Mooers &

Heard 1997). We included a total of 24 candidate summary

statistics in our preliminary tests (Table S1). To assess which

statistics were the most informative, we simulated 1 000 000

local communities each of size J = 20 000, where J is the

number of individuals in the local community. We sampled

the neutral parameters with a uniform prior distribution on

ln(h) (0 £ ln(h) £ 7) and on ln(I) (0 £ ln(I) £ 10), where I is

the scaled immigration rate defined as I = m(J ) 1) ⁄ (1 ) m)

(Etienne 2005). These priors contain the range of neutral

parameters that have been previously estimated for tropical

forests (Chave et al. 2006).

The number of species S in the local community sample

was retained as the first summary statistic, because in the

limiting case were m = 1, S is a sufficient statistic for h

240 F. Jabot and J. Chave Letter

� 2008 Blackwell Publishing Ltd/CNRS

(Ewens 1972). We then tested which of the other statistics

were the most informative in predicting the neutral

parameters. Constraining the simulation outputs to a fixed

value of S (in practice, for S = 200 species), we regressed the

23 remaining summary statistics against ln(h). All statistics

of tree imbalance monotonically correlated with ln(h);

hence, we compared their relative predictive power based

on the regression coefficient of a linear model. The

summary statistics for the species abundance distribution

presented a mode for intermediate values of ln(h) (Fig. 1).

We then compared their predictive performance based on

the adjusted-r2 of a quadratic model. Among these statistics,

two were found to be the most correlated with ln(h) (see

Results): the Shannon�s index of diversity H defined as

H ¼ �P

i pi lnðpiÞ, where pi is the relative abundance of

species i in the sample and Shao & Sokal�s (1990)

phylogenetic tree balance statistic B1 defined as

B1 ¼P

i 1=Mi , where Mi is the maximal number of nodes

between the interior node i and the terminal species of the

subtree rooted at node i, the summation being on all interior

nodes except the root (Shao & Sokal 1990). More balanced

phylogenetic trees have higher B1 values. The definition of

the other trial statistics is reported in Table S1. Regression

of the statistics against ln(I) would be very similar to those

against ln(h), because the two parameters h and I are

strongly negatively correlated.

We also assessed whether the range of phylogenetic

imbalance that the neutral theory is able to predict

encompassed realistic values in phylogenetic imbalance.

We retrieved the first 2000 published phylogenies in

TREEBASE (http://www.treebase.org/), measured the

imbalance statistics B1 and compared this statistics to that

obtained from phylogenies simulated with Hubbell�s meta-

community model (see Appendix S3 for more details).

Test of the ABC method using simulated data

It is impossible to ensure that the chosen set of summary

statistics is optimal to infer the parameter in the ABC

method (Marjoram et al. 2003). However, it is possible to

check that the selected summary statistics do summarize

most of the information present in the data and thus lead to

an efficient estimation method. We simulated 300 neutral

data sets with various parameter values and then estimated

the neutral parameters by ABC. More precisely, we

computed a mean standard error and a bias on the estimated

parameters, defined as

MSE ¼ ðlnðhestimatedÞ � lnðhsimulÞÞ2

ln2ðhsimulÞ

� �� 1=2

þ ðlnðIestimatedÞ � lnðIsimulÞÞ2

ln2ðIsimulÞ

� �� 1=2

Bias ¼��lnðhestimatedÞ � lnðhsimulÞ

��lnðhsimulÞ

� �

þ��lnðIestimatedÞ � lnðIsimulÞ

��lnðIsimulÞ

� �

where the brackets represent a mean over the 300 simulated

communities. Both statistics describe the estimation effi-

ciency of the ABC method. For comparison, we also

computed these statistics with the estimates obtained from

an exact maximum-likelihood approach based on the species

abundance distribution only (Etienne 2005).

Application to four tropical forest tree data sets

The ABC method was used to infer the neutral parameters

from four large tropical forest tree data sets (data from

Condit et al. 2006). These data sets correspond to a full

census of trees greater than 10 cm in trunk diameter at

breast height (dbh) in plots of 25–52 ha in size, in central

Panama (BCI), Colombia (La Planada), peninsular Malaysia

(Pasoh) and Malaysia, Sarawak (Lambir). More details on

these study sites may be found in Losos & Leigh (2004).

For each site, a maximally resolved phylogenetic tree

subtending the local community was generated using the

software PHYLOMATIC (Webb & Donoghue 2005). For the

BCI site, we also included additional published data to

Figure 1 Four summary statistics in simulated data sets for

different values of the regional diversity index, ln(h). The goodness

of fit between the summary statistics and ln(h) was measured by

the adjusted r2 and the retained statistics correspond to the best fit

results. (a) Shao and Sokal�s B1 imbalance index. (b) Shannon�sdiversity index H. (c) Number of nodes in the phylogeny between

two randomly chosen individuals Dist_Node. (d) Simpson�s index

1 ) D.

Letter Inferring neutral parameters with phylogenies 241


produce an improved phylogenetic tree (see Appendix S2).

For the BCI phylogeny, about 69% of nodes were resolved

in this improved phylogenetic tree, compared with 53% with

the default options of PHYLOMATIC. The remaining polyto-

mies were resolved randomly.

For each data set, we ran the ABC method using 200 000

simulated species assemblages, with a uniform prior distri-

bution for ln(h) (0 £ ln(h) £ 10) and for ln(I)

(0 £ ln(I) £ 10). To control for the possible bias due to

the incomplete resolution of the phylogenies, we repeated

the random resolution procedure 100 times (see Discussion).

For each of the 100 random resolutions of the polytomies in

the observed phylogenetic tree, we selected the 200 outputs

for which the simulated values of S, H and B1 were the

closest to the real ones – by taking the euclidean distance in

the space of summary statistics (S, H, B1). We thus obtained

200 · 100 = 20 000 points in the plane (ln(h),ln(I)), from

which we computed an approximate posterior distribution.

Analyses using Etienne�s (2005) MLE were performed

using the TETAME freeware (http://www.edb.ups-tlse.fr/

equipe1/chave/tetame.htm). Post-processing of the ABC

simulations (determination of the approximate posterior

distribution and mode) were carried out with the R software

version 2.7.0 (http://www.r-project.org/), using the routine

�bkde2D� of the library �KernSmooth�. All R scripts are

available upon request.

R E S U L T S

We found that the summary statistic of species abundances

with the largest correlation with ln(h) was Shannon�s index

H, a measure of the evenness of the species abundance

distribution. The phylogenetic summary statistic with the

largest correlation with ln(h) was found to be Shao & Sokal�s(1990) B1 imbalance statistic, which measures the level of

symmetry in the phylogenetic tree subtending the local

community (Fig. 1). All statistics based on branch lengths

poorly correlated with ln(h) and were thus found to be

uninformative in our inferential framework. Our simulations

showed that large h values lead to more balanced

phylogenetic trees (larger B1 values) than small h values

(Fig. 1). We also found that observed levels of phylogenetic

imbalance of the 2000 published trees examined were always

within the range of Hubbell�s model predictions (Fig. 2).

When only species abundance data were used in the ABC

method – by using solely the summary statistics S and H, we

found that inference by ABC was nearly as efficient as

Etienne�s (2005) exact MLE method. The mean standard

error on the parameters was equal to 30% with the ABC

method, when compared with 25% for the MLE method.

However, our inference method was more biased that the

MLE method (Bias = 22% with the ABC method versus

9% with the MLE method).

By contrast, when we estimated the neutral model

parameters with the ABC method using all three statistics

S, H and B1 – i.e. including information on the phylogenies,

the mean standard error of the inferred parameters with

ABC was equal to 17% (versus 25% with the MLE) and the

bias was of 2% (versus 9% with the MLE). Hence,

phylogenies do add relevant information that improves the

quality of parameter inference.

Based only on species abundance data, the likelihood

function for the BCI data set has two alternative likelihood

maxima, the low h and high m value being slightly more

likely (Fig. 3a, Etienne et al. 2006). Similarly, the ABC

method yields two alternative maxima when based on the

two species abundance statistics (Fig. 3b). By contrast, our

new method based on all three summary statistics unam-

biguously selects the high h and low m values (Fig. 3c,d).

The parameter h that was selected is one order of magnitude

larger than in previous analyses, and the selected m parameter

is two orders of magnitude smaller (Table 1). We were able

to test whether this result was sensitive to the resolution of

the phylogeny with the BCI data set, as a more refined

phylogenetic hypothesis is available for this site. We found

that our result was independent of the choice of the

phylogeny (Fig. 3c,d).

The ABC method was also applied to the La Planada,

Pasoh and Lambir data sets (Fig. 4a–c respectively). For all

three data sets, the ABC method yielded a single MLE of the

neutral parameters. In La Planada, the most likely value of h

Figure 2 Compatibility of 2000 published phylogenies with Hub-

bell�s neutral theory in terms of phylogenetic tree shape.

Phylogenetic tree shape is measured by the statistic of imbalance

B1. Each dot represents a published phylogeny. The lines

correspond to minimum and maximum B1 values obtained in

simulated neutral phylogenies.



was 345 versus 30 for the MLE and m was equal to 0.003

versus 0.28 for the MLE (Table 1). In Pasoh and Lambir, the

values of h were fourfold larger than in the MLE and those

of m consistently equal to 0.01 (Table 1). In sum, the addition

of phylogenetic information to infer the parameters of

Hubbell�s model led to strikingly larger values for h and

lower values for m when compared with previous inference

methods, in all four tropical forest data sets tested here.

D I S C U S S I O N

Neutrality and parameter inference

Etienne (2005) previously showed that the neutral model of

biodiversity is endowed with an exact sampling theory, like its

counterparts in population genetics (Ewens 2004; Wakeley

2007). This sampling theory relates the full species abundance

distribution of one community sample to the neutral model

parameters. However, the species abundance distribution

contains a limited amount of information and it is not

sufficient to jointly estimate both parameters (Etienne et al.

2006; Fig. 5). Using simulated data, we first showed that the

ABC method based on species abundance only provides

results almost as good as Etienne�s (2005) exact MLE. The

great advantage of the ABC method is that it is easily amenable

to generalizations, through the addition of additional sum-

mary statistics. Adding phylogenetic information via the

imbalance statistic B1, we inferred the neutral parameters of

simulated data sets more precisely than any previous inference

method. As B1 is monotonously related to the neutral

parameters, it was successful at discriminating between the

two alternative maxima in the likelihood profile (Fig. 5).

More generally, the challenge of estimating the parame-

ters of ecological models based on real data has motivated

much recent research (Clark 2005). To our knowledge, our

study is the first to make use of ABC to solve an ecological

problem. Widely used in population genetics (Marjoram &

Tavare 2006), such computer-intensive inference techniques

can allow complex models to be investigated. This should

provide an opportunity to expand the range of data used in

tests of ecological theories (McGill et al. 2007).

Neutrality and phylogenetic imbalance

Hubbell�s neutral model has often been rejected outright

because it was felt that it is much too simplistic to even

remotely reflect the complex evolutionary dynamics of

species assemblages (e.g. Ricklefs 2006). Although our work

does not address this point directly (see Lande et al. 2003;

Allen & Savage 2007), we found that Hubbell�s model is

able to predict phylogenetic tree imbalance. This suggests

that, although crude, this model may be sufficient to capture

basic features of the speciation–extinction balance. Classic

diversification models like the Yule and Hey models, which

assume an equal rate branching probability among lineages,

predict consistently too balanced phylogenies (Mooers &

Heard 1997). By contrast, Hubbell�s model, which assumes

that the branching probability of a lineage is proportional to

its abundance, produces phylogenetic balance consistent

with observed ones (Fig. 2, Appendix S3). This suggests that

the neutral theory�s assumption of a speciation rate

proportional to species abundance might be a less crude

diversification model than the Yule model (Webb & Pitman

(c) (d)

(a) (b)

Figure 3 Posterior distributions of the neutral parameters for the

BCI tropical tree data set. (a) Likelihood profile for Hubbell�sneutral model based on species abundances only and based on

Etienne�s sampling formula. Likelihood values are colour coded.

Solid lines: 95% confidence limits of the parameters. (b) Posterior

distribution for the neutral model using the ABC method with

species abundances only (i.e. based on the two summary statistics S

and H only). Solid lines: density levels (approximate 95%

confidence intervals). (c) Posterior distribution for the neutral

model using the ABC method with both species abundances and a

phylogenetic hypothesis based on the angiosperm phylogeny

group. In this phylogeny, 53% of the nodes are resolved. Three

summary statistics, S, H and B1 were used. (d) Same as in (c) but

with a better resolved phylogeny where 69% of the nodes are

dichotomous.



2002). As in Hubbell�s model regional pools with larger hhave more even regional species abundances (Hubbell

2001), the corresponding phylogenies are more balanced

(Fig. 6). This explains why Mooers et al. (2007) found that

Hubbell�s model predicted too imbalanced phylogenies

compared with the observed ones, as they only used a small

value of h (h = 10) in their simulations.

Our result sheds light on studies of the phylogenetic tree

shape in other species groups. For instance, Heard & Cox

(2007) recently compared primate phylogenies across

continents and they found that the phylogeny of New

World primates was more balanced than that of Old World

primates. They explained this pattern as a consequence of

different biogeographic histories: repeated speciation events

in connection with stepwise dispersal, or massive extinc-

tions, may lead to less balanced phylogenies. Conversely,

vicariance events should lead to more balanced phylogenies.

However, it may also be argued that South America is a

richer regional pool of primate species (S = 80) than Asia

(S = 57), Africa (S = 52) and Madagascar (S = 28). Hence,

the more balanced phylogeny observed in South America

when compared with other regional phylogenies is consis-

tent with neutral expectations, even in the absence of

differential speciation or extinction mechanisms.

Regional assembly of tropical rainforest trees

We found values of h in four large tropical forest tree plots

that were up to one order of magnitude larger than estimates

based on previous methods (Table 1). In Hubbell�s model, his the product of the regional pool size and of the speciation

rate. Larger values of h therefore mean that the regional

pool size is larger than previously thought, or that the

speciation rate is larger. Latimer et al. (2005) found

remarkably comparable values of h in the South African

fynbos that they studied. To interpret their result, they

reasoned that the regional pool of the fynbos is roughly the

Cape Floristic Region, which extends over 50 000 km2. This

extent leads to a regional pool size of about 1.3 · 1011

individuals (Appendix S4). Using the same logic, our new

estimates of h imply that the regional pools of our

neotropical tree plots should extend over areas of the size

Table 1 Neutral parameter estimates inferred from local species abundances and phylogeny in four tropical forest plots: Barro Colorado

Island (BCI, Panama), La Planada (Colombia), Pasoh and Lambir (Malaysia)

Site J S h1 m1 h2 m2 W hE mE

BCI* 20 788 236 724 0.002 43 0.32 0.78 48 0.14

BCI� 20 788 236 571 0.002 44 0.36 0.88 48 0.14

La Planada 14 100 164 345 0.003 31 0.39 0.8 30 0.28

Pasoh 29 257 674 534 0.01 – – 1 194 0.07

Lambir 29 890 990 2491 0.008 – – 1 282 0.13

J and S are the number of individuals and the number of species in the sample respectively. The neutral parameters estimated by the ABC

method are (h1, m1). A lower peak is often observed in posterior distributions, whose values are (h2, m2). The relative weight of the mode (h1,

m1) compared with the other peak is W, defined as the number of ABC simulations in the confidence interval of the mode divided by the total

number of retained ABC simulations. (hE, mE) are the estimates obtained by the exact likelihood formula that uses only species abundances

(Etienne 2005).

*Phylogeny based on the compilation of phylogenies made by the software PHYLOMATIC. In this tree, 53% of the nodes are resolved.

�Phylogeny based on additional compilation of phylogenies for species encountered in BCI. In this revised tree, 69% of the nodes are

resolved.

(a) (b) (c)

Figure 4 Posterior distributions of the neutral parameters in three tropical forest sites using the ABC method. (a) Posterior distribution of the

neutral parameters at La Planada. Solid lines: the density levels (approximate 95% confidence intervals). (b) Posterior distribution of the

neutral parameters at Pasoh. (c) Posterior distribution of the neutral parameters at Lambir.



of the entire Neotropics, and the South-East Asian tree pool

should extend over an area of the order of the former Sunda

Shelf (Appendix S4). An alternative interpretation would be

that speciation rates should be extraordinarily high for trees.

While limited evidence would support this claim in a few

species-rich groups (Richardson et al. 2001), this pattern

does not seem to hold universally across tropical plant

lineages (Pennington & Dick 2004; Pennington et al. 2006).

Is a continental extent for the regional pool of tropical

trees a biologically sound inference? By definition, the

regional pool of an ecological community is the ensemble of

species likely to immigrate into the local community. In

tropical forests, long-distance dispersal events have been

reported based on floristic evidence (Pennington & Dick

2004) and using molecular tools (Dick et al. 2008). Although

rare, these long-distance dispersal events stir tropical forest

pools over wide geographical scales. Further, a regional

species pool extending over continental scales is consistent

with the fact that numerous Amazonian tree species have a

wider distribution than previously thought. For instance,

many of the tree species in the family Sapotaceae that were

previously reported as having a narrow distribution are now

recognized as being pan-Amazonian species (T.C. Penning-

ton, personal communication). Finally, we found compara-

ble values of h across sites within the same continent,

suggesting that these sites indeed share the same pool, and

these values were also comparable across continents

suggesting that their regional diversity in tree species is

comparable as confirmed by independent evidence (Gentry

1988; Fine & Ree 2006). By contrast, previous estimates of hwere one order of magnitude larger in Asia than in South

America (Chave et al. 2006).

A possible limitation in our analysis is due to the fact that

the phylogenies used for parameter inference were not fully

resolved. In order to use our inference method, we had to

resolve these phylogenies randomly. This may have lead to a

bias towards high h values, because randomly branched

trees are more balanced than real ones (Mooers & Heard

1997). However, this potential bias is unlikely to lead to the

high estimated value of h because increasing the resolution

of the phylogeny at BCI did not increase the probability of

selecting the low h peak (Table 1, Fig. 3c,d).

Local assembly of tropical rainforest trees

Another finding of our study is that the immigration rate m is

much smaller than previously reported for tropical forests

(Table 1). This result is a direct consequence of the large

(c)

(a) (b)

Figure 5 Phylogenies improve the estimation of the neutral

theory�s parameters. (a) Exact likelihood profile of the neutral

parameters using the BCI tree species abundance data (see Fig. 2a).

Parameter inference leads to a confidence interval containing two

equally likely maxima: one at low h and high m, the other at high hand low m. (b) Variation of the evenness (measured by Shannon�sH) in simulated neutral communities of the same size as in the BCI

data set. The species richness S determines a maximum-likelihood

ridge in the parameter space (h, m). The evenness H contains

additional information about the position of the most likely

parameters along this ridge. However, as this evenness is

unimodally correlated with h, two parameter combinations yield

the same evenness. (c) The phylogenetic tree imbalance statistic B1

of a local community is positively related to h. A combination of the

statistics H and B1 yields a single most likely parameter set (h, m).

Regionalpools

Low θ

Low m

High θ

High m

Localcommunities

1

2

Figure 6 Schematic depiction of the information contained in

phylogenies. Each species is denoted by a different symbol.

Regional pools are connected to local communities by immigration

(grey arrows). When h is large, regional pools are species rich and

have more balanced phylogenies. Based on species abundances

only, communities 1 and 2 cannot be distinguished. However, the

phylogenetic imbalance of community 1 is greater than that of

community 2.



regional diversities h measured with our new method. If the

regional pool has more species, then the local community has

to be more dispersal limited from this pool to maintain the

same level of local diversity. Does this result make sense

biologically? To answer this question, we first emphasize that,

in Hubbell�s model, an immigration event is not equivalent to

an observed immigration event in real continuous landscapes

(Alonso et al. 2006). In Hubbell�s model, immigration events

come from anywhere in the regional pool; so, parameter m

measures the amount of sampling of this regional pool. In real

landscapes, immigration events mostly come from close

surroundings of the focal community, and only a small

fraction of the regional pool is actually sampled by short-

distance dispersal. By contrast, long-distance dispersal events

are contributed by the entire regional pool, as assumed in

Hubbell�s model. Consequently, in real landscapes, one must

distinguish short-distance immigration events which consti-

tute the bulk of immigration but do not contribute much to

the sampling of the regional pool, and long-distance

immigration events which, while rare, are likely to contribute

much more to the sampling of the regional pool (Nathan

2006). In this context, our estimate of m predicts that long-

distance dispersal events contribute at best 0.2–1% of the

within-site recruitment.

The consistency between the neutral parameter m and

field data have often made use of average dispersal distances

inferred from seed trap data, i.e. short-distance dispersal.

Using seed trap counts on BCI, a cross-species mean seed

dispersal distance from the parent tree to the propagule�sarrival site was estimated to be 39 m (Condit et al. 2002).

Using this value of mean dispersal distance, Etienne (2005)

computed m as the proportion of seeds in the plot coming

from outside the plot, and he found that this parameter

should be close to 0.1 with a Gaussian seed dispersal kernel.

However, as mentioned above, local dispersal should be a

poor predictor of the immigration rate m. Hence, the

apparent contradiction between average dispersal distances

measured by seed trap data and our estimates of m is simply

resolved by the fact that the latter measures long-distance

dispersal. This quantity is of crucial importance in the

context of global change, because long-distance dispersal is

what will determine the overall ability of tropical forest

species to track environmental changes.

Perspectives

Deviations from the point-wise mutation model assumed

here may also contribute to the observed patterns of

phylogenetic tree balance. If the new assumption is that a

new lineage starts with more than one individual, like in

Hubbell�s fission model where population are randomly split

into two during speciation events (Hubbell 2001), then

phylogenetic balance will be higher than with the point-wise

mutation model (Mooers et al. 2007). Unfortunately, models

of speciation with non-point-wise mutation do not possess a

simple mapping with a coalescent; so, the present approach

cannot be straightforwardly extended to more general

speciation models. We hope to return to this question in

the future.

Our study paves the road between community modelling

and studies of phylogenetic structure. This theme has

received a great deal of attention in the recent literature and

tests have been devised to compare the phylogenetic

structure of local species assemblages to randomly assembled

(null) communities from a species pool (Webb 2000; Webb

et al. 2002). As an illustration, Webb (2000) assumed that the

species pool was simply the sum of all species encountered in

a surrounding area, because these were considered as

potential immigrants into the focal community. Yet, this

approach strongly depends on the size of the hypothetical

regional pool (Swenson et al. 2006) and on the choice of the

test statistics (Hardy & Senterre 2007). Further, it makes no

use of local species abundances, although species abundances

may be informative for testing ecological mechanisms.

A significant improvement of these tests requires building

a null theory based at the individual level, rather than at the

species level. This theory needs to be endowed with a proper

sampling theory, making no explicit reference to a regional

pool, for which information on abundances is seldom

available. In addition, it needs to take into account the

consequences of dispersal limitation on species abundances.

Finally, it needs to incorporate demographic stochasticity

and to be based on several sampling units. Our work

supports the view that the dispersal-limited neutral theory

may be used in this research programme (Pennington et al.

2006). We could extend it to include multiple plots

simultaneously (Jabot et al. 2008). Then, by looking at

patterns that have not been used to fit the model parameters,

such as phylogenetic and taxonomic similarity, one could

assess the biological relevance of additional non-neutral

processes. Such a model would provide consistent null

scenarios to test the hypothesis of community phylogenetics.

A C K N O W L E D G E M E N T S

We thank Lounes Chikhi for sharing his expertise on ABC

methods, and for comments on a previous version of this

manuscript. We also thank Mark Beaumont, Michael Blum,

Nathan Kraft and Christophe Thebaud for useful comments

on a previous version of this manuscript. We thank the

Editor and three anonymous referees for suggestions that

greatly improved this article. We are indebted to the Center

for Tropical Forest Science and the numerous field workers

who produced the empirical datasets used in this article. FJ

was funded by the French Ministry of Agriculture. This

work was funded by the ANR-Biodiversite grant BRIDGE,



by a CNRS-AMAZONIE grant and by the Egide Alliance

grant no. 12130ZG.

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S U P P O R T I N G I N F O R M A T I O N

Additional Supporting Information may be found in the

online version of this article:

Table S1 Summary statistics explored for the ABC method

Appendix S1 ABC algorithm.

Appendix S2 Compilation of phylogenies for the BCI plot.

Appendix S3 Compatibility of neutral theory with 2000

published phylogenies.

Appendix S4 Computation of the regional pool sizes for the four

tropical tree plots.

Please note: Wiley-Blackwell are not responsible for the

content or functionality of any supporting materials supplied

by the authors. Any queries (other than missing material)

should be directed to the corresponding author for the

article.

Editor, Thomas Crist

Manuscript received 6 October 2008

First decision made 12 November 2008

Manuscript accepted 25 November 2008



Manuscrit 4

220

Table S1 Summary statistics, and their correlations with the neutral parameter ln(θ).

Summary Statistic Definition Reference Adjusted R²

S Species richness. Magurran (2003) –

B1

B1=Σ(1/Mi), where for each node i except the root, Mi= maximal number of nodes between the node i and the terminal species of the tree subtended by node i.

Shao & Sokal (1990) 0.54

H Shannon's Index. H=-Σ(Ni * ln(Ni))+N * ln(N), where Ni is the abundance of species i and N is the total

abundance of the sample. Magurran (2003) 0.45

Dist_node Mean number of nodes connecting two individuals in the subtending phylogenetic tree This paper 0.43

1-D Simpson's index. 1-D=1-Σ(( Ni/N)²). Magurran (2003) 0.35 Inv(Ni) Σ(1/Ni) This paper 0.37 Var(Ni) Variance of Ni This paper 0.35 Inv(Ni²) Σ(1/Ni²). This paper 0.31

Dist_node_spec Similar to Webb (2000)’s mean pairwise nodal

distance, except that the phylogeny of the sample alone is considered.

Webb (2000) 0.21

Var(node) Variance of the number of nodes connecting two individuals in the subtending phylogenetic tree This paper 0.19

Var(node)_spec Variance of the number of nodes connecting two species in the phylogenetic tree of the community. This paper 0.17

σ(Nbar) Standard variation of Hi, where Hi is the number of internal nodes between species i and the root Sackin (1972) 0.14

Fourth(Ni) (Σ((Ni-mean(Ni))4)/S)1/4 This paper 0.11

IColless

Σ(ri-si), where for each node i, ri and si are the numbers of terminal species in the two subtrees

connected by node i (with ri greater than si). Colless (1982) 0.11

Nbar Mean(Hi), where Hi is the number of internal nodes between species i and the root. Sackin (1972) 0.09

Dist_neighbour Mean phylogenetic distance between two individuals of sister species. This paper 0.06

Dist_neighbour_spec Mean phylogenetic distance between two sister species Webb (2000) 0.06

PD Sum of the branch lengths (lengths are normalized so that the tree height equals 1). Faith (1992) <0.01

Var(Dist_neigh_spec) Variance of the phylogenetic distance between sister species. This paper <0.01

Δ+ Mean phylogenetic distance between two species. Clarke & Warwick (1998) <0.01

Var(Dist_neighbour) Variance of the phylogenetic distance between individuals belonging to sister species This paper <0.01

D Mean phylogenetic distance between two individuals.

Chave et al. (2007) <0.01

Λ+ Variance of the phylogenetic distance between species.

Clarke & Warwick (2001) <0.01

Var(Dist) Variance of the phylogenetic distance between individuals. This paper <0.01

Manuscrit 4

221

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Manuscrit 4

222

Appendix S1: Simulation algorithm.

Neutral theory and phylogenies

In its original formulation, Hubbell’s model considers that speciation events are point-wise

mutations, that is, at each recruitment event in the regional pool, individuals have a small

probability of belonging to an altogether new species. This is equivalent to the infinite-alleles

Moran model with mutation in population genetics, where backward mutations are not

allowed (Ewens 2004). The infinite-alleles Moran model does not keep track of the

evolutionary relationships among alleles. In our model, for each speciating individual, we do

keep track of the species identity from which it descends. This enables us to construct

evolutionary relationships among species.

Simulation algorithm

We use a modified version of Etienne's (2005) algorithm to reconstruct the subtending

phylogenies of local communities from the knowledge of the neutral parameters θ and the

scaled immigration rate I=m(J-1)/(1-m), where m is the immigration rate, and J is the local

community size. We start by computing the number of immigrating ancestors and recording

their numbers of descendants. Individuals are drawn one by one. The jth individual has a

probability I/(j+I-1) of descending from a newly immigrating ancestor and a probability (j-

1)/(j+I-1) of descending from an already recorded ancestor. In the latter case, one of the j-1

already tagged individuals is selected at random, and its ancestor is the ancestor of the jth

individual. Applying this algorithm, the immigration history for the local community of size J

can be reconstructed. Once the number A of ancestors is known, the forward-in-time

algorithm of Stephens (2000) is used to build a dated phylogeny for the A ancestors. This

algorithm starts with two lineages of the same species, and every timestep Tk, where Tk-Tk-1 is

an exponentially distributed time with rate parameter λk=k(k-1+θ)/2, and k is the number of

lineages, a lineage is chosen at random from the existing k, and it is split in two with

probability p=(k-1)/(k-1+θ). If it is not split (probability 1-p), it is speciating into a lineage of

another species. This algorithm is repeated until there are A+1 lineages and the last event (a

lineage split) is deleted so that there is only A lineages at the end (Stephens 2000). This

procedure ensures that this forward coalescent algorithm is equivalent to the backward

coalescent: if the algorithm was stopped when there are A lineages, then the coalescent tree

would necessarily end by a lineage split whereas here, it ends either by a speciation event or

by a lineage split.

Manuscrit 4

223

References:

Etienne, R.S. (2005). A new sampling formula for neutral biodiversity. Ecol. Lett., 8, 253-

260.

Ewens, W.J. (2004). Mathematical Population Genetics. Springer, Berlin.

Stephens, M. (2000). Times on trees and the age of an allele. Theor. Popul. Biol., 57, 109-

119.

Manuscrit 4

224

Appendix S2: Improving the resolution of the phylogeny of Barro Colorado Island’s

tropical tree species.

Phylogenetic trees are in newick format, with additional brackets [] indicating remaining

polytomies, and $ symbols indicating the partial resolution of certain clades. A C++ code for

randomly resolving this phylogeny, in respecting these partial resolutions is available upon

request.

(([([((((Schizolobium_parahybum,(Prioria_copaifera,((Senna_dariensis,(((Enterolobium_schomburgkii,(Abarema_macradenia,[($(((Inga_laurina,Inga_ruiziana),Inga_punctata),(Inga_oerstediana,(Inga_nobilis,Inga_sapindoides)))$,Inga_acuminata,Inga_goldmanii,Inga_marginata,Inga_pezizifera,Inga_spectabilis,Inga_umbellifera)])),Acacia_melanoceras),Tachigalia_versicolor)),((((Erythrina_costaricensis,Lonchocarpus_heptaphyllus),((((Pterocarpus_belizensis,Pterocarpus_rohrii),Platypodium_elegans),Platymiscium_pinnatum),Andira_inermis)),[(Ormosia_amazonica,Ormosia_coccinea,Ormosia_macrocalyx)]),((Dipteryx_oleifera,Myrospermum_frutescens),(Swartzia_simplex_gra,Swartzia_simplex_och)))))),((([((Brosimum_alicastrum,Brosimum_guianense),[(Ficus_bullenei,Ficus_colubrinae,Ficus_costaricana,Ficus_insipida,Ficus_maxima,Ficus_obtusifolia,Ficus_popenoei,Ficus_tonduzii,Ficus_trigonata,Ficus_yoponensis)],Maquira_guianensis,Perebea_xanthochyma,Poulsenia_armata,Sorocea_affinis)],[((Cecropia_insignis,Cecropia_obtusifolia),Pourouma_bicolor,(Trophis_caucana,Trophis_racemosa))]),(Celtis_schippii,Trema_micrantha)),Colubrina_glandulosa)),[([([(Croton_billbergianus,((Alchornea_costaricensis,Alchornea_latifolia),(Adelia_triloba,(Acalypha_diversifolia,Acalypha_macrostachya))),((Sapium_glandulosum,Sapium_%27broadleaf%27),Hura_crepitans),Hyeronima_alchorneoides,Margaritaria_nobilis)],((Vismia_baccifera,Vismia_macrophylla),((Marila_laxiflora,Calophyllum_longifolium),(Chrysochlamis_eclipes,(Symphonia_globulifera,(Garcinia_intermedia,Garcinia_madruno))))),[([(Casearia_aculeata,Casearia_arborea,Casearia_commersoniana,Casearia_guianensis,Casearia_sylvestris)],Hasseltia_floribunda,Lacistema_aggregatum,(Laetia_procera,Laetia_thamnia),Lindackeria_laurina,Lozania_pittieri,Tetrathylacium_johansenii,Zuelania_guidonia)],(Cassipourea_elliptica,Erythroxylum_macrophyllum),Cespedesia_spathulata,Drypetes_standleyi,((Hirtella_americana,Hirtella_triandra),(Licania_hypoleuca,Licania_platypus)),(Hybanthus_prunifolius,Rinorea_sylvatica),Spachea_membranacea)],Maytenus_schippii,Sloanea_terniflora)]),([([(Allophylus_psilospermus,[(Cupania_cinerea,Cupania_latifolia,Cupania_rufescens,Cupania_seemannii)],(Talisia_nervosa,Talisia_princeps))],(((Anacardium_excelsum,Astronium_graveolens),(Spondias_mombin,Spondias_radlkoferi)),[(((Protium_costaricense,Protium_panamense),Protium_tenuifolium),Tetragastris_panamensis,Trattinnickia_aspera)]),(((Cedrela_odorata,((Trichilia_pallida,Trichilia_tuberculata),(Guarea_grandifolia,(Guarea_guidonia,Guarea_sp)))),[(Zanthoxylum_acuminatum,Zanthoxylum_ekmanii,Zanthoxylum_panamense,Zanthoxylum_setulosum)]),(Picramnia_latifolia,(Quassia_amara,Simarouba_amara))))],(((([(Cavanillesia_platanifolia,Ceiba_pentandra,Pseudobombax_septenatum,(Pachira_sessilis,Pachira_quinata))],(Quararibea_asterolepis,Hampea_appendiculata)),Ochroma_pyramidale),Sterculia_apetala),((Guazuma_ulmifolia,Theobroma_cacao),((Trichospermum_galeottii,Luehea_seemannii),((Apeiba_membranacea,Apeiba_hybrid),Apeiba_tibourbou))))),((([(Chamguava_schippii,[(Eugenia_coloradoensis,Eugenia_galalonensis,Eugenia_nesiotica,Eugenia_oerstediana)],Myrcia_gatunensis,Psidium_friedrichsthalianum)],Vochysia_ferruginea),[(Miconia_affinis,Miconia_argentea,Miconia_elata,Miconia_hondurensis)]),(Lafoensia_punicifolia,(Terminalia_amazonia,Terminalia_oblonga))),Turpinia_occidentalis)],(([(([(Aegiphila_panamensis,(Jacaranda_copaia,(Tabebuia_guayacan,Tabebuia_rosea)),Trichanthera_gigantea)],

Manuscrit 4

225

Solanum_hayesii),((Psychotria_grandis,(Coussarea_curvigemmia,Faramea_occidentalis)),((Hamelia_axillaris,Guettarda_foliacea),[((Pentagonia_macrophylla,(Alseis_blackiana,Macrocnemum_roseum)),[(Randia_armata,Genipa_americana,Amaioua_corymbosa,Alibertia_edulis,Tocoyena_pittieri)],Posoqueria_latifolia)])),(Aspidosperma_spruceanum,(Thevetia_ahouai,(Lacmellea_panamensis,(Tabernaemontana_arborea,Stemmadenia_grandiflora)))),((Cordia_alliodora,Cordia_bicolor),Cordia_lasiocalyx))],(Dendropanax_arboreus,Schefflera_morototoni)),[((Ardisia_fendleri,Stylogyne_turbacensis),(((Chrysophyllum_argenteum,Chrysophyllum_cainito),((Pouteria_fossicola,Pouteria_reticulata),Pouteria_stipitata)),Gustavia_superba),Diospyros_artanthifolia)]),(((Coccoloba_coronata,Coccoloba_manzinellensis),Triplaris_cumingiana),Guapira_standleyana),(Heisteria_acuminata,Heisteria_concinna))],(((((Annona_spraguei,(Guatteria_dumetorum,Xylopia_macrantha)),(Desmopsis_panamensis,(Mosannona_garwoodii,Unonopsis_pittieri))),((Virola_multiflora,Virola_sebifera),Virola_surinamensis)),([(Beilschmiedia_pendula,Cinnamomum_triplinerve,[(Nectandra_cissiflora,Nectandra_lineata,Nectandra_purpurea,Nectandra_%27fuzzy%27)],[(Ocotea_cernua,Ocotea_oblonga,Ocotea_puberula,Ocotea_whitei)])],(Siparuna_guianensis,Siparuna_pauciflora))),(Piper_cordulatum,Piper_reticulatum))),((((Attalea_butyracea,Elaeis_oleifera),Astrocaryum_standleyanum),Oenocarpus_mapora),Socratea_exorrhiza));

References: Apocynaceae: (Aspidosperma_spruceanum,(Thevetia_ahouai,(Lacmellea_panamensis,(Tabernaemontana_arborea,Stemmadenia_grandiflora)))) Ref: Potgieter & Albert 2001. NB: Stemmadenia placed next to Tabernaemontana because it belongs to the same tribe. Rubiaceae: ((Psychotria_grandis,(Coussarea_curvigemmia,Faramea_occidentalis)),((Hamelia_axillaris,Guettarda_foliacea),[((Pentagonia_macrophylla, (Alseis_blackiana,Macrocnemum_roseum)),[(Randia_armata,Genipa_americana,Amaioua_corymbosa,Alibertia_edulis,Tocoyena_pittieri)],Posoqueria_latifolia)])) Ref: Rova et al. 2002. Bremer & Manen 2000. Persson 2000. NB: Macrocnemum placed next to Alseis because it belongs to the same tribe. Arecaceae: ((((Attalea_butyracea,Elaeis_oleifera),Astrocaryum_standleyanum),Oenocarpus_mapora),Socratea_exorrhiza) Ref: Hahn 2002. Annonaceae: ([(Annona_spraguei,Guatteria_dumetorum,Xylopia_macrantha)],(Desmopsis_panamensis,(Mosannona_garwoodii,Unonopsis_pittieri)))

Manuscrit 4

226

Ref: Pirie et al. 2006. Anacardiaceae: ((Anacardium_excelsum,Astronium_graveolens),(Spondias_mombin,Spondias_radlkoferi)) Ref: Pell 2004. page 66. Bombacaceae: (((([(Cavanillesia_platanifolia,Ceiba_pentandra,Pseudobombax_septenatum,(Pachira_sessilis,Pachira_quinata))],(Quararibea_asterolepis,Hampea_appendiculata)),Ochroma_pyramidale), Sterculia_apetala),((Guazuma_ulmifolia,Theobroma_cacao),((Trichospermum_galeottii,Luehea_seemannii),[(Apeiba_membranacea,Apeiba_hybrid,Apeiba_tibourbou)]))) Ref: -Baum et al. 2004. -Alverson et al. 1999. Clusiaceae: ((Vismia_baccifera,Vismia_macrophylla),((Marila_laxiflora,Calophyllum_longifolium),(Chrysochlamis_eclipes,(Symphonia_globulifera,(Garcinia_intermedia,Garcinia_madruno))))) Ref: Gustafsson et al. 2002. Euphorbiaceae: [(Croton_billbergianus,((Alchornea_costaricensis,Alchornea_latifolia),(Adelia_triloba,(Acalypha_diversifolia,Acalypha_macrostachya))),((Sapium_glandulosum, Sapium_broadleaf),Hura_crepitans),Hyeronima_alchorneoides,Margaritaria_nobilis)] Ref: Wurdack et al. 2005. For Fabaceae: (Schizolobium_parahybum,(Prioria_copaifera,((Senna_dariensis,(((Enterolobium_schomburgkii,(Abarema_macradenia,[($(((Inga_laurina,Inga_ruiziana),Inga_punctata),(Inga_oerstediana,(Inga_nobilis,Inga_sapindoides)))$,Inga_acuminata,Inga_goldmanii,Inga_marginata,Inga_pezizifera,Inga_spectabilis,Inga_umbellifera)])),Acacia_melanoceras),Tachigalia_versicolor)),((((Erythrina_costaricensis,Lonchocarpus_heptaphyllus),((((Pterocarpus_belizensis,Pterocarpus_rohrii),Platypodium_elegans),Platymiscium_pinnatum),Andira_inermis)),[(Ormosia_amazonica,Ormosia_coccinea,Ormosia_macrocalyx)]),((Dipteryx_oleifera,Myrospermum_frutescens),(Swartzia_simplex_gra,Swartzia_simplex_och)))))) Ref: -Wojciechowski, Lavin & Sanderson 2004. -Inga: Richardson et al. 2001. Meliaceae: (Cedrela_odorata,((Trichilia_pallida,Trichilia_tuberculata),[(Guarea_grandifolia, Guarea_guidonia,Guarea_sp)])) Ref: Muellner et al. 2003.

Manuscrit 4

227

Moraceae: (Sorocea_affinis,((((Perebea_xanthochyma,Poulsenia_armata),Maquira_guianensis),[(Ficus_bullenei,Ficus_colubrinae,Ficus_costaricana,Ficus_insipida,Ficus_maxima,Ficus_obtusifolia,Ficus_popenoei,Ficus_tonduzii,Ficus_trigonata,Ficus_yoponensis)]),(Brosimum_alicastrum,Brosimum_guianense))) Ref: Datwyler & Weiblen 2004. References: Alverson, W.S., Whitlock, B.A., Nyffeler, R., Bayer, C. & Baum, D.A. (1999). Phylogeny of

the core Malvales: evidence from ndhF sequence data. Am. J. Bot., 86, 1474-1486. Baum, D.A., Dewitt Smith, S., Yen, A., Alverson, W.S., Nyffeler, R., Whitlock, B.A. &

Oldham, R.L. (2004). Phylogenetic relationships of Malvatheca (Bombacoideae and Malvoideae; Malvaceae sensu lato) as inferred from plastid DNA sequences. Am. J. Bot., 91, 1863-1871.

Bremer, B. & Manen, J.-F. (2000). Phylogeny and classification of the subfamily Rubioideae (Rubiaceae). Plant Syst. Evol., 225, 43-72.

Datwyler, S.L. & Weiblen, G.D. (2004). On the origin of the fig: phylogenetic relationship of Moraceae from ndhF sequences. Am. J. Bot., 91, 767-777.

Gustafsson, M.H.G., Bittrich, V. & Stevens, P.F. (2002). Phylogeny of Clusiaceae based on rbcL sequences. Int. J. Plant. Sci., 163, 1045-1054.

Hahn, W.J. (2002). A phylogenetic analysis of the Arecoid line of palms based on plastid DNA sequence data. Mol. Phyl. Evol., 23, 189-204.

Muellner, A.N., Samuel, R., Johnson, S.A., Cheek, M., Pennington, T.D. & Chase, M.W. (2003). Molecular phylogenetics of Meliaceae (Sapindales) based on nuclear and plastid DNA sequences. Am. J. Bot., 90, 471-480.

Pell, S.K. (2004). Molecular systematics of the cashew family (Anacardiaceae). PhD thesis. Louisiana State University.

Persson, C. (2000). Phylogeny of the Neotropical Alibertia group (Rubiaceae), with emphasis on the genus Alibertia, inferred from ITS and 5S ribosomal DNA sequences. Am. J. Bot., 87, 1018-1028.

Pirie, M.D., Chatrou, L.W., Mols, J.B., Erkens, R.H.J. & Oosterhof, J. (2006). ‘Andean-centred’ genera in the short-branch clade of Annonaceae: testing biogeographical hypotheses using phylogeny reconstruction and molecular dating. J. Biogeog., 33, 31-46.

Potgieter, K. & Albert, V.A. (2001). Phylogenetic relationships within Apocynaceae s.l. based on trnL Intron and trnL-F Spacer and propagule characters. Ann. Miss. Bot. Gard., 88, 523-549.

Richardson, J.E., Pennington, R.T., Pennington, T.D. & Hollingsworth, P.M. (2001). Rapid diversification of a species-rich genus of neotropical rain forest trees. Science, 293, 2242-2245.

Rova, J.H.E., Delprete, P.G., Andersson, L. & Albert, V.A. (2002). A trnL-F cpDNA sequence study of the Condamineeae-Rondeletieae-Sipaneeae complex with implications on the phylogeny of the Rubiaceae. Am. J. Bot., 89, 145-159.

Wojciechowski, M.F., Lavin, M. & Sanderson, M.J. (2004). A phylogeny of legumes (Leguminosae) based on analysis of the plastid matK gene resolves many well-supported subclades within the family. Am. J. Bot., 91, 1846-1862.

Wurdack, K.J., Hoffmann, P. & Chase, M.W. (2005). Molecular phylogenetic analysis of uniovulate Euphorbiaceae (Euphorbiaceae sensu stricto) using plastid rbcL and trnL-F DNA sequences. Am. J. Bot., 92, 1397-1420.

Manuscrit 4

228

Appendix S3: Compatibility with neutral theory of the imbalance levels of 2,000

published phylogenies.

Treebase extraction and phylogenetic trees preprocessing:

We extracted 2,000 published phylogenies from Treebase (http://www.treebase.org/)

(Accession numbers 705 to 2704, the 704 first trees in Treebase are not numbered in the same

way which renders their automatic retrieval less easy) using the R package apTreeshape

(Bortolussi et al. 2006). Following the method of Blum and François (2006), we

automatically removed putative outgroups used to reconstruct these phylogenies. This was

done by detecting subtrees descending directly from the root and having only one or two

species (R scripts available upon request). If the trees contained polytomies, they were

randomly resolved using the routine “multi2di” of the R package APE (Paradis et al. 2004).

Out of these 2,000 trees, 1,660 contained more than 5 species, and these were used to

compute the statistic B1.

Neutral simulations:

For each observed value S of the species richness in the 1,660 trees, we simulated neutral

trees of the same richness produced under Hubbell’s model with various θ values (C++ code

available upon request). As θ decreases, the regional pool size necessary to produce a given

species richness increases. To avoid computer memory saturation, we fixed 1,000,000 as a

limit to this size, and stopped simulations when we reached this limit. Specifically, we started

by simulating 30 phylogenies with θ equal to 1,000. We then repeated this simulation step

after dividing θ by 2, until the 1,000,000 limit was reached. For each of these simulated

neutral trees, we computed the B1 statistic. For each richness value, all these neutral simulated

values of B1 formed a range consistent with the neutral assumption.

References:

Blum, M.G.B. & François, O. (2006). Which random processes describe the tree of life? A

large-scale study of phylogenetic tree imbalance. Syst. Biol., 55, 685-691.

Bortolussi, N., Durand, E., Blum, M.G.B. & François, O. (2006). apTreeshape: statistical

analysis of phylogenetic tree shape. Bioinformatics, 22, 363-364.

Manuscrit 4

229

Paradis, E., Claude, J. & Strimmer, K. (2004). APE: Analyses of Phylogenetics and Evolution

in R language. Bioinformatics, 20, 289-290.

Manuscrit 4

230

Appendix S4: Computation of the regional pool sizes for the four tropical tree plots.

This computation is based on the comparison with Latimer et al. (2005)’s results. They

consider the regional pool for fynbos to be the Cape Floristic Region which extends over

50000 km². They further report a density of 0.1, 0.25, 4 and 8 individuals per m² for trees,

large shrubs, shrubs and shrublets respectively. Thus, if one assumes that trees, large shrubs,

shrubs and shrublets occupy one quarter of the area each, this leads to an average density of

2.6 individuals per m², and eventually to a regional pool size of Jfynbos = 1.3*1011 individuals.

According to Latimer et al. (2005), speciation rates should be larger in the fynbos than in

tropical trees. This implies that the regional pool sizes for tropical trees observed in a plot

should be larger than (θplot / θfynbos) * Jfynbos. We used the value reported in the text of Latimer

et al. (2005) of 697 for θfynbos.To convert, these sizes in number of individuals, we used a

density for tropical trees of 500 individuals per ha.

Plot θplot Minimal Pool Size

( * 1000 km²)

BCI 571 2130

La Planada 345 1287

Pasoh 534 1992

Lambir 2491 9292

For comparison, Fine & Ree (2006) report a value of 9220000 km² for the Neotropics, and of

5903000 km² for the Asian Tropics. This means that regional pools for tropical trees extend

over continental scales.

Manuscrit 5

Jabot, F. & Chave, J. (in prep). Approximate Bayesian Computation in Ecology.

Manuscrit 5

233

Approximate Bayesian Computation in Ecology

Franck Jabot1,2 and Jérôme Chave1

1Laboratoire Evolution et Diversité Biologique CNRS / Université Paul Sabatier


2AgroParisTech ENGREF

19 avenue du Maine

75732 Paris

France

Correspondence:

Franck Jabot

Laboratoire Evolution et Diversité Biologique CNRS / Université Paul Sabatier


Tel: 05. 61. 55. 67. 60.

Fax: 05. 61. 55. 73. 27.


Manuscrit 5

234

Abstract Formulating dynamical models of ecological systems, and testing their ability to explain

observed patterns are necessary steps for challenging our understanding of these systems. In

this research agenda, an important step is to be able to fit and to compare competing models

based on observed data. This inferential objective is however generally restricted to fairly

simple models, for which analytical simplifications are mathematically tractable. This has

induced some rigidity which prevents many pertinent biological questions from being tackled

efficiently. Many of these problems are likely to find solutions, if ecologists become aware of

a flexible statistical inference approach called Approximate Bayesian Computation (ABC).

This approach consists in simulating a vast number of times the ecological model studied with

various parameters values, in order to estimate the parameters which lead to the best fit of

observed patterns, together with their credible interval and a measure of goodness of fit. This

approach is a particular implementation of Bayesian statistics, which can be applied to a

wider range of cases. ABC techniques are commonly used in the field of population genetics,

but are almost not used in other areas of ecology, despite their attracting simplicity. In this

contribution, the potential of ABC approaches is described with the use of two examples

taken in the fields of plant-insect interactions and behavioral ecology. These examples

illustrate how ABC approaches can be implemented to dissect ecological interactions. We

finally describe other areas of ecological research where key questions might be advanced

thanks to ABC.

Manuscrit 5

235

Introduction Many different approaches can be used to analyze ecological data, depending on the

aim of the analysis. Correlative analyses consist in fitting a statistical model to observed

patterns in the data. In this case, the parameters of the model encapsulate the way in which

different data are correlated. For instance, one may ask whether the standard deviation in

body size in a kittiwake population is correlated with mean winter temperature (Fig. 1A).

Such analyses are natural ways to look at an ecological phenomenon, and can be quite

sophisticated (eg. Lek and Guegan 1999, Elith et al. 2008, Bolker et al. 2009). Ecological

systems are however constituted of multiple parts in interaction, such as cells, individuals or

species, and many natural patterns cannot be understood without the consideration of

biological interactions at lower constituting levels (eg. Davis et al. 1998, Nadell et al. 2008).

Hence, simple correlative analyses may lead to erroneous conclusions, if they do not capture

the key interactions at the right scale (Levin 1992, Beckerman et al. 2002, Beale et al. 2008).

To go further in the understanding of ecological systems, more detailed investigations

are necessary (Lebreton et al. 2009). For instance, one may investigate kittiwake demography,

to assess whether winter harshness is affecting body size through a general decrease in growth

rates among individuals, or rather through a modification of survival rates at certain size

classes (Fig. 1B). In this case, fitted parameters have a biological meaning, like mean survival

rate at a given size class. Although these models are still much degraded representations of

reality, their ability to reproduce observed phenomena can be assessed (see below). If a model

manages to reproduce observed patterns, it can be considered sufficiently detailed to capture

the dynamics at the level of description investigated (eg. body mass as opposed to lipid

content).

Investigations on the dynamics of an ecological system are commonly performed with

detailed dynamical data, where individuals are surveyed through time (Lebreton et al. 1992,

Pacala et al. 1996, Clark et al. 1998, Courbaud et al. 2001, Cam et al. 2002, Lebreton et al.

2009). In many natural systems however, such direct observations are particularly challenging

or even impossible. For instance, the timescale of the dynamics may be long (eg. trees in a

forest) or very long (eg. evolutionary diversification), the sample size may be too low to reach

statistical needs (eg. the problem of rare species) or sampling methods may be destructive (eg.

environmental metagenomics). In such cases, ecologists can only rely on static patterns to

understand the dynamics of ecological systems. It does not mean that solely simple correlative

analyses can be performed: it is still possible to formulate the same kind of dynamical models

Manuscrit 5

236

(lower part of Fig. 1B), but more elaborate statistical methods are required to fit these models

to observed patterns (Fig. 1C, Bolker and Pacala 1997, Plotkin et al. 2000, Fortin et al. 2003,

Lande et al. 2003, Law et al. 2009).

Among these statistical approaches, Likelihood and Bayesian methods have received

particular attention from biologists, since they offer a flexible way to compare competing

models, to infer the parameters of the models, and to propagate uncertainty in model

predictions (Burnham and Anderson 2002). These methods rely on the computation of

likelihoods. For a given model, the likelihood of a parameter set is the probability of

obtaining observed data with this model and this parameter set. This measure of goodness of

fit can be used to estimate the parameters of a model from observed data. In this vein, the

maximum-likelihood parameter estimator is the parameter set which maximizes the likelihood

function, and the maximum likelihood value measures the ability of the model to fit observed

data. When the parameter space is too big to be adequately explored, or when the likelihood

computation is difficult, whereas the likelihood ratio of two parameter sets is easier to

compute, or when one wishes to make use of prior information on the system, Bayesian

estimation procedures may be preferred. They have basically the same spirit. They aim at

estimating model parameters together with their credible intervals (Burnham and Anderson

2002, Wilkinson 2009).

Likelihood and Bayesian methods can be used to fit dynamical data (eg. upper part of

Fig. 1B). Ready-to-use programs exist for a wide array of situations (eg. WinBUGS, Lunn et

al. 2000). These methods can also be used to fit dynamical models to static data (Fig. 1C).

They have been abundantly used in statistical genetics (Marjoram and Tavaré 2006) and to a

lesser extent in biodiversity research (Etienne and Alonso 2005). However, when turning to

the analysis of static patterns, no ready-to-use solutions can be developed, since every model

leads to original and often difficult to derive likelihood functions. Each new study hence

requires the participation of skilled mathematicians and modelers. Furthermore, even simple

models can be impossible to solve analytically, which prevents their use in statistical

inference (Ratmann et al. 2009). To skip this problematic step of likelihood computation, an

original approach called Approximate Bayesian Computation (ABC, Beaumont et al. 2002)

has been proposed. It consists in replacing the difficult computation of likelihood functions by

simulated realizations of the model studied. With such approaches, any model that can be

simulated with reasonable computing speed, can be estimated and compared through ABC,

even if it cannot be solved analytically. This widens considerably the range of models that can

be used, and increases the refinements with which biological data can be analyzed.

Manuscrit 5

237

Importantly, only basic knowledge in computer programming is sufficient to use ABC

approaches, a skill increasingly possessed by ecologists.

The ABC approach consists in three steps (Fig. 2). First the model is simulated a vast

number of times with parameters drawn in a prior distribution. Each realization of the model

produces virtual data which may or may not resemble observed data. Second, a distance is

computed between each realization of the model and the data. This step generally makes use

of summary statistics of both simulations and data: a distance (generally Euclidean) is then

computed in the space of summary statistics (but see Sousa et al. 2009 for another approach).

Hence, if a model realization leads to virtual data having summary statistics similar to the

ones in observed data, the distance between this model realization and the data will be

considered to be low. Third, simulations closest to the data are retained, and their associated

model parameters form the approximate posterior distribution of the model. This approximate

posterior distribution will be constituted of a finite number of points in the parameter space.

Hence, this distribution is generally smoothed for visualization. Automated routines exist in

the statistical software R to perform this step of smoothing (eg. routine ‘density’ or packages

‘locfit’ and ‘KernSmooth’). Additional technical details can be found in Beaumont et al.

(2002), and other refinements can be added (eg. Beaumont et al. 2009, Blum and François

2009). They do not change the general principles of the approach.

Originally, the ABC approach was proposed based on a rejection sampling algorithm

(Tavaré et al. 1997). This meant that solely simulations which lead exactly to observed data

were retained. In this case, it is easy to see that ABC is asymptotically (when the number of

simulations increases) equivalent to an exact Bayesian analysis, since parameters will be

retained proportionally to their prior density times their likelihood. For most practical

applications with large datasets however, the rejection algorithm requires a prohibitively high

computing time, since it is very unlikely to obtain virtual data which exactly match observed

ones. This is why most ABC applications retain simulations that are the closest to the data but

not necessarily identical. In this last case, there is no longer any asymptotical equivalence

between ABC and standard Bayesian analysis, although both approaches lead to similar

results when standard Bayesian analyses are possible (eg. Beaumont et al. 2002, Jabot and

Chave 2009). ABC users should keep this restriction in mind and test their ABC

implementation with simulated data to track possible pitfalls. Such pitfalls may appear if the

summary statistics used are insufficiently informative, or too much correlated between each

other. Since no general procedure exists to determine the summary statistics to be used for a

given question, ABC users should try different sets of summary statistics and test whether

Manuscrit 5

238

they enable them to accurately estimate the model parameters. If a set of summary statistics

fails to deliver a reliable estimation, it can be that the summary statistics are insufficiently

informative (see Example 1), consequently other statistics should be used, or that the data

considered are insufficiently informative to fully parameterize the model studied (Jabot and

Chave 2009).

Once model parameters have been inferred by ABC, it is possible to assess whether

the model is able to accurately fit the data. This can be done for instance in checking whether

data summary statistics are effectively surrounded by simulated summary statistics. If one

summary statistic is constantly smaller or larger in simulations compared to fitted data, the

model fails to properly fit the data. This modeling step, sometimes called model checking, is

of crucial importance to assess the validity of a model (Ratmann et al. 2009).

Despite its success in statistical genetics (Marjoram and Tavaré 2006), the ABC

approach has received very little attention from the wider audience of ecologists, even among

theoreticians. For instance, a search of the terms “ABC” and “Ecology” in ISI Web of Science

on the 1st of September 2009 returned 18 articles: 15 articles were referring to something else

than Approximate Bayesian Computation, 2 articles were genetic studies, and only one was

actually making use of ABC in a model-based analysis of ecological data (Jabot and Chave

2009). Yet, potential applications of ABC in ecology are numerous. Basically, any ecological

question may profit from ABC approaches when this question can be turned into a dynamical

model where interactions are explicitly described (DeAngelis and Mooij 2005, Grimm et al.

2005). Using two simple examples taken in the fields of plant-insect interactions, and

behavioral ecology, we illustrate how ABC methods can be implemented, in order to

stimulate its dissemination among ecologists. We then highlight some other areas where ABC

implementations would be potentially fruitful.

Example 1: Host specificity in plant-insect interactions. The degree with which insects have specialized diets is a central theme of biodiversity

theories (Janzen 1970, Connell 1971). Indeed, specialized herbivores are likely to control

populations of abundant species, which leaves places for rarer ones. Inversely, the diversity of

plant communities affects the range of diet niches potentially available for insect

communities, and ultimately their diversity (Lewinsohn and Roslin 2008). Several studies

have aimed at testing whether insects in the tropics have more specialized diets than in

temperate areas, with mixed results (eg. Novotny et al. 2006, Dyer et al. 2007). These studies

Manuscrit 5

239

consist in sampling insects present on plant individuals, sometimes with complementary

experimental feeding tests (Lewinsohn et al. 2005). When comparing temperate and tropical

plant-insect interactions, one is confronted to two radically different kinds of assemblages,

with great differences in species richness. Consequently, a robust analysis needs to take into

account various contingencies. First, only a subset of all the interactions is actually sampled.

Hence different sampling protocols may lead to different results (see Dyer et al. 2007) if they

are not analyzed with a proper sampling theory (Alonso et al. 2006). Second, for a given

sampling intensity, the species abundance structure of both plants and insects is likely to

affect the structure of the interactions sampled. If plants are sampled randomly (eg. Dyer et al.

2007), abundant species will be more represented, and more interactions involving abundant

plant species will be discovered. If plants are not sampled randomly (for instance with a fixed

sampling intensity per plant species, see Novotny et al. 2006), abundant plant species may

still sustain a larger regional diversity of insects, and consequently a larger diversity of insect

communities on each plant (Hubbell 2001, Ricklefs 2004).

To adequately take into account sampling contingencies, and species abundance

structure, a straightforward way would be to devise a model of plant-insect interaction with

some parameter(s) describing host specificity, where species abundances (both of plants and

insects) would also be predicted. This would enable the model to be fitted both to species

abundances of plants and insects, and to the available knowledge of plant-insect interactions

based on a necessary limited sample. The model parameter(s) describing host specificity

would then measure it in each location to be compared. We illustrate this approach here with

the simplest model of host specificity we could think at (see also Rezende et al. 2007, Krishna

et al. 2008). This model considers that plant (resp. insect) communities are at neutral

speciation-drift equilibrium (Hubbell 2001). This neutral model is parameterized with a single

parameter θ1 (resp. θ2), which describes community diversity. This model has been shown to

fit well many regional data (Hubbell 2001). We further assume that plant and insect species

can be ordered along a niche axis, which describe possible interactions. For instance, one may

think at the chemical composition of plant defenses, and the corresponding insect resistances

(Coley and Barone 1996). This hypothesis of single niche axis may be judged too simplistic.

We do not enter into this discussion here, since we are just looking for a pedagogical

example. Importantly, more elaborate models may also be investigated with the same

approach. We assume that each plant and insect species has a random position along this

niche axis, independent of its abundance, and that all insects have a constant niche width σ,

which is the third model parameter. This means that insects of a particular species are able to

Manuscrit 5

240

feed on all plant species distant of less than σ on the niche axis (Fig. 3). We consider that J1

plants are randomly sampled for insects, and that this leads to the collection of J2 insects (in

the example, J1=J2=100). This sampling can be used to construct an interaction matrix, where

insect × plant interactions are consigned (Lewinsohn et al. 2006). The goal here is to infer

from this observed interaction matrix our three model parameters. This would provide a

quantification of the average insect specificity σ, in taking into account that we only have a

limited sample with constraints on plant and insect species abundance structures.

We proceed as follows. We first write a computer program to simulate the model. We

use Ewens (1972)’s algorithm to simulate neutral communities of plants and insects, then we

draw at random their niche position (in [0;1]). For each insect species, we place randomly

each individual on the plant individuals within the corresponding insect niche. This builds the

interaction matrix (Fig. 4A). We then use this program in drawing randomly the three model

parameters in flat prior distributions (ln(θ1), and ln(θ2) in [0;ln(100)], σ in [0;0.5]). We obtain

an interaction matrix from which we compute three summary statistics: the number S1 of plant

species, the number S2 of insect species, and the number Nc of connections in the sample. We

then compute the Euclidean distance in three dimensions between these statistics, and the

values found in observed data. We repeat this procedure a vast number of times (here 10,000

times), and retain the simulations closest to the data (here 200 simulations are retained). The

(200) parameter sets used in these retained simulations form the approximate posterior

distribution of the model parameters (Fig. 4B,C,D,E).

Using a simulated dataset, we see that the model parameters can be inferred with

relatively good accuracy (Fig. 4B,C,D). The posterior width for each parameter further

informs on the power of this approach to detect differences in host specificity in different

locations for a given sample size. As sample size increases, this posterior width is likely to

decrease. Furthermore, we find that insect richness and insect niche width are slightly

negatively correlated in the approximate posterior distribution (Fig. 4E). This means that

these two components of biodiversity structure have slightly confounded effects on the

number of connections in an interaction matrix. In other terms, if one fails to control for insect

species richness, bias in the measure of host specificity may occur in this analysis. This fact is

further illustrated in Fig. 4F, G, H, I, where the results of an ABC based solely on the

statistics S1 and Nc are depicted (for the same simulated dataset). We see that the approximate

posterior distributions of ln(θ2) and σ are quite flat (Fig. 4G, H), hence these parameters

cannot be anymore reliably estimated. This is so because for fixed plant species richness S1, a

Manuscrit 5

241

given number of connections Nc can be achieved with different combinations of insect

richness and insect niche width, leading to a ridge in the approximate bivariate posterior

distribution of (ln(θ2), σ)(Fig. 4I). Hence, insect species richness is here a key statistic, which

is needed for parameter estimability.

We do not perform the step of model checking here, since we used data simulated with

the model itself. In real ABC applications, this should be done. The simplest way to check

that the model used is able to reproduce observed data is to check whether simulated

summary statistics are effectively surrounding the summary statistics of the data. This can be

done for instance in computing the convex Hull volumes (see Cornwell et al. 2006) of both

the approximate posterior distribution, and of the approximate posterior distribution plus the

data summary statistics. These two volumes should be identical. More elaborated ways to

perform model checking exist (eg. Ratmann et al. 2009).

We here just used very basic patterns of the interaction network. In studying more

subtle patterns, more complex models may be used and compared to better understand the

structure of plant-insect interactions. More generally, simple models of ecological networks

begin to be investigated through robust inference approaches (Allesina et al. 2008). Such

models are likely to become quickly intractable analytically. The use of ABC approaches

might be a fruitful and flexible way to overcome such difficulties.

Example 2: Feeding behavior and vigilance dynamics in prey groups. Wild grazers continually have to choose between feeding and screening for the

presence of predators. When in groups, interactions among individuals are likely to affect

their feeding behavior. The collective anti-predator screening is likely to increase the ability

of a group to detect predators, compared to the detection ability of isolated individuals

(Cresswell 1994). This could potentially increase the time allocation of grazers to food uptake

when in groups (Elgar 1989). At the same time, when neighbors of a grazer stop feeding to

screen against predators, this individual may encounter a novel risk: if a predator appears,

grazers which are screening will start to run away in advance to those which are feeding.

Hence, feeding individuals may be more likely to be caught by this predator compared to

screening individuals (Bednekoff and Lima 1998). This implies that to understand the

behavior of an individual, one needs to take into account the behavior of individuals in its

neighborhood (Pays et al. 2007).

Manuscrit 5

242

Statistical analysis have been developed to test for spatial autocorrelation in the

periods of screening and feeding, based on time-series data of the behavior of all members of

a group (Pays et al. 2007). Such approaches allow for instance to test the impact of neighbors’

behaviors on individual decisions (Pays et al. 2009). Next to this research approach, models

have been developed to make predictions on the characteristics of individual behaviors and on

their spatial structure in groups (eg. Sirot and Touzalin 2009). This enables to relate

theoretically the risk probabilities in various situations to the optimal behavior of grazers at a

particular position in a group. These two research lines (data analysis and theoretical models)

provide complementary insights on the behavior of groups, and they would gain from being

more integrated in a single framework. One way would be to parameterize from field data,

models of individual behavior in terms of information processing, like the impact of

individual satiation and of the observed behavior of neighbors on the decision to feed or to

screen made by a grazer. Once such models would be fitted to field data, it would be possible

to quantify the risk perception of grazers in various situations, and to assess whether a

particular model is sufficient to explain observed data, or if more subtlety needs to be

invoked.

We here study a simple model of feeding behavior to illustrate our point. It is an

extreme simplification of the model of Sirot and Touzalin (2009). In this model, the behavior

of an individual is considered to be a Markov Chain in discrete time, where two states are

possible: feeding, F, and screening S. The four transition probabilities, P(F->F), P(F->S),

P(S->S), and P(S->F) define the behavior of the grazer. We assume that grazers are placed in

a regular grid of size n×n (n=100 for the illustration), and that a grazer behavior is only

influenced by the behavior of its eight immediate neighbors (diagonal included). At each time

step, each grazer decides to start screening or to go on screening with a probability called

transition function T, which depends on the proportion p of its neighbors which are currently

screening. We model this transition function by a truncated polynomial function of p: P(F-

>S)=P(S->S)=T=min(1;a×(p-b)²+c). This simple function will enable us to model the three

different regimes of the model (see below, and Sirot and Touzalin 2009).Inversely, a grazer

stops screening or go on feeding with probability P(F->F)= P(S->F)=1-T. This transition is

made in a random order among the n×n individuals, and this order changes at each time step.

Our model thus contains three parameters a, b, and c to document interactions among

individuals. Our goal here is to infer these three parameters from the knowledge of the state of

each individual of the group at a given time (Fig. 5).

Manuscrit 5

243

Sirot and Touzalin (2009) showed that three different regimes could take place. In the

first case, T is a decreasing function of p (Fig. 6A), and vigilance is coordinated in opposition:

a grazer will tend to have the opposite behavior of its neighbors (Fig. 6B). In the second case,

T is a U-shaped function of p (Fig. 6D), and aggregations of screening individuals appear in a

background of opposite behavior of neighbors (Fig. 6E). In the third case, T is an increasing

function of p (Fig. 6G), and aggregations of both screening and feeding individuals appear

(Fig. 6H). These different regimes can be differentiated on the basis of summary statistics of

spatial autocorrelation: case 1 corresponds to negative autocorrelation at short distance; case 2

corresponds to positive autocorrelation at short and medium distance; case 3 corresponds to

positive autocorrelation at short distance, stronger than in case 2, but this autocorrelation

drops more quickly as distance increases than in case 2.

Based on autocorrelation statistics at various spatial scales, it is possible to go further

and to directly infer the model parameters, and the associated transition function T by ABC

with relatively good accuracy (Fig. 6C,F,I). It consists in simulating a vast number of times

(here 10,000) a group of grazers with parameters a,b, and c drawn in a prior distribution (here,

the prior is flat on [0;2] for a, flat on [0;1] for b, and flat on [0;0.5] for c). The simulation

consists in starting from a random grid of behaviors, and to run the Markov Chain a time

sufficient so that a stationary regime has been achieved (here, 1,000 time steps are sufficient,

data not shown). At the end of the simulation, four autocorrelation statistics are computed

(here, we compute Geary’s C on crowns of radius comprised between 1 and 2: statistics c1, 2

and 4: statistics c2, 4 and 6: statistics c3, 6 and 8: statistics c4), together with the percentage of

grazers which are screening nS. For each simulation, it is possible to compute a distance in the

space of the five summary statistics between the simulation and observed data (here, we

compute the Euclidean distance). Finally, we retain the s simulations which are closest to the

data (here, we use s=200). The parameters used to do these retained simulations form the

approximate posterior distribution.

The parameterization of such a simple model opens at least two areas of

investigations. First, in providing a way to quantify interactions in behavior among

individuals, this approach could enable to compare different groups of grazers, and test

hypotheses such as the impact of group sizes on the risk perception by individuals, or on their

interactions. Second, it is possible to test the ability of such a simple model to explain

observed patterns in behavior (see Example 1, paragraph 4), and thus to see whether

additional subtlety (like the satiation of grazers or the impact of previous predator attacks)

should be added to understand grazers’ behavior. A final advantage of such an approach is

Manuscrit 5

244

that it does not require time-series data. It is thus applicable to a larger range of group sizes

(for instance through aerial photographs), and with a lower cost of data acquisition.

Perspectives We have illustrated ABC approaches with simple examples, but the real advantage of

ABC is to be able to tackle more complex models of ecological dynamics, when no other

analytical way may succeed. As the complexity of the models considered increases, one needs

to add new summary statistics to capture more subtle patterns in the data, and to be able to

compare different models (Chave et al. 2002). For instance, in example 1, one may use

summary statistics related to sampled abundances in each interaction, or to the nestedness of

the network (Lewinsohn et al. 2006). In example 2, one may add summary statistics related to

the typical cluster size of both feeding and screening animals, or to the variation of behaviors

as one gets closer to edges (Sirot and Touzalin 2009). Importantly, ABC approaches have

been illustrated here with static data, but they can similarly be used to analyze dynamical data

too. Summary statistics related to the dynamics of the systems can be used in this case. In the

same vein, different types of data can be combined in an ABC framework, as long as such

data can be related through a dynamical model. For instance, we used in a previous study both

species abundances and phylogenetic relatedness of these species to analyze a model of

community dynamics (Jabot and Chave 2009).

We chose our two examples from very different ecological fields to demonstrate the

width of potential ABC applications. Many other questions are likely to gain from ABC

approaches. We here briefly expose four such areas where ABC implementation might be

beneficial. First, ABC could be used in models of community dynamics. As shown by Jabot

and Chave (2009), ABC enables phylogenetic information to be incorporated in models of

community dynamics, but ABC can also be used to add other types of data. For instance, the

spatial organization of ecological communities has received much attention (Law et al. 2009),

and some dynamic models have been built (Marani et al. 2006, Zillio and Condit 2007). Since

efficient simulation algorithms are now available for spatial community dynamics (Rosindell

et al. 2008), ABC inference should be a direct way to infer and compare alternative models of

species coexistence from spatial patterns of community composition (Morlon et al. 2008).

Another line of enquiry is to add to the classical description of communities as a list of

individuals, information on these individuals, like their biomass (O’Dwyer et al. 2009) or

Manuscrit 5

245

their traits (Jabot in revision). Such models are quickly mathematically challenging (O’Dwyer

et al. 2009), and may profit from the ABC formalism.

Second, the potential advances in the field of community modeling due to ABC could

open new possibilities in the study of global change impact on species distributions. Indeed

there is a current recognition that approaches based on simple correlations between

environmental data and species present distributions have critical limitations (eg. Beale et al.

2008). Alternatively, one may model ‘mechanistically’ ecological requirements of a species to

dissect the relationship between environment and species presence or absence (Chuine and

Beaubien 2001, Morin et al. 2007, Helmuth 2009, Kearney and Porter 2009). Both types of

approaches however neglect population processes, interactions among species, and dispersal

characteristics. Such features need to be integrated in species distribution modeling to

improve predictions (Jeltsch et al. 2008, Thuiller et al. 2008). Pioneering works begin to

tackle such issues (eg. Albert et al. 2008). However, they require detailed information, and

sometimes experiments, to feed the model. Such information will be lacking for the bulk of

poorly-known species (Feeley and Silman 2009). In these cases, community-level predictions

of species richness and turn-over may be a more reachable goal (Ferrier and Guisan 2006). In

such approaches, a largely overlooked way to proceed is to fit a dynamical model of

community structure to observed data, and to use this parameterized model to make

predictions related to future environmental changes. Simple applications of this approach

begin to appear (eg. Hubbell et al. 2008). They are however limited by the use of possibly too

simplistic models of community dynamics. Advances brought about by ABC in the field of

species coexistence modeling will certainly allow making a qualitative jump in community

model-based predictions of biodiversity change.

Third, ABC might be used in historical biogeography. Parametric models are

increasingly used in this field, and Likelihood and Bayesian methods have been developed for

such models (Ree and Sanmartin 2009). These models consist in dividing a geographical area

in subareas, and in modeling the diversification of lineages, their extinction, and their

dispersal between subareas, as stochastic events with parameterized probabilities. The goal is

to infer from molecular data and current species ranges, the most likely scenarios of past

dispersal and diversification processes. Additionally, contemporary environmental data

together with reconstructed past climatic information can be used to constrain the dispersal of

organisms by the use of environmental niche modeling (Knowles et al. 2007). A current

identified challenge for these approaches is to model how dispersal interact with

diversification, since such events are not independent (Ree and Sanmartin 2009). To really

Manuscrit 5

246

understand the link between dispersal (and consequently the spatial structure of a lineage),

and its probability and mode of speciation, one needs to consider a lineage not as a basic unit,

but rather as a collection of individuals in an ecological context (Pennington et al. 2006,

Mooers et al. 2007). The spatial structure of populations affects the gene flow between them

(Rousset 2004), and ultimately their diversification (Gavrilets and Vose 2005, Hoelzer et al.

2008). Simple models of lineage diversification based on individuals have hence produced

different expectations than lineage-based diversification models (Mouillot and Gaston 2007,

Jabot and Chave 2009). However, downscaling biogeographical models to individuals

considerably increases their complexity, so that it is highly unlikely that analytical formula

could be found to feed standard Bayesian techniques. Again, ABC might be a valuable

substitute. For instance, the study of population evolution makes use of ABC approaches to

infer demographic history in various demes experiencing events of splitting and admixing

(Cornuet et al. 2008). The question there is thus very similar to those interesting

biogeographers. Furhermore, efficient spatial algorithms have been used to study migration

and demographic history in a spatially explicit context (Currat et al. 2004). Such approaches

may also be adapted for historical biogeography at the individual level. Similarly, the

question of the causes of present day variation in species richness around the globe may

benefit from a modeling approach based on mechanisms of dispersal, diversification, and

extinction (Gotelli et al. 2009), for which ABC might be an ideal statistical framework.

Fourth, ABC might be useful to model population dynamics in both mutualistic and

trophic networks. The field of population dynamics is armed with a battery of techniques to

infer from observed dynamics of a population, some knowledge on the studied systems

(Lande et al. 2003, Turchin 2003, Lebreton et al. 2009). When time-series data are available

for the abundance of several species in interactions, such as competitors, predators and preys,

plants and pollinators, or Batesian mimics, the role of such ecological interactions in the

observed dynamics can be understood with the use of models coupling the dynamics of each

species involved in the interaction (eg. Ives et al. 2003, Turchin 2003, Spencer and Tanner

2008). However, when a large number of species interact, such approaches become

increasingly difficult to perform. For instance, if one wants to model a trophic network, with

multiple preys and predators, and only with time series data of the abundance of each species

to feed the model, it is not possible to know a priori the quantity of each prey species eaten by

each predator species. Such quantities become parameters to be estimated, and the number of

such interaction parameters inflates quadratically with species number. When additional data

on species interactions can be gathered (eg. Andersen et al. 2004, Woodward et al. 2005,

Manuscrit 5

247

Mounier et al. 2008, Novak and Wootton 2008), dynamical models can be constrained to take

into account such information. Yet, there is generally a gap between what theoreticians use as

coefficient of interaction strength in interaction models, and what empiricists measure in the

field (Berlow et al. 2004, Wootton and Emerson 2005). This means that field data on

interaction strength cannot be used to directly parameterize models of interaction, but rather

constitute additional patterns to be fitted by such models on top of species abundances (Novak

and Wootton 2008). For instance, in Example 1, the matrix of plant-insect interactions

informs on insect niche width, but does not provide directly a niche width value. To fit

interaction models to large networks datasets, a first approach is to simplify the dataset, by

aggregating certain components so as to keep the number of coefficients to be parameterized

to a reasonably low level (eg. Ives et al. 2003). This is possible when real networks can be

separated in sub-modules (eg. Rezende et al. 2009). In other cases, alternative approaches

need to be developed for making sense of such large datasets. One way is to study simple

models of interaction networks, which do not use fully parameterized interaction matrices,

and which can be inferred from limited data (Allesina et al. 2008), with appropriate sampling

theories (Alonso et al. 2006). If complexity is increased in these simple models, or if multiple

interaction networks are integrated in a single framework (Olff et al. 2009), or if evolution is

taken into account in the dynamics of the network (Yoshida et al. 2007), standard Likelihood

and Bayesian techniques will quickly become inapplicable, making ABC approaches once

again particularly useful. Similar challenges are encountered in the field of systems biology

(Kitano 2002), which aims at understanding biological systems as a whole, for instance in

reconstructing metabolic or protein interaction networks. ABC is already perceived there as a

fruitful avenue (eg. Ratmann et al. 2009).

ABC is thus a simple and flexible tool to infer from biological data, information on the

manner with which different parts of a system interact. It compares well with exact methods,

with the advantage of being more easily implemented, and applicable to a wider range of

problems, for which likelihood computation is challenging. The above list of potential

applications of ABC approaches in ecology is certainly not exhaustive (see eg. Example 2).

Yet, it already proves that potentialities are wide. This methodology follows a current trend to

go beyond simple data exploration, towards the dissection of the ecological mechanisms

involved. Such model-based approaches are necessary steps to test our ability to understand,

and thus to model, the ecological dynamics of our studied systems.

Manuscrit 5

248

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Fig. 1: Principal types of data analysis.

Panel A: A sample of birds are measured, and their size-distribution is fitted, for instance with

a Gaussian distribution. If several such samples are taken at different locations and/or on

different years, it is then possible to test for an effect of environmental conditions on the

structure of bird populations. Such a correlative analysis provides little information on the

causes of bird sensitivity to environmental conditions. Panel B: To better understand how

environment is affecting bird populations, one can try to understand bird demography. In the

upper part of the panel, birds are individually surveyed temporally so that transition rates

among size classes can be inferred statistically. In the lower part of the panel, birds are not

individually surveyed (as in Panel A), but a transition matrix is still tried to be inferred, thanks

to a model-based pattern analysis. Panel C: Description of a maximum-likelihood method for

model-based pattern analysis. Numbers in the transition matrix are the parameters of the

model to be inferred. For each parameter set, the probability of obtaining the observed size

distribution is computed. This probability constitutes the likelihood of the parameter set. The

statistical inference of the transition matrix then consists in finding the parameter set with

maximum likelihood.

Fig. 2: ABC scheme.

A hypothetical model with three parameters (p1, p2, p3) is studied. Step 1: the model is

simulated N times, with parameters drawn in a prior distribution. Four summary statistics

(SS1, SS2, SS3, SS4) are computed for each simulation. Step 2: observed patterns in the data are

used to compute the four observed summary statistics. For each simulation, the Euclidean

distance d in the four-dimensional space between the simulated summary statistics and the

ones of the data is computed. Step 3: simulations are ordered according to the distance d

computed in step 2. The simulations with smallest d are retained. The parameter values used

to do these simulations form the Approximate Posterior Distribution of the model parameters.

This distribution is generally smoothed for visualization (for instance, see Fig. 4).

Fig. 3: Plant-insect interaction network

Grey (resp. white) histograms represent the abundances of various plant (resp. insect) species.

Plant and insect species are ordered along a putative niche axis affecting the plant-insect

interaction (like chemical composition of plant defenses and insect resistance to such

defenses). Each insect is assumed to have the same niche width σ. Some insects are sampled

on various plants (41 in the figure), and the number of insects of species i sampled on a plant

Manuscrit 5

256

of species j is written in the interaction matrix (on the right). For instance, five insects of

species 1 have been sampled on plants of species 2.

Fig. 4: Interaction network and inference of host specificity.

Panel A: Simulated plant-insect interaction network. The interaction matrix is coded by grey

levels. Each column (resp. line) stands for an insect (resp. plant) species. Panels B, C, D:

Approximate marginal posterior distributions of the three model parameters. The line stands

for the value used in the simulated dataset. Panel E: Approximate bivariate posterior

distribution of (ln(θ2),σ) which is the only bivariate distribution presenting a slight negative

correlation between the two parameters. Panels F, G, H, and I: Similar to panels B, C, D, E,

when ABC is performed with solely the two summary statistics S1 and Nc.

Fig. 5: Inferring the effects of neighbors on individual decision in a group of grazer.

Fig. 6: Different regimes of behavioral spatial dynamics, and inference of model parameters

Panels A, D, G: three transition T functions leading to three typical spatial patterns of

behaviors. Panels B, E, H: three simulated realizations using T functions depicted in panels A,

D, G respectively. Screening (resp. feeding) grazers are represented in black (resp. white).

Five summary statistics associated to these spatial patterns are given at the right of panels B,

E, H (see main text for definitions). Panels C, F, I: inference by ABC of the T functions used

in three simulations. Dotted lines represent simulated T functions (to be inferred). Bold lines

represent posterior means of the T functions. Light lines represent the 95% credible interval of

the posterior T functions.

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257

Fig. 1: Principal types of data analysis.

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Fig. 2: ABC scheme.

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Fig. 3: Plant-insect interaction network

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Fig. 4: Interaction network and inference of host specificity.

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Fig. 5: Inferring the effects of neighbors on individual decision in a group of grazer.

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Fig. 6: Different regimes of behavioral spatial dynamics, and inference of model parameters

TITLE: Random walks in tropical forests – contribution to the theory of biodiversity. SUMMARY: Tropical forests contain a huge diversity of trees, even at small spatial scales. This diversity challenges the idea that, in given environmental conditions, one species should be better suited to this particular environment and progressively exclude all other species. Ecologists have proposed various hypotheses to explain diversity maintenance. One element prevents the test of these hypotheses: the lack of robust methods to link available theories and knowledge on tropical forests to field data, so as to compare different hypotheses. This thesis thus aims at developing more efficient tests of coexistence mechanisms. It is shown that environment filters tree communities at both the regional and local scales. This rejects, for the first time rigorously, the neutrality hypothesis, which aims at explaining species local coexistence in assuming their functional equivalence. This finding stimulates the development of a new dynamical model describing environmental filtering on the basis of species characteristics, such as functional traits. Applications to field data are discussed. Finally, evolutionary relationships among coexisting species contain potentially useful information on their ability to coexist. In this vein, it is shown how to integrate these evolutionary relationships in the test of the neutral theory of biodiversity. The dynamical models studied during this thesis are called, in mathematical terms, random walks. They have been mainly studied here thanks to a statistical technique called Approximate Bayesian Computation, which opens new perspectives for the study of dynamical models in ecology. KEYWORDS: Biodiversity, Tropical forests, French Guiana, Species coexistence mechanisms, Approximate Bayesian Computation, Phylogeny, Functional trait, Community ecology, Environmental filtering, Dispersal limitation.

AUTEUR : Franck JABOT TITRE : Marches aléatoires en forêt tropicale – contribution à la théorie de la biodiversité. DIRECTEUR DE THESE : Jérôme CHAVE LIEU ET DATE DE SOUTENANCE : Université Toulouse III – Paul Sabatier, 16 Novembre 2009 RESUME en français Les forêts tropicales abritent une immense diversité d’arbres, y compris à de très petites échelles spatiales. Cette diversité défie l’idée selon laquelle, dans des conditions environnementales données, une espèce devrait être la mieux adaptée et exclure progressivement toutes les autres. Les écologues ont élaboré de nombreuses hypothèses pour expliquer le maintien d’une si grande diversité locale. Un facteur principal freine le test de ces hypothèses : l’absence de méthodes robustes permettant de relier les théories et connaissances sur la forêt tropicale aux données de terrain, afin de les comparer. Cette thèse vise donc à développer des tests plus puissants des hypothèses de coexistence d’espèces. Il y est mis en évidence l’impact des filtres environnementaux à l’échelle régionale, ainsi que locale sur la structure des communautés. Cela permet de rejeter, pour la première fois de manière rigoureuse, l’hypothèse de neutralité, qui vise à expliquer la coexistence locale d’espèces en supposant leur équivalence fonctionnelle. Cette observation nourrit le développement d’un nouveau modèle dynamique visant à décrire ce filtrage environnemental à partir de caractéristiques des espèces, comme leurs traits fonctionnels, et son application à des données de terrain y est discutée. Enfin, les liens évolutifs entre les espèces sont une information potentiellement riche sur leur manière de coexister. Dans cette optique, il est montré comment intégrer ces liens évolutifs dans le test de la théorie neutraliste de la biodiversité. Les modèles dynamiques étudiés au cours de cette thèse sont dénommés, en termes mathématiques, des marches aléatoires. Elles y sont analysées en grande partie grâce à une méthode statistique appelée Approximate Bayesian Computation, qui ouvre de nouvelles perspectives pour l’étude des modèles dynamiques en écologie. TITRE ET RESUME EN ANGLAIS au recto de la dernière page MOTS-CLES Biodiversité, Forêt tropicale, Guyane Française, Modèle de coexistence d’espèces, Approximate Bayesian Computation, Phylogénie, Trait fonctionnel, Ecologie des communautés, Filtrage environnemental, Limitation de la dispersion. DISCIPLINE ADMINISTRATIVE : Ecologie, biodiversité et évolution INTITULE ET ADRESSE DU LABORATOIRE : Laboratoire Evolution et Diversité Biologique Bâtiment 4R3 – Escalier B2, Université Paul Sabatier 31062 Toulouse Cedex 9

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