ETIENNE GUILLAUD CONTRIBUTION VESTIBULAIRE AU CONTRÔLE

DES MOUVEMENTS DU BRAS LORS D'UNE ROTATION DU CORPS

Thèse de doctorat en cotutelle présentée à la Faculté des études supérieures de l’Université Laval, Québec

dans le cadre du programme de doctorat en KINESIOLOGIE pour l’obtention du grade de Philosophiae Doctor (Ph.D.)

Médecine sociale et préventive Division de kinésiologie

FACULTÉ DE MÉDECINE UNIVERSITÉ LAVAL

QUÉBEC

et

UNIVERSITÉ DE LA MÉDITERRANÉE MARSEILLE, FRANCE

pour l’obtention du grade de Docteur en SCIENCES DU MOUVEMENT HUMAIN

2006 © GUILLAUD Etienne, 2006

Résumé

De récentes études dans le champ du contrôle des mouvements humains ont

montré que les signaux vestibulaires étaient impliqués dans les ajustements des

mouvements du bras lorsqu'un déplacement imprévisible du corps survenait au cours

d'un mouvement d'atteinte manuelle. L'objectif de nos travaux de doctorat était de

préciser le rôle et l'utilisation des signaux vestibulaires dans le contrôle de la motricité

brachiale, en tentant de mettre en évidence les bénéfices d'une intégration vestibulaire,

la faible dépendance cognitive du contrôle vestibulo-brachial et le mode de combinaison

des signaux vestibulaires avec les signaux visuo-oculomoteurs. Cela a été réalisé par des

études comportementales chez l’homme sain ou pathologique (patient désafférenté) et

par modélisation biomécanique. Nous avons ainsi montré que les signaux vestibulaires

étaient intégrés au sein de modèles internes qui permettent de générer une commande

motrice du bras qui compense les conséquences (cinétiques et cinématiques) du

déplacement de l'individu, et ce en adéquation avec la tâche. L'information vestibulaire

est traitée avec de faibles latences et sous une faible influence cognitive, ce qui lui

confère un caractère de relative automaticité. Enfin la combinaison des signaux

vestibulaires et oculomoteurs se fait selon un modèle fonctionnel dans lequel les

signaux vestibulaires influencent l'aspect temporel de la poursuite manuelle alors que

les signaux visuo-oculomoteurs permettent la production de la cinématique attendue.

Nos résultats approfondissent ainsi les connaissances de la fonction vestibulaire

puisqu’ils suggèrent l’existence d’un principe général régissant la contribution des

signaux vestibulaires au contrôle du mouvement.

Mots clés : Mouvements du bras, Rotation du corps, Intégration vestibulaire,

Intégration multisensorielle, Modélisation biomécanique, Patient désafférenté.

ii

Abstract

Recent studies in human motor control have shown that vestibular signals can be

used to control goal directed arm movements when an unexpected body displacement

occurs during the movement. In this thesis, we investigated the specific functions of the

vestibular signals to this control, and the mechanisms that are involved. This was done

through behavioural studies performed with healthy human subjects and one

deafferented patient, and biomechanical modelling. Our results highlight the remarkable

computationnal capabilities of the brain which can process vestibular information to

predict the consequences of body rotation on reaching movements. The vestibular

control of arm movement i) is characterised by short latencies, ii) operates efficiently in

darkness, iii) is largely automatic and iv) defines the temporal aspect of the movement.

The control of the arm through vestibular information has therefore common

characteristics with the vestibular control of ocular, cephalic and postural movements.

Our findings bring important new insights about the functions of the vestibular because

they suggest that there is a general principle underlying the contribution of vestibular

signal to motor control.

Keywords: Arm movements, Body rotation, Vestibular information,

Multisensorial integration, Biomechanical modelling, Deafferentation.

Avant-Propos Ce travail de doctorat n’est évidemment pas le fruit d’un effort isolé, mais est issu de la réunion de nombreuses compétences et de multiples rencontres. Bien qu’aucune liste ne puisse être exhaustive, je tiens à remercier les personnes qui ont permis la réalisation de ma thèse.

Tout d’abord, je tiens à remercier Jean et Martin qui ont tous deux su croire en moi et cautionner l’intérêt d’une cotutelle. Jamais je n’aurais imaginé avoir des directeurs qui en plus d’être disponibles, se sont montré motivés, dévoués, objectifs et compréhensifs. Je suis convaincu de ma chance et vous en suis infiniment reconnaissant. Je vous remercie sincèrement de m’avoir supporté pendant ces années. L’encadrement d’une cotutelle n’est probablement pas une chose facile, et vous avez volontairement relevé ce défi en vous impliquant et en m’assistant dans cette aventure. J’ai bel et bien eu le plaisir d’avoir deux « chefs » complémentaires plutôt qu’une paire de demi, et là ou beaucoup auraient tentés d’alléger leur conscience, vous avez préféré doublez mon encadrement.

Gabriel, la rapidité de ton aide et la qualité de tes « créations » t’ont rendu précieux, et ça n’est pas ton caractère humain qui aura terni cette image.

Jean-Louis, tu as toujours su te rendre disponible et réagir avec implication lorsque cela était nécessaire. Qu’ils soient scientifiques ou non, je te remercie pour tes conseils.

Alain, Christophe, Fred, Laurence, Lionel, je vous remercie pour l’attention que vous m’avez accordée, vos remarques m’ont toujours été une aide précieuse. Ça a toujours été un plaisir de travailler avec vous, et plus encore d’oublier le travail à vos côtés.

Franck et Marcel, vous avez certes tous les deux développés des outils formidables, mais bien mieux encore : vous avez toujours su trouver des réponses à mes questions dans le sourire et la bonne humeur, c’est une chance de vous avoir eu à proximité.

Je tiens très sincèrement à remercier l’ED SVS, et tout particulièrement le Professeur André Nieoullon ainsi que Martine Griffith, qui ont largement soutenu la mise en place de la cotutelle et sans qui la dureté administrative ne m’aurait sans doute pas épargné.

Évidemment, supporter un environnement de travail pendant de si longues heures implique que l’on s’y sente bien, et pour cela je salue très vigoureusement mes nombreux camarades d’écoles, qui sans ordre particulier sont : Fab, Jean-Mi, Julien, Fred, Med, Lolo, Robin, Gilou, Hélène, Boulette, JP, Guillaume, Violaine, Gwénola, Julien, Bruno, Rémi, JP, Nils, Ben, Olivier, Olivier, Félix, M-P, P-M, Vincent, Yann, Martin, Cyril, Anne-Lise, et ceux que j’oublie mais auxquels je pense...

Je remercie mes parents et ma famille, qui malgré leur étonnement m’ont toujours soutenu dans mes études comme ailleurs, en m’apportant de l’affection et de l’aide.

Enfin, je remercie ma petite Flo d’avoir bravé le froid, ce soir-là, pour offrir à son voisin de frigo tout ce dont il avait besoin. Je te dois beaucoup ma chérie tu sais!

Table des matières CHAPITRE I. Introduction............................................................................................... 1 CHAPITRE II. Revue de littérature.................................................................................. 4 Partie 1. Les modes suggérés de planification et de contrôle du mouvement............. 4

1.1. L'hypothèse d'un point d'équilibre correspondant à la position finale à atteindre ........................................................................................................................ 5 1.2. Un codage vectoriel du mouvement ................................................................. 7

1.2.1. Détermination de la position de la cible ................................................... 9 1.2.2. Détermination de la position initiale de la main ..................................... 11

1.3. La théorie des modèles internes...................................................................... 12 1.3.1. La génération de la commande motrice .................................................. 13 1.3.2. La définition interne de l’état du système............................................... 14 1.3.3. Paramétrisation du geste en fonction du contexte .................................. 15

1.4. La complexité de la planification motrice ...................................................... 17 1.5. Conclusion de la partie 1 ................................................................................ 18

Partie 2. Les implications d'un déplacement passif du corps lors d'un mouvement d'atteinte manuel : cas particulier d'une rotation du tronc .............................................. 20

2.1. Les forces en présence .................................................................................... 20 2.1.1. La dynamique intersegmentaire.............................................................. 20 2.1.2. La force centripète .................................................................................. 21 2.1.3. La force de Coriolis ................................................................................ 22

2.2. Conséquences de ces forces sur un mouvement d’atteinte manuelle réalisé lors d’une rotation du tronc................................................................................................ 23 2.3. Prise en compte des forces issues de la rotation du corps par le SNC............ 25

Partie 3. Contrôle en ligne d'un mouvement d'atteinte manuel : le cas particulier d'une rotation passive du corps ....................................................................................... 28

3.1. Rôle du système visuo-oculomoteur dans le contrôle des mouvements du bras en réponse à un déplacement corps/cible.................................................................... 29

3.1.1. Le système visuel.................................................................................... 29 3.1.2. Le système oculomoteur ......................................................................... 31 3.1.3. Contrôle en ligne des mouvements du bras en réponse à un déplacement corps/cible sur la base des informations oculo-visuelles ........................................ 35

3.2. Rôle de la somesthésie dans la détection des déplacements passifs du corps et le contrôle des mouvements du bras ........................................................................... 37

3.2.1. La somesthésie........................................................................................ 37 3.2.2. Gravicepteurs inertiels et détection somesthésiques de la rotation......... 41 3.2.3. Contribution de la proprioception au contrôle en ligne des mouvements de pointage.............................................................................................................. 43

3.3. Rôle du système vestibulaire dans la détection des déplacements passifs du corps et le contrôle sensori-moteur ............................................................................. 45

3.3.1. Le système vestibulaire........................................................................... 46 3.3.2. Existence d'un contrôle vestibulaire des mouvements du bras ............... 53 3.3.3. Nature du contrôle vestibulaire des mouvements du bras ?.................... 56

3.4. La fusion multisensorielle : quelles modalités d'intégration pour des informations divergentes et complémentaires ?.......................................................... 66

Partie 4. Problématique et introduction de la contribution expérimentale................ 72

v CHAPITRE III. The vestibular control of arm movement is fast and requires little preparation ...................................................................................................................... 75

Résumé........................................................................................................................ 76 Abstract....................................................................................................................... 78 Introduction................................................................................................................. 79 Methods ...................................................................................................................... 80 Results......................................................................................................................... 85 Discussion................................................................................................................... 92 Conclusion .................................................................................................................. 95 References................................................................................................................... 96

CHAPITRE IV. Controlling reaching movements during self-motion: body-fixed versus earth-fixed targets ........................................................................................................... 99

Résumé...................................................................................................................... 100 Abstract..................................................................................................................... 102 Introduction............................................................................................................... 103 Materials and methods .............................................................................................. 105 Results....................................................................................................................... 111 Discussion................................................................................................................. 117 References................................................................................................................. 121

CHAPITRE V. Internal models for vestibular control of arm movements .................. 125

Résumé...................................................................................................................... 126 Abstract ...................................................................................................................... 128

Introduction............................................................................................................... 129 Case report and methods........................................................................................... 130 Results....................................................................................................................... 135 Discussion................................................................................................................. 141 References................................................................................................................. 146

CHAPITRE VI. Fusion of visuo-ocular and vestibular signals in arm motor control.. 148

Résumé...................................................................................................................... 149 Abstract..................................................................................................................... 151 Introduction............................................................................................................... 152 Materials and methods .............................................................................................. 154 Results....................................................................................................................... 163 Discussion................................................................................................................. 174 References................................................................................................................. 183

CHAPITRE VII. Conclusion ........................................................................................ 188

1.1. Synthèse des principaux résultats ................................................................. 188 1.1.1. Un contrôle actif des mouvements du bras lors d’une rotation du corps.... .............................................................................................................. 188 1.1.2. Quelle place pour les informations proprioceptives dans nos études ... 189 1.1.3. Contribution à la caractérisation du niveau d'intégration ..................... 192 1.1.4. Une intégration supportée par l'existence de modèles internes ............ 195

1.2. Perspectives .................................................................................................. 199 Facilitation de l’atteinte d’une cible située dans le droit devant du sujet par un encodage proprioceptif particulier ........................................................................ 200

vi

Effets de la verticalité sur les ajustements des mouvements du bras en réponse à une rotation du tronc ............................................................................................. 201 Rôles de la proprioception et des signaux vestibulaires dans le contrôle des mouvements du bras lors d’une rotation du corps ................................................ 201 Rôle des signaux vestibulaires dans le contrôle des mouvements du bras lors d’une rotation du corps autogénérée ............................................................................... 202

Bibliographie ................................................................................................................ 205

Liste des figures CHAPITRE II. Revue de littérature Figure 1. Schéma du dispositif de Bizzi et al ................................................................... 6 Figure 2. Modèle de la contribution de l'interaction vestibulo-cervicale dans le codage

de la position spatiale de la cible. ........................................................................... 10 Figure 3. Principe des modèles internes. ........................................................................ 13 Figure 4. Un module au sein des multiples modèles internes......................................... 16 Figure 5. Expérience de Pigeon et al., 2003. .................................................................. 23 Figure 6. Tableau de la distribution des cônes et des batonnets ..................................... 30 Figure 7. Le traitement de l'information visuelle par les voies magnocellulaires et

parvocellulaires. ...................................................................................................... 31 Figure 8. Représentation des muscles extra-oculaires .................................................... 32 Figure 9. Les mécanorécépteurs cutanés ........................................................................ 38 Figure 10. Exemple d’une patiente désafférentée, G.L. ................................................. 44 Figure 11. Appareil vestibulaire droit de l’homme......................................................... 46 Figure 12. Cellules ciliées de l'oreille interne................................................................. 47 Figure 13. Orientation des canaux semi-circulaires........................................................ 48 Figure 14. Schéma d'un canal semi-circulaire. ............................................................... 49 Figure 15. Inhibition controlatérale des projections canalaires ...................................... 50 Figure 16. Projections vestibulaires vers les zones centrales. ........................................ 52 Figure 17. Trajectoires moyennes produites par un sujet sans rotation du tronc, avec

rotation du tronc...................................................................................................... 54 Figure 18. Résultats de l’expérience de Guerraz et Day (2005). .................................... 62 Figure 19. Diagramme montrant les procédures d'adaptation utilisées dans l'expérience

de Bresciani et al., 2005.......................................................................................... 65 CHAPITRE III. The vestibular control of arm movement is fast, and requires little preparation Figure 1. Apparatus and kinematics of the stimuli ......................................................... 81 Figure 2. Reaction times ................................................................................................. 87 Figure 3. Integral of the EMG signal .............................................................................. 89 Figure 4. Effects of catch trials ....................................................................................... 90 Figure 5. Integral of the EMG signal .............................................................................. 91 CHAPITRE IV. Controlling reaching movements during self-motion: body-fixed versus earth-fixed targets Figure 1. Schematic representation of the experimental set-up.................................... 106 Figure 2. Position, velocity and acceleration of the 15° and 30° CCW chair rotations 108 Figure 3. Reaction times ............................................................................................... 112 Figure 4. Mean terminal angular errors ........................................................................ 114 Figure 5. Mean terminal amplitude errors .................................................................... 115 Figure 6. Mean finger angular position with respect to the body ................................. 116 CHAPITRE V. Internal models for vestibular control of arm movements Figure 1. Schematic representation of the experimental set-up.................................... 132 Figure 2. Patient’s mean finger lateral positions with respect to the body................... 135 Figure 3. Patient’s maximal and final hand deviations................................................. 136 Figure 4. Joints torques................................................................................................. 139 Figure 5. Hand trajectory and torques during body rotation......................................... 140

viii CHAPITRE VI. Fusion of visuo-ocular and vestibular signals in arm motor control Figure 1. Schematic representation of the set-up.......................................................... 155 Figure 2. Initial and final hand positions required in all conditions ............................. 157 Figure 3. Position, velocity and acceleration of stimuli ............................................... 159 Figure 4. Average hand velocity ratios in the three conditions .................................... 164 Figure 5. Stimuli and mean arm movement velocity profiles....................................... 166 Figure 6. Lags between stimulus and hand displacements ........................................... 167 Figure 7. Mean hand velocity ratio and gain in the three conditions............................ 168 Figure 8. Mean hand tracking angular error evolution ................................................. 170 Figure 9. Terminal angular error and reaction time...................................................... 171 Figure 10. Velocity ratios (VR) of eye tracking ........................................................... 174

ix

Liste des tableaux CHAPITRE II. Revue de littérature Tableau 1. Caractéristiques de différents types de mécanorécepteurs........................... 39 CHAPITRE IV. Controlling reaching movements during self-motion: body-fixed versus earth-fixed targets Table 1. Trials organization used in each of the three condition with reaching (Body-

fixed, Body-fixed finger and Earth-fixed). ........................................................... 107 CHAPITRE V. Internal models for vestibular control of arm movements Table 1. Maximal hand deviation and final hand position. .......................................... 137

x

Liste des équations CHAPITRE II. Revue de littérature Équations 1. Équations des moments d'interaction articulaires...................................... 21 Équation 2. Calcul de la force centripète. ....................................................................... 21 Équation 3. Calcul de la force de Coriolis. ..................................................................... 22 Équations 4. Modèle d’intégration multisensorielle pondérée ....................................... 69 CHAPITRE V. Internal models for vestibular control of arm movements Equations 1 and 2. Torques at the shoulder, elbow and body. ..................................... 138 Equations 3 and 4. Equations used to determine the shoulder and elbow angle from the

hand trajectory ...................................................................................................... 145

CHAPITRE I. Introduction

Les mouvements d'atteinte manuelle représentent une catégorie de comportement

très étudiée dans le domaine des neurosciences. Il s'agit d'une des activités volontaires

les plus couramment usitée par l'homme, qui permet de nombreuses interactions

quotidiennes avec son environnement. Au cours du dernier siècle, de très nombreux

travaux de recherche ont tenté de comprendre quels étaient les processus qui sous-

tendaient la réalisation des mouvements brachiaux, que ce soit en termes de

planification du mouvement, de génération de la commande motrice, et de contrôle du

mouvement en cours de réalisation (voir Desmurget et al., 1998 pour une revue). Dans

la plupart des cas, le mouvement est dirigé vers un objectif présent dans l'espace

environnant l'individu. La position de cet objectif est le plus souvent encodée à partir

d'une intégration des informations visuelle et proprioceptive. Aussi, des ajustements du

mouvement peuvent être effectués en cours de réalisation lorsque la production motrice

ne correspond pas à celle attendue. De nombreux travaux se sont alors intéressés au rôle

de la vision et de la proprioception dans le contrôle en ligne des mouvements d'atteinte.

La vision et la proprioception sont les deux modalités sensorielles qui permettent de

vérifier que la production motrice correspond à celle attendue lorsque la relation spatiale

entre le corps et la cible n'est pas modifiée au cours du mouvement. Cependant, une très

grande partie de nos mouvements sont réalisés au cours d'un déplacement du corps.

C'est le cas lorsque l'on attrape un objet en passant à coté d'une table, lorsque l'on insère

un compact-disc dans le lecteur d'une automobile au cours d'une courbe, ou encore

lorsque l'on tente de s'agripper à un poteau après un déséquilibre en patins à roulettes.

Dans ces situations, le déplacement du corps peut amener une modification de la

position de la cible à atteindre par rapport au corps, ainsi qu'une perturbation du

mouvement réalisé. Des ajustements de la commande motrice doivent alors prendre

place pour préserver la finalité du geste. Contrairement aux situations dans lesquelles

l'individu est immobile, la vision et la proprioception ne sont plus les seules sources

d'informations permettant ces ajustements. En effet, il a été montré que les signaux

vestibulaires, qui informent les sujets de leur déplacement par rapport à

l'environnement, pouvaient êtres directement impliqués dans le contrôle en ligne des

mouvements du bras (Bresciani et al, 2002a,b,c, 2005; Tunik et al., 2003; Mars et al.,

2003; Feldman et al., 2003). Cependant, la mise en évidence de l'implication de ces

2 signaux vestibulaires dans le contrôle de la motricité brachiale est très récente, et les

processus nerveux sous-tendant cette intégration sont encore très peu connus. L'objectif

des travaux présentés dans cette thèse est de contribuer à la description des processus

qui lient les entrées vestibulaires au contrôle moteur du bras lors de l'atteinte manuelle

d'objets.

Les processus sensori-moteurs sous contrôle vestibulaire peuvent être relativement

automatiques, ce qui se caractérise par de faibles latences et une faible influence

cognitive. C'est ce qui a déjà été observé pour les comportements oculomoteurs (Crane

and Demer, 1998; Gauthier et Vercher, 1990) et posturaux (Guerraz et Day, 2005; Ali et

al., 2003), en réponse à une stimulation vestibulaire. Aussi, parmi les études qui ont mis

en évidence l'existence d'un lien sensori-moteur vestibulo-brachial, plusieurs ont

suggéré que ce processus se caractérisait lui aussi par de faibles latences, et qu'il ne

reposait pas sur une interprétation hautement cognitive des informations vestibulaires

telle que la mise à jour d'une représentation interne de l'espace (Bresciani et al., 2005).

Par conséquent, notre objectif a d'abord été de tester l'hypothèse d'un lien vestibulo-

brachial relativement automatique, tel que cela a déjà été observé pour les autres

réponses motrices d'origine vestibulaire. Ce lien sensori-moteur va être abordé sous

deux aspects complémentaires qui sont le niveau d'intégration des informations

vestibulaires, et l'intégration conjointe de ces informations et des informations visuo-

oculomotrices (renseignant elles aussi sur les déplacements du corps). Avant cela, il

convient de redéfinir précisément la nécessité d'un contrôle actif des mouvements du

bras lors d'un déplacement du corps, et les bénéfices possibles d'une intégration des

signaux vestibulaires pour produire les ajustements brachiaux adaptés.

La description d'un processus de contrôle de mouvement implique de définir

clairement le cadre théorique dans lequel il s'insère. Nous verrons donc en première

partie de la revue de littérature les théories actuelles du contrôle du mouvement

permettant une meilleure compréhension des étapes allant de la planification aux

ajustements en ligne de l'exécution motrice. Pour clarifier la nécessité d'une prise en

compte des déplacements du corps lors de la réalisation d'un mouvement d'atteinte, nous

verrons en deuxième partie ce qu'une rotation du tronc implique d'un point de vue

cinétique, et comment cela se traduit en terme d'ajustement de la commande motrice. En

effet, selon que la position finale à atteindre est fixe par rapport à l'individu en

déplacement ou fixe par rapport à l'espace environnant l'individu, la présence de forces

3 externes et passives est susceptible de perturber le mouvement ou au contraire d’assister

l'atteinte de l'objectif. Dans une troisième partie, nous détaillerons les entrées

sensorielles susceptibles d'être impliquées dans le contrôle des mouvements du bras lors

d'une rotation de l'individu. Pour chacune de ces entrées, nous esquisserons les

modalités d'intégration et préciserons leur contribution dans le contrôle des mouvements

du bras. Puis nous aborderons la problématique du niveau d'intégration en mettant

l'accent sur les indices déjà présents qui peuvent aider à caractériser ce lien vestibulo-

brachial. Cela se fera notamment en abordant les comportements vestibulo-moteurs déjà

connus, ainsi qu'en rapportant la récente littérature traitant d'une implication vestibulaire

dans le contrôle en ligne des mouvements du bras. Enfin, nous parlerons brièvement de

fusion multisensorielle, ce qui nous permettra de resituer le processus sensori-moteur

vestibulo-brachial étudié dans un contexte dans lequel différentes sources

d'informations sont disponibles mais ne sont pas nécessairement traitées de la même

façon par le système nerveux central (SNC).

Dans les chapitres suivants (III, IV, V et VI) la contribution expérimentale

apportera des réponses aux interrogations soulevées dans la revue de littérature. Enfin,

au chapitre VII, une discussion générale de nos interprétations et résultats sera

présentée.

CHAPITRE II. Revue de littérature

Partie 1. Les modes suggérés de planification et de

contrôle du mouvement

Avant même qu'un mouvement puisse être affecté par des « imprévus », son

initiation est d'une grande complexité quelle que soit la théorie par laquelle on l'aborde.

Dans le cas de mouvements volontaires, les effecteurs du système musculo-squelettique

sont sollicités par le système nerveux central qui génère l'état d'activation correspondant

généralement au mouvement désiré. La commande motrice envoyée aux effecteurs

permet l'activation et l'inhibition séquentielles de couples musculaires

agonistes/antagonistes situés aux articulations. Cette modification du niveau d'activation

va amener un changement d'état de l'effecteur, qui va tendre vers un autre état

d'équilibre, être en mouvement jusqu'à une éventuelle stabilisation dans une position

correspondante à un niveau d'activation agoniste/antagoniste donné.

L'élaboration de cette commande motrice a une origine très discutée car sa finalité

elle-même est très discutée. La finalité du mouvement quant à elle est bien connue :

mettre l'effecteur concerné dans la position désirée, souvent à un instant donné. Mais la

commande motrice doit-elle être générée sur la base de la position à atteindre ou bien

sur la base du mouvement à produire pour atteindre cette position ? Deux grandes

théories s'opposent :

1. La théorie du point d'équilibre

2. La théorie du codage vectoriel du mouvement à produire

Nous allons voir que selon le cadre théorique dans lequel on se situe, la

compensation active des effets d'une rotation peut être abordée différemment et n'est pas

toujours considérée comme étant nécessaire. Nous verrons ensuite comment les

différents aspects de la planification et du contrôle du mouvement sont abordés par une

théorie plus récente et plus générale, la théorie des modèles internes, qui est (en partie)

supportée par nos résultats expérimentaux.

5

1.1. L'hypothèse d'un point d'équilibre

correspondant à la position finale à atteindre

Au niveau de chaque articulation se situent des paires de muscles antagonistes.

Les moments de force issus de l'activation d'un muscle (dit agoniste) sont opposés aux

moments issus de l'activation de son antagoniste. Ainsi, lorsque l'un des deux muscles

produit un moment de force supérieur à son antagoniste, il génère un déplacement

articulaire. Au fil de ce déplacement, la longueur du muscle agoniste va diminuer et la

longueur de l'antagoniste va augmenter. Il en résultera une baisse du moment de force

issu de l'agoniste et une augmentation du moment de force issu de l'antagoniste (si les

fréquences d'activation ne varient pas), ce qui permettra d'atteindre une nouvelle

configuration stable, appelée le point d'équilibre. Pour produire un mouvement et

atteindre une position donnée avec la main, le SNC pourrait ainsi générer les

commandes motrices produisant le couple agoniste/antagoniste correspondant à la

position finale désirée pour produire un mouvement.

Pour soumettre cette théorie à l'épreuve expérimentale, Polit et Bizzi (1979) ont

examiné des mouvements de pointage réalisés par un singe désafférenté. Les racines

dorsales de la colonne vertébrale ont été coupées entre C2 et T3, ce qui élimine les

afférences issues de tous les muscles des bras et des mains. Le singe était assis sur un

siège, le bras droit dans une attelle (voir dispositif fig. 1). L'attelle était reliée à un

manipulandum qui permettait la rotation de l'avant-bras autour du coude dans le plan

horizontal. Le bras était masqué afin que le singe ne puisse ni le voir ni le ressentir.

Avant la chirurgie, le singe avait été conditionné à atteindre des cibles visuelles qui lui

étaient présentées. Deux jours après la chirurgie, lorsque le singe réalisait la tâche de

pointage, il réussissait sans problème à atteindre les cibles. Lorsqu'une perturbation était

appliquée au bras au cours du pointage (moment de force généré par le manipulandum

qui rapprochait ou éloignait la main de la cible), la trajectoire du pointage était

perturbée, mais le singe parvenait toujours à atteindre la cible. Ces résultats sont

clairement en faveur de l'hypothèse des points d'équilibre. Lors des mouvements de

pointage, le singe sélectionnait un ratio d'activation agoniste/antagoniste correspondant

à la position de la nouvelle cible (nouveau point d'équilibre). L'absence de réflexe chez

ce singe (du fait de la désafférentation) permet d'attribuer l'absorption de la perturbation

aux propriétés passives des muscles antagonistes activés. Ces muscles, qui permettent

6 l'augmentation de la raideur articulaire (similaire à un système de ressort autour de

l'articulation), jouent un rôle important dans la stabilisation d'un membre autour d'un

point d'équilibre modulable.

Figure 1. Schéma du dispositif de Bizzi et al. (1979) avec le singe.

Lorsque le moment de force additionnel appliqué sur le bras était constant, la

somme des moments externes et passifs et des moments actifs produits par le singe

résultait en un pointage imprécis. De la même façon, lorsque la configuration initiale du

bras était modifiée avant le pointage, le pointage était imprécis (une contrainte d'angle à

l'épaule n'était pas prise en compte du fait de l'absence de proprioception, ce qui ne

permettait pas d'ajuster l'angle du coude). Ceci n'était pas observé chez le singe sain.

Les auteurs ont donc conclu que le singe avait appris un patron d'activation pour chaque

localisation de la cible visuelle, et que cette commande motrice produisait un point

d'équilibre au niveau des muscles du coude.

Dans une série d'expérimentations, Giszter, Mussa-Ivaldi et Bizzi ont aussi montré

qu'une stimulation artificielle de la moelle épinière chez la grenouille permettait

l'atteinte d'un point d'équilibre par la patte de la grenouille (Giszter et al., 1993). Peu de

positions distinctes ont été observées, ce qui a conduit au concept de primitives

motrices, qui sont un petit nombre de points d'équilibres génétiquement codés par le

biais de réseaux neuronaux dans la colonne vertébrale. L'activation simultanée de

plusieurs de ces réseaux permettrait l'atteinte de positions intermédiaires.

7

Néanmoins, des expériences menées par Lackner et Dizio (1994) et par Coello

(1996) montrent que lors d'un mouvement de pointage réalisé au cours d'une

centrifugation du corps, la présence de la force de Coriolis affecte significativement la

trajectoire et la position finale du bras lors du premier essai. Cette force de Coriolis,

issue de la rotation du corps, agit comme une perturbation passagère qui s’applique sur

le bras uniquement au cours du mouvement de pointage. Ces résultats s'opposent ainsi à

l'hypothèse du point d'équilibre, puisque celle-ci prédit que le bras devrait atteindre la

même position finale qu'une force de Coriolis soit présente ou non. Des résultats

similaires ont été rapportés par des études sur des patients ayant une proprioception

alterée et dont le mouvement était mécaniquement perturbé en cours d'exécution (Day et

Marsden, 1982; Nougier et al., 1996; Rothwell et al., 1982).

De plus, du fait des comportements « élastiques » des effecteurs sur lesquels

repose la théorie du point d'équilibre, la modification de l'inertie de l'effecteur devrait

influencer les caractéristiques de son déplacement. Au contraire, Atkeson et Hollerbach

(1985) ont montré que l'adjonction d'une masse au bras ne modifie pas la trajectoire d'un

mouvement de pointage ce qui s'oppose au point d'équilibre. Il a aussi été montré que

lors de pointage avec des positions initiales et finales différentes, la forme de la

trajectoire ne variait pas (Morasso, 1981; Abend et al., 1982; Flash et Hogan, 1985;

Gordon et al., 1994), alors que cette stabilité n'est pas prédite par la théorie du point

d'équilibre.

Aussi, à défaut de considérer la théorie du point d'équilibre comme la base qui

permet au SNC de définir la commande motrice, nous pouvons estimer qu'elle décrit un

mécanisme stabilisateur qui reflète très bien les propriétés élastiques des muscles et

l'architecture antagoniste des effecteurs.

1.2. Un codage vectoriel du mouvement

Un grand nombre d'études (notamment Desmurget et al. 1995, 1997; Prablanc et

al. 1979) ont montré que la position initiale de l'effecteur et la position finale à atteindre

étaient des paramètres essentiels de la programmation d'un mouvement d'atteinte

manuelle de cible. D'un point de vue descriptif, un déplacement dans l'espace Cartésien

peut être représenté par un vecteur. Il a été suggéré que cette description analytique

peut-être un principe opérationnel pour l'organisation du mouvement (Gordon et al.,

8 1994; Vindras et Viviani, 1998). Le SNC planifierait alors le mouvement en spécifiant

indépendamment son amplitude et sa direction dans l'espace Cartésien. Selon la théorie

du codage vectoriel, la réalisation d'un mouvement reviendrait alors à tendre vers un

vecteur de mouvement1 de longueur nulle.

Par chronométrie mentale, il a été montré que la connaissance préalable au

mouvement de l'amplitude ou de la direction réduisait significativement le temps de

réaction lors d'une tâche de pointage visuo-manuelle dans le plan vertical (Bock et

Arnold, 1993; Goodman et Kelso, 1980). La connaissance préalable et indépendante de

l'une ou l'autre de ces informations permet donc au SNC de réduire la durée de

planification de mouvement. L'indépendance des bénéfices de ces informations suggère

fortement que l'amplitude et la direction sont planifiées indépendamment.

Il a aussi été montré, en faveur d'une planification vectorielle du mouvement, que

lors de pointages dans un plan la distribution de l'erreur finale était elliptique. L'axe

majeur de l'ellipse est toujours orienté dans le sens de la droite liant la position initiale

et la position finale moyenne du pointage (Gordon et al., 1994). Aussi, la variabilité de

l'erreur selon les deux axes de l'ellipse (qui représentent l'amplitude et la direction) était

indépendante, ce qui va dans le sens d'une planification indépendante de ces deux

paramètres par le SNC. Néanmoins, il est important de noter que ces observations ne

sont pas reproduites dans le cas de mouvements non contraint à un plan (Desmurget et

al., 1997). Lors de mouvement de pointage sans contrainte planaire, la distribution de la

position finale devient approximativement circulaire. Cela renforce l'hypothèse de

processus de planification différents pour des mouvements contraints et non-contraints.

Une autre découverte en faveur d'une planification selon un codage vectoriel du

mouvement est issue d'enregistrements éléctrophysiologiques, qui montrent une

modulation de la décharge neurale en fonction soit de l'amplitude soit de la direction du

mouvement à produire (Georgopoulos, 1995). Une modification de l'amplitude du

mouvement engendre une modulation de la décharge neurale dans de nombreux sites

cérébraux, dont les noyaux gris centraux (Georgopoulos et al, 1983), le cortex

prémoteur (Riehle et Requin, 1989; Kurata, 1993; Fu et al., 1993; Flament et al., 1993)

et le cortex moteur (Fu et al., 1993; Flament et al., 1993). Cependant, tel que précisé par

Georgopoulos et collaborateurs, l'amplitude du mouvement est corrélée à d'autres

1 Le vecteur de mouvement spécifie le déplacement d'un effecteur de sa position actuelle vers la position cible.

9 paramètres tels que la force développée, l'accélération initiale de la main, l'activité

musculaire,… Néanmoins, Georgopoulos et collaborateurs ont aussi observé des

« cellules directionnelles » au niveau du cortex moteur. Chacune de ces cellules

décharge au maximum pour une direction donnée du mouvement de pointage. Des

observations similaires ont été faites au niveau du cortex prémoteur (Caminiti et al.,

1991), du cortex pariétal (Kalaska et al., 1983; Lacquaniti et al., 1995) et du cervelet

(Fortier et al., 1989). Mais là encore les conclusions sont controversées. Il a notamment

été montré par Caminiti et collaborateurs (1990) que pour des mouvements de mêmes

directions (parallèles) mais aux points de départ variables, les directions préférentielles

observées au niveau des cellules du cortex moteur était différentes. Tout comme la

position de départ, la posture du bras module ces directions préférentielles pour une

même trajectoire de pointage (Scott et Kalaska, 1995; 1997).

1.2.1. Détermination de la position de la cible

Quelles que soient nos affinités théoriques, la connaissance de la position à

atteindre avec la main lors d'un mouvement d'atteinte manuelle est bien entendu

indispensable à la réalisation du mouvement. Cela requiert la transformation de

l'information visuelle relative à la position de la cible par rapport à l'axe du regard en un

cadre de référence utilisable pour planifier le mouvement du bras. Ce cadre de référence

peut être centré sur la tête, le tronc, l'épaule ou la main. On parle alors de référentiel

égocentré, son origine étant une partie du corps. La position de la cible à atteindre est

codée par rapport à soi. Le SNC doit alors combiner l'information rétinienne relative à

la position de la cible avec les informations concernant l'orientation de la tête, des yeux

et du tronc (fig. 2).

10

Figure 2. Modèle de la contribution de l'interaction vestibulo-cervicale dans le codage de la

position spatiale de la cible. Ce modèle inclus les rotations de la tête par rapport au tronc (HT),

du tronc dans l'espace (TS) et de la tête dans l'espace (HS). Les abréviations ht, ts et hs sont les

représentations internes de HT, TS et HS respectivement. Un point sur le dessus de l'abréviation

indique qu'il s'agit d'une première dérivée (i.e. la vitesse). os, eh et es sont les représentation

internes des positions de l'objet par rapport à l'espace, des yeux par rapport à la tête et des yeux

par rapport à l'espace (OS, EH, ES); nv et nn correspondent à du « bruit blanc ». (Adapté de

Mergner et al., 2001).

La position de la cible par rapport à l'œil est définie sur la base des signaux rétiniens. En

plus de la direction, l'éloignement de la cible peut-être détecté sur la base de la

convergence binoculaire. Afin d'obtenir les coordonnées de la cible dans un cadre de

référence centré sur la tête, les signaux extra-rétiniens relatifs à la position des yeux

dans les orbites (voir paragraphe 2.1) vont êtres combinés aux informations rétiniennes.

Enfin, la proprioception nucale permet de définir la position de la tête par rapport au

tronc (Karnath et al., 1994), et ainsi de recoder la position de la cible par rapport au

tronc. Ces informations sensorielles sont aussi, entre autres, celles utilisées pour

« remettre à jour » la représentation interne de la position de la cible par rapport au

11 corps lorsque celle-ci change et pour ajuster un mouvement à cette modification

spatiale. Leur description sera donc approfondie dans la suite du document.

1.2.2. Détermination de la position initiale de la main

La précision d'un mouvement d'atteinte est influencée par la connaissance

préalable que l'on a de la position initiale de la main. Les sources d'informations utiles à

la détermination, de cette position sont la vision et la proprioception.

Les études réalisées avec des patients désafférentés ont permis d'investiguer le rôle

de la connaissance de la position (initiale) de la main. Ces patients, qui ne possèdent

plus de proprioception, sont incapables de localiser leur bras dans l'obscurité. Lors de la

réalisation de pointages multi-articulaires, ces patients ont des performances fortement

altérées (en termes de précision et de variabilité) si la vision de leurs membres ne leur

est pas disponible (Blouin et al., 1993; Ghez et al., 1995; Sarlegna, 2006; voir aussi

Desmurget et al., 1998 pour une revue). Nougier et al. (1996) ont demandé à des

patients désafférentés de réaliser un mouvement de supination de 20° puis un

mouvement de pronation de 20°, sans aucune rétroaction visuelle sur la position de leur

bras pendant et entre les deux mouvements. Dans quelques essais le mouvement de

supination était bloqué (par un frein magnétique), aucun mouvement de pronation

n’était alors nécessaire pour rejoindre la seconde position atteindre. Cependant, dans

ces essais, les patients réalisaient tout de même une pronation de 20°. Cela suggère que

ces patients codent l’amplitude du mouvement à produire (et non pas la position finale à

atteindre), et génèrent les forces correspondant à cette amplitude. Par ailleurs, cela met

bien en avant le rôle des afférences proprioceptives dans la calibration du cadre spatial

de référence. Aussi, dans une tâche de pointage d'une cible mémorisée réalisée par des

sujets sains et impliquant un mouvement de flexion du coude, lorsque une vibration

tendineuse2 était appliquée au biceps juste avant le mouvement, la précision du pointage

était diminuée (Larish et al. 1984). Ces expériences mettent bien en avant l'importance

de la proprioception dans la détermination de la position initiale d'un membre avant la

réalisation d'un mouvement.

2 La vibration d’un membre, au niveau du tendon ou du chef du muscle, cause des mouvements illusoires lors de l’apparition du réflexe tonique vibratoire. Le mouvement et la position illusoires suite à la vibration signalent un allongement plus important du muscle vibré. Certaines positions ressenties sont même parfois anatomiquement impossibles à effectuer.

12

La privation de la perception visuelle de la position initiale de la main a aussi mis

en évidence l'importance de l'information visuelle dans le codage de la position initiale

de la main et du mouvement à produire. Prablanc et collaborateurs (1979) ont montrés

que, chez des sujets sains, le fait de voir sa main avant un mouvement permettait une

meilleure précision que lorsque l'on ne la voyait pas. La réplication de ces résultats par

Desmurget et al. (1997) lors du pointage (avec la main droite) d'une cible proprioceptive

(main gauche non visible) montre bien que la vision de la position de l'effecteur avant le

mouvement est utile, et que le bénéfice ne vient pas seulement de la vision simultanée

de la position de l'effecteur et de la cible à atteindre lors de l'encodage du mouvement à

produire. De la même façon, une présentation visuelle faussée de la position de départ

de la main (par l'utilisation de verres prismatiques) induit une erreur systématique de

précision dans le pointage (opposée au décalage induit par les prismes; Rossetti et al.,

1995).

Ces résultats sont tous en faveur d'un codage vectoriel du mouvement, dans lequel

la connaissance de la position initiale de l'effecteur est importante. Ils mettent en

évidence l'importance des deux sources d'informations que sont la vision et la

proprioception. La vision permettrait d'optimiser le processus de localisation de la main

lorsqu'elle est présente avec la proprioception, et permettrait ainsi une meilleure

définition du vecteur de mouvement.

1.3. La théorie des modèles internes

La notion de modèle interne permet d’établir un cadre théorique qui englobe de

nombreux aspects du contrôle du mouvement humain, de la planification au contrôle en

ligne, tout en abordant l’apprentissage des processus en jeu. Le rôle des modèles

explicités par cette théorie est de préciser les relations qui lient les entrées sensorielles à

la sortie motrice dans la production de mouvement. Le terme de « modèle interne » est

ici utilisé pour décrire la transformation sensori-motrice supportée par le SNC, mais pas

le système nerveux central lui-même.

Une boucle sensori-motrice peut-être subdivisée en trois niveaux ou étapes, qui

gouvernent la totalité du comportement du système sensori-moteur (Wolpert et

Ghahramani, 2000). La première étape spécifie la commande motrice générée par le

SNC face à une tâche particulière (voir fig. 3, en haut). La deuxième étape détermine la

13 modification d’état du système (des effecteurs, par exemple le bras) en fonction de la

commande motrice précédemment générée (fig. 3, à droite). Enfin la troisième étape

ferme la boucle en spécifiant le retour sensoriel devant correspondre à l’état du système

pré-determiné (fig. 3, à gauche). Ces trois étapes sont représentées dans le SNC comme

des modèles internes qui sont respectivement le modèle inverse, le modèle en

dynamique directe et le modèle sensoriel direct.

Figure 3. Principe des modèles internes. La boucle sensorimotrice, incluant la génération de la commande motrice (en haut), la période de transition (à droite), et la génération des conséquences sensorielles attendues (à gauche). Au centre, on retrouve les représentations internes de ces étapes au sein du SNC. (D'après Wolpert et Ghahramani, 2000).

1.3.1. La génération de la commande motrice

La théorie des modèles internes fait l’hypothèse de l’existence de modèles

inverses qui permettraient d’établir la commande motrice qui correspond à chacun des

points de la trajectoire désirée (Kawato et al., 1987). Néanmoins, le format de la

commande motrice en sortie de ce modèle n’est pas encore vraiment établi du fait du

très grand nombre de motoneurones alpha impliqués dans le patron d’activation d’un

geste. Une hypothèse séduisante est l’activation de primitives motrices situées au niveau

14 spinal (Giszter et al., 1993). La combinaison d’un petit nombre de primitives permettrait

alors de réduire la dimension effective de la sortie motrice du modèle inverse.

Dans cette phase de génération de la commande motrice par des modèles inverses,

Krakauer et al. (1999) distinguent deux étapes : une transformation cinématique et une

transformation cinétique. Le modèle cinématique permet de créer le vecteur de

mouvement à partir d'une situation donnée (positions de la cible et de la main par

exemple), et le modèle cinétique permet de passer de ce mouvement vectoriellement

codé aux forces articulaires à produire pour réaliser ce mouvement. Ces deux modèles

seraient développés simultanément mais sur la base de différents systèmes de

coordonnés utilisant possiblement différentes modalités sensorielles. Ces coordonnées

seraient extrinsèques pour le modèle cinématique (amplitude et direction du

mouvement) et intrinsèques pour le modèle cinétique (proprioception des membres

impliqués). On notera que la théorie des modèles interne englobe ainsi l'hypothèse d'un

codage vectoriel du mouvement.

1.3.2. La définition interne de l’état du système

Que ce soit pour générer la commande motrice ou pour s’assurer de la bonne

exécution du mouvement, le SNC doit pouvoir établir l’état du système (i.e. la position

de l’effecteur, les propriétés de l’environnement et de la tâche,…). L’estimation de

l’état du système sur la base des informations issues des différents systèmes sensoriels

n’est cependant pas sans faille: cela requiert un délai de traitement, et peut être

contaminé par du « bruit » neurophysiologique ainsi que par les limites

psychophysiques de chacun des systèmes sensoriels. La mise en place d’un mécanisme

prédictif permet de palier en partie à ces problèmes.

Lors d’une poursuite visuo-oculaire par exemple, le traitement de l’information

rétinienne implique un délai séparant le déplacement de la cible du déplacement de

l’oeil. Ce délai arrive à être compensé par la mise en place d’un contrôle de l’oeil basé

sur une prédiction du déplacement de la cible qui dépend des informations visuelles

précédemment traitées. Lorsque la cible s’arrête soudainement de bouger, l’oeil

continue son mouvement dans le sens du déplacement prédit de la cible pendant une

durée similaire au temps de réaction observé au début de la poursuite (Vercher et

Gauthier, 1990). Une estimation de l’état du système se ferait alors sur la base d’un

15 mécanisme de prédiction qui reposerait sur les signaux sensoriels précédents et sur un

modèle interne direct qui prendrait en compte les propriétés physiques et dynamiques

des éléments impliqués. Cette première estimation de l’état du système pourrait alors

précéder les retours sensoriels, réduire les délais au sein de la boucle sensorimotrice, et

ainsi optimiser le contrôle du mouvement. C’est ce qui est par exemple observé

lorsqu’un objet est maintenu dans la main d’un sujet, la pression exercée par la main sur

l’objet est augmentée avant un déplacement de la main, pour éviter que l’objet n’en

glisse (Flanagan et Tresilian, 1993; Flanangan et Wing, 1997 ; Danion, 2004; Descoins

et al., 2006).

1.3.3. Paramétrisation du geste en fonction du

contexte

Le contexte dans lequel se déroule un mouvement peut modifier fortement la

production motrice nécessaire à l’atteinte de son but (on entend par contexte l'ensemble

des propriétés physiques du système acteur/environnement). Par exemple, attraper une

brique de lait pleine ou une brique de lait vide ne requiert pas la production d’une même

force. De la même façon, comme nous le verrons dans la partie 2, l’atteinte d’une cible

fixe par rapport au tronc ne demande pas la même production de forces selon que

l’individu soit en rotation ou non. Les propriétés physiques et dynamiques du système

(environnement et effecteur) doivent donc être prises en compte lors de la production du

mouvement, de sorte que la commande motrice issue du modèle interne inverse soit en

adéquation avec le contexte.

Une façon séduisante de formaliser la méthode utilisée pour prendre en compte le

contexte lors de la production de la commande motrice repose sur une approche

bayésienne. Cette approche, présentée par Wolpert et Kawato (1998) permettrait

d’estimer la probabilité qu'a l’individu de se situer dans un contexte parmi un ensemble

de possibilités (fig. 4).

16

Figure 4. Un module au sein des multiples modèles internes. Une estimation de l’implication de ce module est réalisée sur la base d’indices contextuels (entrée en bas à gauche), et des retours sensoriels (en haut à gauche) comparés aux prédictions d’un modèle interne direct. L’estimateur de responsabilité va alors pouvoir donner plus ou moins de ‘poids’ à ce module pour contrôler le mouvement. Les flèches en pointillés fins sont des signaux « d’entraînement » qui permettraient l’apprentissage. (D'après Wolpert et Kawato, 1998.)

Cette probabilité serait estimée à partir de deux facteurs: l’adéquation au contexte

(« likelihood ») et sa connaissance a priori (« prior »). L’adéquation au contexte est une

probabilité basée sur la comparaison des retours sensoriels observés et de ceux qui sont

prédits pour le contexte supposé (issu d’un modèle interne sensoriel direct). Cette

probabilité pourrait être estimée pour plusieurs contextes simultanément (voir les

différents modules superposés de la fig. 4), en traitant en parallèle plusieurs modèles de

prédiction des retours sensoriels, chaque modèle correspondant à un contexte

hypothétique. Plus la différence entre les retours sensoriels observés et ceux prédits par

un modèle prédictif est faible, plus grande est la probabilité que ce modèle soit celui qui

correspond au contexte réel. Une autre probabilité est estimée, sur la base de la

17 connaissance du contexte dans lequel on se situe avant la réalisation du mouvement,

donc a priori. Cela implique des indices contextuels qui ne sont pas directement issus du

mouvement à produire. Ces indices peuvent être, par exemple, la vue du niveau d’une

bouteille à lever, ou encore la détection d’une rotation par le système vestibulaire. Sur la

base de lois bayésiennes, ces deux probabilités (« prior » et « prediction error » sur la

fig. 4) peuvent alors être combinées de façon optimale, et permettre une normalisation

relative à l’ensemble des contextes possibles.

Ce fonctionnement est cohérent au regard de données expérimentales récentes.

Lorsqu’un individu réalise un pointage simultané à une rotation prévue et autogénérée

du corps, il anticipe et compense les effets de la force de Coriolis sur la trajectoire de la

main (Pigeon et al., 2003a). Aussi, les trajectoires de mouvements de pointage réalisés

au cours d’une illusion de rotation (induite par le déplacement d’un champ visuel large

alors que le sujet est immobile) reflètent une compensation de la force de Coriolis

(Cohn et al., 2000). Cette force est attendue du fait d’une estimation « a priori » du

contexte basée sur les informations visuelles. Après avoir constaté l’absence de force de

Coriolis, cet effet disparaît dans les essais suivants. Cette disparition reflète l'adaptation

d'un modèle lié au contexte spécifique de rotation intégrant la force de Coriolis. Cohn et

al. (2000) ont montré qu’après cette adaptation, aucun post effet n'était présent dans un

contexte sans rotation. Cela signifie que le modèle inverse lié au contexte sans rotation

n'a pas été modifié par l'adaptation, ce qui supporte l'idée de multiples modèles

contextuels.

1.4. La complexité de la planification motrice

La planification motrice est un concept qui devient très complexe lorsque l’on

cherche à l’aborder à un niveau détaillé (spécification des activations musculaires

impliquées par exemple). La quantité de possibilités permettant la production d’un

mouvement par un effecteur est impressionnante, pourtant nous constatons une

régularité (inter- et intra-individuelles) incroyable dans les patrons de mouvement

produits en réponse à une tâche donnée. Cela suggère que le SNC sélectionne, parmi

une infinité de mouvements possibles, celui qui lui paraît le plus approprié. La

recherche du ou des paramètre(s) optimisé(s) lors de la sélection du mouvement est

toujours d’actualité. Des modèles de contrôle optimal ont alors été développés, basés

18 sur l’aspect lisse (‘smoothness’) de la trajectoire (Flash et Hogan, 1985), sur les

moments de force aux articulations (‘minimum torque’, Uno et al., 1989), et sur le bruit

de la commande motrice ('signal dependant noise' (modèle TOPS), Harris et Wolpert,

1998).

1.5. Conclusion de la partie 1

La planification et la construction de la commande motrice en amont du

mouvement ne sont pas nos préoccupations premières dans le cadre de cette thèse.

Néanmoins, il est important de noter que les approches présentées ont des implications

qui dépassent l'initiation du mouvement et qui sont capitales pour aborder le contrôle du

mouvement en cours d'exécution. Notre objet d'étude est le contrôle des mouvements

d'atteinte manuelle lorsqu'un individu est soumis à un déplacement discret de faible

amplitude (inférieur à 60°) en cours de mouvement. Lorsque la position à atteindre reste

identique dans un référentiel egocenté, la trajectoire du mouvement à produire ne

nécessite pas de changement, mais le déplacement du corps peut perturber la trajectoire

du mouvement. Par exemple, si l'on aborde cette perturbation selon la théorie du point

d'équilibre, une commande motrice active en compensation du déplacement ne serait

alors pas indispensable. Au contraire, abordée par la théorie des modèles internes, une

compensation va intervenir sur la base de l'erreur détectée, de la connaissance du

contexte de rotation, et de la connaissance des propriétés physiques et dynamiques du

système.

Bien que pour beaucoup de scientifiques le débat qui oppose la théorie du point

d'équilibre au codage vectoriel du mouvement soit encore d'actualité, les résultats

précités ainsi que nos propres résultats (présentés aux chapitres III, IV, V et VI) m'incite

à me situer dans une approche théorique dont les présupposés s'appuient sur un codage

vectoriel du mouvement. Ainsi, lorsqu'il y a un déplacement corps/cible (ou plus

largement main/cible), le SNC met à jour les positions de la cible et de l'effecteur dans

le système de coordonnées utilisé, et réajuste le vecteur de mouvement. Le mouvement

d'atteinte n'est fini que lorsque le vecteur de mouvement est nul. Si au cours du

mouvement la position corps/cible est modifiée, le vecteur de mouvement est alors

changé tel une fonction continue qui reflète la nouvelle direction et amplitude des

changements de positions articulaires à produire pour ramener l'effecteur sur la cible.

19 Aussi, la construction des vecteurs, la détermination de l'état du système et la génération

de la commande motrice qui en découle semblent issus de transformations complexes

qui peuvent être décrites de façon séduisante par la théorie des modèles internes. La

présence de ce type de transformations a par ailleurs été mise en avant par certaines de

nos expériences (chapitres III, V et VI).

20

Partie 2. Les implications d'un déplacement passif du

corps lors d'un mouvement d'atteinte manuel : cas

particulier d'une rotation du tronc

Lorsque le corps d'un individu est déplacé, l'ensemble de ses membres est soumis

à des forces externes et/ou passives qui favorisent leur stabilisation dans l'espace. Ces

forces ne sont pas issues d'une activité musculaire, mais sont la résultante des forces

d'interactions inertielles entre les membres, de la force centripète, ainsi que de la force

de Coriolis lorsqu'un mouvement est produit. Nous allons voir dans cette partie ce qui

caractérise ces forces, quel est leur impact possible sur les mouvements du bras, et

comment les perturbations issues de ces forces sont prises en compte par le SNC.

2.1. Les forces en présence

2.1.1. La dynamique intersegmentaire

Lors de la réalisation d'un mouvement par un membre multiarticulaire, la

dynamique intersegmentaire induit des « moments d'interactions » qui interviennent

entre les segments. Ces moments d'interactions sont à prendre en considération pour une

meilleure compréhension du contrôle des mouvements multiarticulaires (Ketcham et al.,

2004). Il s'agit de forces en rotation qui s'appliquent au niveau d'une articulation du fait

du déplacement d'un segment autour d'une autre articulation (par exemple une rotation

de l'avant-bras autour du coude induit des moments de forces au niveau de l'épaule, voir

les équations 1). Dans le cas d'un membre multisegmentaire pour lequel toutes les

articulations sont bloquées sauf une, les moments d'interaction n'affectent pas le

déplacement bien qu'ils soient présents. Par contre, lors d'un mouvement

multiarticulaire, lorsque plus d'une articulation est libre de bouger, des moments

d'interactions prennent place et sont dépendants (de façon non linéaire) des

déplacements aux articulations adjacentes (voir Hollerbach et Flash, 1982). Un

mouvement du coude génère donc des forces au niveau de l’épaule. De la même façon,

une rotation du tronc va générer des moments d’interaction articulaire au niveau de

l’épaule comme du coude (voir Pigeon et al., 2003a).

21

Équations 1. Équations des moments d'interaction articulaires à l'épaule (Ts) et au coude (Te). θ1 et θ2 sont les positions angulaires de l'épaule et du coude, θ représente la vitesse angulaire et θ représente l’accélération angulaire. l1 et l2 sont les longueurs respectives du bras et de l'avant-bras (main incluse), m1 et m2 leurs masses, et I2 l'inertie de l'avant-bras. (D'après Pigeon et al., 2003a).

2.1.2. La force centripète

Le terme « force centripète » (« qui tend à rapprocher du centre », en latin)

désigne une force permettant de maintenir un objet dans une trajectoire elliptique. Cette

force est, au sens de Newton, une force réelle qui pourra avoir diverses origines, par

exemple :

• La force de gravitation (e.g. mouvement des planètes)

• La force de tension (e.g. mouvement sur un plan horizontal d'une

masse accrochée à un fil dont une extrémité est fixe)

Sans force centripète, l'objet quitterait sa trajectoire elliptique, du fait de la

présence de la force centrifuge. Une force centripète apparaît donc comme une force

s'opposant aux effets de la force centrifuge. Pour assurer une telle compensation, cette

force doit posséder des caractéristiques précises. Elle doit être radiale, être dirigée vers

le centre de courbure, et son intensité doit être inversement proportionnelle au rayon de

courbure de la trajectoire. Pour un objet en mouvement circulaire uniforme, cette force

vaut :

rv m F

2×= , m étant la masse, v étant la vitesse, et r le rayon du cercle.

Équation 2. Calcul de la force centripète.

22

2.1.3. La force de Coriolis

Une rotation de 1000 m de rayon réalisée avec une vitesse de 10 tr.min-1 et une

rotation de 10 m de rayon à une vitesse de 1 tr.min-1 produisent les mêmes forces

centripètes. Néanmoins, un individu soumis à la première rotation rencontrera plus de

difficulté à réaliser un mouvement du fait de la force de Coriolis.

Dans un référentiel en rotation uniforme, les corps en mouvement, tels que vus par

un observateur partageant le même référentiel, apparaissent sujets à une force d'inertie

perpendiculaire à la direction de leur mouvement. Cette force est appelée force de

Coriolis. La force de Coriolis (FC) est perpendiculaire à l'axe de rotation du référentiel

et au vecteur de la vitesse du corps en mouvement. Si le corps s'éloigne de l'axe de

rotation, FC s'exerce dans le sens contraire de la rotation. Si le corps se rapproche de

l'axe de rotation, FC s'exerce dans le même sens que la rotation. Cette force devient plus

grande lorsque la vitesse augmente (voir fig. 5). Par exemple, lorsqu’un mouvement du

bras éloigne la main de l'axe de rotation du corps et que la rotation se fait dans le sens

trigonométrique, une force de Coriolis vers la droite sera générée sur le bras,

proportionnelle à la masse du bras (m), la vitesse linéaire (v) du bras (relative au

référentiel en rotation), et la vitesse de rotation angulaire (ω).

Fcor = −2m (ω × v)

Équation 3. Calcul de la force de Coriolis.

Cela implique que pour un mouvement du bras à une vitesse donnée, une rotation

à une vitesse de 10 tr.min-1 va générer une force de Coriolis largement supérieure à celle

issue d’une rotation à 1 tr.min-1, malgré des forces centripètes qui peuvent être

équivalentes.

23

Figure 5. Expérience de Pigeon et al., 2003a. Dans cette expérience, les sujets devaient pointer vers l’une des trois cibles. Comme on peut le constater sur la figure du bas, la rotation du tronc requise pour atteindre la cible variait (maximale pour T3 et minimale pour T2). Aussi la cinématique du mouvement à produire en fonction de la cible variait. Les cinématiques des trajectoires de la main par rapport au tronc sont similaires pour T1 et T2, et la rotation requise du tronc est la même pour T1 et T3. Le graphique du haut représente la décomposition

des moments de forces qui s’appliquent à l’épaule en fonction de chacune des cibles pointées. Pour la cible T1 qui nécessite une rotation du tronc de plus grande amplitude que pour T2 et un mouvement du bras plus rapide que pour T3, la force de Coriolis est nettement supérieure à celle présente lors de l'atteinte des deux autres cibles. (D'après Pigeon et al., 2003a).

2.2. Conséquences de ces forces sur un mouvement

d’atteinte manuelle réalisé lors d’une rotation du tronc

La somme des forces externes et passives consécutives à une rotation du tronc crée

des moments de forces au niveau du coude et de l’épaule qui sont donc dans le sens

inverse de la rotation du tronc. Ces moments tendent à dévier la trajectoire de la main,

dans le sens opposé à la rotation lorsque la trajectoire est observée dans un référentiel

égocentré. Cette déviation n’est pas nécessairement perturbatrice. En effet, l’influence

de ces forces peut être positive ou négative en fonction du référentiel de la cible.

24

Deux cas de figure essentiels sont à considérer :

• Le cas d’une cible fixe dans l’espace

• Le cas d’une cible fixe par rapport au tronc

Lorsque la cible à atteindre est fixe dans l’espace, la rotation du tronc va modifier

la relation spatiale établie entre l’effecteur et la cible. Par exemple, lors d'une rotation

du corps dans le sens trigonométrique (vers la gauche), la position de la cible dans un

référentiel égocentré va être décalé vers la droite. Le mouvement du bras à produire va

donc devoir être dévié vers la droite pour atteindre la cible, en comparaison avec le

mouvement qui aurait dû être produit sans rotation. Or, les forces externes et passives

ont pour conséquences de dévier ce mouvement vers la droite. Ces forces assistent ainsi

le mouvement nécessaire à l’atteinte d’une cible fixe dans l’espace. Cela signifie que

ces forces passives réduisent la part active que le système neuromusculaire doit générer

pour atteindre correctement la cible, en comparaison à un pointage sans rotation du

tronc. Par conséquent, le SNC ne doit pas uniquement mettre à jour la représentation

interne de la position de la cible utilisée pour produire le mouvement, car le mouvement

issu de cette nouvelle configuration spatiale serait affecté négativement par les forces

passives qui deviendraient alors perturbatrices (trop grande « compensation » des effets

de la rotation). Il est donc indispenable que le SNC prenne en compte les forces externes

et passives lors de la production de la part active de la compensation du déplacement

corps/cible.

Lorsque la cible à atteindre est fixe par rapport au corps (immobile dans un

référentiel égocentré), la trajectoire du mouvement par rapport au tronc ne nécessite pas

d’être modifiée. Les forces externes et passives dues à la rotation vont donc perturber

l’exécution du mouvement, puisqu'elle vont dévier la trajectoire de la main par rapport

au tronc dans une direction opposée à la rotation du tronc. Il est donc nécessaire de

considérer ces forces et de générer activement des moments de force au coude et à

l'épaule qui sont opposés aux moments créés par ces forces.

25

2.3. Prise en compte des forces issues de la rotation

du corps par le SNC

Il a été montré dans différentes situations que le système nerveux était capable de

prendre en compte les forces externes et passives et d’intégrer leurs conséquences lors

de la réalisation d’un mouvement. Cela a été vérifié dans le cas de rotations de faible

amplitude générées volontairement (Pigeon et al., 2003a) ou passivement (Bresciani et

al., 2002c), ainsi que dans le cas d’adaptation à un champ de force (Lackner et Dizio,

1994; Bourdin et al., 2001).

Dans notre vie quotidienne, nous attrapons souvent des objets tout en réalisant une

rotation du tronc. Les rotations du corps autogénérées peuvent avoir des pics de vitesse

proches des 200°.s-1 (Lackner et Dizio, 2000) et produire des forces de Coriolis bien

supérieures à celles étudiées lors d'expérimentations où les rotations passives du tronc

dépassent rarement les 120°.s-1. Le système nerveux anticipe et compense ces forces de

Coriolis autogénérées puisque les sujets sont capables de réaliser une atteinte manuelle

tout en produisant une rotation active du tronc (Bortolami et al., 1999; Pigeon et al.,

2003a). De plus, les forces de Coriolis autogénérées sont perceptivement transparentes:

nous ne les ressentons pas. De la même façon, lorsqu'une rotation imprévisible survient

au cours d'un mouvement de pointage, notre système nerveux est capable de prendre en

compte les conséquences spatiales et cinétiques issues de la rotation. Bresciani et al.

(2002b) ont montré que dans ce type de situation, la trajectoire de la main dans l'espace

vers une cible fixe dans l'environnement du sujet n'était pas modifiée par la rotation du

tronc (voir chapitre 3.3.2 p. 53).

Une façon de tester la prise en compte des forces externes par le SNC consiste à

adapter les sujets à un nouveau champ de force. Pour cela, des protocoles s’appuyant sur

l’utilisation de la force de Coriolis sont couramment utilisés. Un individu assis et en

rotation à vitesse constante dans l'obscurité est soumis aux forces gravitaire et

centrifuge, et ne perçoit qu'une inclinaison du corps (la vitesse constante empêche une

perception vestibulaire de la rotation, et le système vestibulaire ne peut pas distinguer

les effets inertiels d'une accélération linéaire issue de la force centrifuge de ceux de la

gravitation). Lorsque l’individu réalise un mouvement de pointage, son bras est donc

soumis aux forces de Coriolis, mais la rotation étant non perçue cette force ne peut pas

être anticipée lors du premier essai. Le mouvement de pointage et la position finale sont

26 alors largement déviés dans le sens de la force de Coriolis (lorsque le mouvement de

pointage éloigne la main de l'axe de rotation). Néanmoins, après répétition de la tâche,

le pointage tend à reprendre une trajectoire droite et une position finale précise, et ce

même sans retour sensoriel visuel (Lackner et Dizio, 1998). Un retour sensoriel visuel

permettrait néanmoins une plus grande précision (Bourdin et al., 2001). Cela signifie

qu'ici encore le SNC a modélisé et compensé précisément l'influence des forces de

Coriolis sur le mouvement. De plus, lorsque cette adaptation est complète les forces de

Coriolis ne sont plus ressenties au cours du mouvement de pointage malgré leur

présence. Derrière ce constat se cache probablement l'adaptation d'un modèle interne

inverse qui produit une commande motrice adaptée au nouveau contexte, prenant ainsi

en compte la présence des forces de Coriolis. Une expérience de Papaxanthis et al.

(2003) met en avant l’existence de ce type de modèle interne qui permet d’ajuster la

commande motrice du bras au champ de force présent dans le contexte du mouvement.

Dans cette expérience, des sujets avaient pour tâche de réaliser des mouvements du bras

vers le haut et vers le bas en conditions micro-gravitaire et normo-gravitaire. Une

analyse de la cinématique des mouvements produits montre que les profils de vitesse

des mouvements dirigés vers le haut et vers le bas diffèrent, et ce même en micro

gravité où aucune force externe (gravitaire) ne modifie la charge appliquée sur le bras.

Le SNC semble donc prédire et prendre en compte les forces gravitaires lors de la

génération de la commande motrice, et ce même si ces forces sont (provisoirement)

absentes. Avec l’entraînement, cet effet s’estompe. Cela suggère que le SNC possède un

modèle interne adaptable de la gravité, qui permet d’anticiper les effets des forces

gravitaires sur le bras lors de la génération de la commande motrice. Cela s’oppose à un

ajustement de la commande motrice basée sur des sensations directes liées aux forces

gravitaires présentes.

Les forces externes présentes lors d’une rotation du tronc peuvent ainsi avoir une

grande influence sur la production d'un mouvement, et le SNC semble pouvoir les

compenser efficacement par le biais de modèles internes. Néanmoins, il importait pour

nous d'évaluer l'influence exacte qu'auraient les forces issues d’une rotation du tronc sur

les mouvements du bras si elles n'étaient pas prises en compte par le SNC (voir chapitre

V). Cela nous a permis de quantifier la part active produite par un sujet en réponse à une

rotation lorsqu'il réalise un mouvement d'atteinte manuelle. En effet il est indispensable

d'être sûr qu'une compensation active est nécessaire pour pouvoir parler du rôle des

27 informations vestibulaires dans la mise en place de cette compensation (que l'on

s'intéresse à l'atteinte d'une cible fixe par rapport au corps ou fixe par rapport à l'espace).

L'influence de ces forces sur le mouvement de pointage a été abordée de deux façons

dans nos travaux: d'une part par un modèle biomécanique dont le but était de prédire les

effets des forces externes et passives si aucune compensation active du SNC n'est

produite, et d'autre part par l'observation expérimentale des mouvements produits

lorsque ces forces n'étaient pas compensées par le sujet. Pour cela, nous avons demandé

à une patiente n'ayant plus de proprioception au-dessous du nez de pointer une cible

mémorisée droit devant elle et fixe par rapport à son corps. Lorsqu’un expérimentateur

maintenait la tête de la patiente fixe dans l'espace, celle-ci ne détectait aucune rotation

est ne pouvait alors pas produire de compensation active des forces susceptibles de

perturber le mouvement du bras (chapitre V). La déviation de la trajectoire de la main

observée en présence d’une rotation reflétait alors l’effet des forces externes et passives

qui s’appliquaient sur le bras.

28

Partie 3. Contrôle en ligne d'un mouvement d'atteinte manuel : le cas particulier d'une rotation passive du corps

Nous avons vu précédemment qu'il était nécessaire de prendre en compte des

entrées sensorielles diverses (signaux rétiniens, signaux extra-oculaires, proprioception

du cou, …) pour coder la position d'une cible visuelle. Ces mêmes entrées sensorielles

doivent donc pouvoir permettre de produire des ajustements du mouvement lorsqu'une

modification de la relation corps/cible intervient. Ces ajustements peuvent aussi se

produire sur la base d'informations renseignant sur les déplacements du corps par

rapport à l'espace, telles que l'information vestibulaire. Lors d'un déplacement

corps/cible, les différentes sources transmettent des informations qui varient au fil du

temps, ce qui leur confèrent un aspect dynamique différent lors du codage d'une

position à atteindre sans déplacement corps/cible. Un ajustement du mouvement sur la

base de ces sources d'informations peut être influencé par cet aspect dynamique. En

effet, les propriétés neurophysiologiques de chacune des entrées sensorielles peuvent

limiter leurs pertinences lors de la détection d'un déplacement, notamment en fonction

de la cinématique du déplacement corps/cible. Cela implique que pour une utilisation

optimale de ces sources d'informations, le SNC devrait changer de modalité

d'intégration de chacune des entrées sensorielles considérées en fonction de la

dynamique du déplacement détecté. De plus, pour que le système nerveux puisse

exploiter la complémentarité de ces différents signaux, l'existence de structures de

convergences au sein desquelles ces signaux disparates vont être fusionnés semble

nécessaire. Il convient néanmoins de rappeler que tous les processus d'ajustement ne

passent pas nécessairement par la mise en commun des informations issues de plusieurs

modalités sensorielles lors de la mise à jour d'une représentation sensorimotrice.

Les sources d'information qui nous intéressent ici sont celles qui permettent la

détection d'un déplacement d'une cible par rapport au corps, ainsi que du corps par

rapport à l'espace. Il s'agit donc essentiellement du système visuo-oculomoteur, du

système vestibulaire, de la somesthésie intéroceptive (proprioception) et éventuellement

extéroceptive (notamment la graviception somatique). Dans cette partie, nous

présenterons les différentes entrées sensorielles présentes et susceptibles de permettre

un contrôle des mouvements du bras. Nous verrons donc les principales caractéristiques

29 de chacune de ces sources d'information, ainsi que les principaux indices concernant

leur intégration dans un schéma sensori-moteur permettant d'ajuster les mouvements du

bras à une rotation du tronc. Bien entendu, une attention particulière est apportée au

système vestibulaire et à son rôle dans le contrôle des mouvements du bras. Le système

visuo-oculaire et le contrôle des mouvements du bras qu'il permet méritent aussi toute

notre attention, puisque dans nos expériences nous avons comparé un contrôle visuo-

brachial bien connu à un contrôle vestibulo-brachial, à des fins de caractérisation de ce

dernier. Un des objectifs de ce travail de doctorat étant de préciser les modalités

d'intégration de l'information vestibulaire pour le contrôle des mouvements du bras,

nous nous intéresserons aussi aux indices de caractérisation de « niveaux

d'intégrations ». Enfin nous aborderons la problématique des principes d'intégration

multisensorielle, qui permet la prise en compte conjointe des informations vestibulaires

et des autres sources d'informations.

3.1. Rôle du système visuo-oculomoteur dans le

contrôle des mouvements du bras en réponse à un

déplacement corps/cible

3.1.1. Le système visuel

Les signaux rétiniens permettent de définir la position et le déplacement de

l’image d’un objet sur la rétine par rapport à l’oeil. Etant donné que les mouvements des

yeux sont principalement des rotations, l’information rétinienne peut être définie en

terme d’angle. La rétine est une mince surface, couvrant la majeure partie du fond de

chaque globe oculaire. Elle constitue la partie sensitive de la vision en transformant

l'image lumineuse focalisée par l'oeil en un signal de potentiels d'action. Elle est

organisée autour de deux types de photorécepteurs (fig. 6): les cônes (à réponses rapides

et sensibles à différentes gammes de longueur d'ondes de la lumière) et les bâtonnets (à

réponses plus lentes mais sensibles en vision nocturne). Ces photorécepteurs

convertissent par un processus photochimique l'énergie lumineuse en un signal

neurochimique. La concentration en cônes est très élevée autour de l'axe de vision de

l'oeil (la fovéa), et la concentration en bâtonnets y est nulle. Au contraire, en périphérie,

la concentration en bâtonnets atteint son maximum et il n'y a presque plus de cônes.

30

Figure 6. Tableau de la distribution des cônes et des batonnets. (D'après Ostrberg, 1935).

La rétine transforme l'information visuelle en un train d'impulsions. Les signaux

visuels sont ensuite acheminés par le nerf optique. Celui-ci comporte deux branches

principales, une première qui rejoint le corps genouillé latéral du thalamus, une seconde

qui rejoint le Colliculus supérieur. L'utilisation faite par le Colliculus supérieur des

informations visuelles qui se projettent sur sa surface est peu connue. Il semble

néanmoins que les couches profondes de cette structure soient impliquées dans la

génération des saccades expresses (temps de réaction très court de l'ordre de 100 ms; Isa

et Kobayashi, 2004). Le traitement de l'information visuelle à partir du corps genouillé

latéral (CGL) est bien plus connu. Deux voies essentielles peuvent être identifiées à

partir du CGL (fig. 7), la voie parvocellulaire (vision centrale) et la voie

magnocellulaire (vision périphérique). Les neurones de la voie parvocellulaire

répondent aux changements de couleurs (rouge/vert et bleu/jaune) et peu aux

changements de luminance des couleurs. Après un premier relais dans les aires V1et

V2, les signaux de la voie parvocellulaire convergent dans l'aire V4 et sont transmis au

cortex inférotemporal. Le système parvocellulaire assure ainsi la perception des

couleurs, la discrimination et la reconnaissance des objets.

Les neurones magnocellulaires répondent faiblement aux changements de couleur,

mais sont très sensibles aux contrastes de luminance. Après relais dans les aires

corticales V1, V2, V3, médiotemporale (MT) et médiosupérieure (MST), les neurones

de la voie magnocellulaire atteignent le cortex pariétal postérieur. Ce système assure la

détection du mouvement (Andersen et al. 1997) et des propriétés spatiales des objets

ainsi que le contrôle des mouvements exécutés sous guidage visuel. En effet, lorsqu'un

31 objet est fovéalisé, l'image de la main balaie la rétine périphérique une grande partie du

mouvement.

Couches

MagnocellulairesCouches

Parvocellulaires

Orientation Fréquence spatiale

DisparitébinoculaireVitesse Longueur

d’onde

Perception spatiale (position, mouvement)

Reconnaissance des objets

Corps genouillélatéral

Analyses corticales élémentaires

Représentations visuelles corticales

Couches Magnocellulaires

Couches Parvocellulaires

Orientation Fréquence spatiale

DisparitébinoculaireVitesse Longueur

d’onde

Perception spatiale (position, mouvement)

Reconnaissance des objets

Corps genouillélatéral

Analyses corticales élémentaires

Représentations visuelles corticales

Figure 7. Le traitement de l'information visuelle par les voies magnocellulaires et parvocellulaires. (D'après Van Essen et al., 1992).

Ainsi, dans la perception visuelle, il existe une ségrégation des systèmes centrés

sur le « Où » et sur le « Quoi », dont la fonction principale est de déterminer « où » se

situe ce qui est perçu et de « quoi » il s’agit.

3.1.2. Le système oculomoteur

Chez l'homme, le déplacement des yeux a pour finalité d'amener ou de maintenir

l'image de l'objet autour de la fovéa. Le système gérant les mouvements oculaires peut

aisément être décomposé en sous systèmes fonctionnels. La motricité oculaire est le

résultat de l'activation d'un petit nombre de muscles (fig. 8), une paire pour chacun des

trois axes de rotation (le droit latéral et le droit médian dans le plan horizontal, le droit

supérieur et le droit inférieur dans le plan vertical, le grand oblique et le petit oblique

pour les torsions autour de l'axe antéropostérieur).

32

Figure 8. Représentation des muscles extra-oculaires. (Issue de Gray's Anatomy of the Human body, 1918).

Le système oculomoteur produit des mouvements aux dynamiques et modes

d'activation très variables : les mouvements lents (poursuite) et rapides (saccades). La

saccade permet un déplacement très rapide de l'œil pour fovéaliser une cible qui ne

l'était pas. La « poursuite lente » consiste à suivre un objet des yeux de manière à garder

son image projetée sur la fovéa. On considère que la poursuite lente est accomplie sur la

base de signaux codant le déplacement d'une image sur la rétine (Rashbass, 1961), et

plus particulièrement sa vitesse (Robinson, 1965), considérés comme un signal d'erreur

dans une boucle de rétroaction dont le but et de limiter le défilement rétinien dans la

région fovéale. En fait, les mouvements oculaires sont issus de la synergie des systèmes

de vergence (pour fusionner les deux images visuelles), de poursuite (pour maintenir

l'image d'un objet dans la fovéa), de stabilisation opto-cinétique (pour stabiliser l'image

sur la rétine) et de stabilisation vestibulaire (pour stabiliser l'orientation du regard dans

l'espace). Ces cinq types de mouvements oculaires peuvent être utilisés simultanément

lors de la poursuite d'une cible visuelle.

Lors d'un déplacement oculaire permettant de fovéaliser une cible, le codage du

déplacement des yeux et de la position oculaire atteinte contribue à la détermination de

la position de la cible (Abrams, 1992; Blouin et al., 1996; Prablanc et al., 1979). Les

signaux extra-rétiniens sont indispensables pour permettre le passage d'un référentiel

rétinocentré à un référentiel centré sur la tête des individus lors du codage de la position

de la cible. La nature de ces signaux est à l'origine d'un long débat scientifique, qui

oppose essentiellement les signaux sensoriels (proprioception des muscles extra-

33 oculaires) aux signaux moteurs (copies d'efférences des commandes oculomotrices).

Initialement, l'emphase a été portée sur l'utilisation de la copie d'efférences (le SNC qui

génère les efférences motrices destinées aux muscles oculaires pourrait utiliser une

copie de ces efférences pour estimer les mouvements à venir). Il a d'abord été montré

qu'un déplacement passif de l'œil n'amenait pas de perception consciente de ces

déplacements (Brindley et Merton, 1960), et n'amenait pas de réflexe d'étirement chez le

singe (Keller et Robinson, 1971). Par la suite, le rôle de la copie d'efférences dans la

localisation de cible a été mis en évidence dans des tâches perceptives et motrices.

Pérenin et collaborateurs (1977) ont demandé à des patients qui avaient une paralysie

unilatérale au niveau des nerfs oculaires de faire une saccade pour fovéaliser une cible

avec leur œil handicapé, puis de pointer manuellement cette cible (la génération de la

saccade par l’œil handicapé recquièrait une commande motrice plus importante que

pour un œil sain, mais générait les mêmes afférences proprioceptives oculaires). La

saccade réalisée par l'œil sain (masqué) ainsi que le pointage produit étaient d'une

amplitude supérieure à celle requise, ce qui suggère un rôle de la copie efférente dans le

codage de la position de la cible. Aussi, il a été montré que l'application d'une pression

sur un œil lorsque le sujet doit maintenir son regard sur une cible (le second œil était

masqué) amenait un décalage perceptif de la cible de fixation du côté opposé à la

pression. Ce décalage, qui se retrouve aussi lorsque le sujet pointe à la cible, est

interprété comme la conséquence d'une commande motrice plus importante générée par

le SNC pour compenser la pression et maintenir l'œil sur la cible de fixation. De fait, les

auteurs ont proposé qu’une copie d'efférences est utilisée pour coder la position des

yeux (Stark et Bridgeman, 1983).

Enfin, une étude de Duhamel et collaborateurs (1992) montre que la mise à jour de

l'espace visuel qui intervient lors d'une saccade peut précéder cette saccade. Le champ

récepteur d'un neurone visuel individuel, au niveau du cortex pariétal postérieur, est

déplacé avec les yeux (champ récepteur rétinotopique), de sorte qu'après un mouvement

oculaire il couvre une nouvelle partie de l'espace visuel. Cette équipe a montré que les

neurones qui devaient être activés lorsqu’une cible périphérique était fovéalisée

déchargeaient 80ms avant l'initiation de la saccade. Cela montre qu'il y a une

anticipation des conséquences rétiniennes des mouvements des yeux, probablement

attribuable aux copies d'efférences des commandes oculomotrices.

34

Néanmoins, de nombreuses expérimentations montrent que la copie d'efférence

n'est pas la seule source d'information utilisée pour le codage de la position des yeux.

Gauthier et collaborateurs (1990, 1995) ont réalisé une évaluation quantitative de la

contribution des signaux proprioceptifs oculaires. Un strabisme était expérimentalement

créé chez les sujets (en déviant un œil masqué à l'aide d'une ventouse). La tâche du sujet

était de pointer en direction de la cible vue par l'œil voyant non manipulé (Gauthier et

al., 1995). Une déviation du pointage était observée dans la direction de la déviation de

l'œil aveugle. Une tâche de poursuite oculo-manuelle a aussi été réalisée dans des

conditions similaires. Les sujets devaient poursuivre la cible de l'oeil voyant et de la

main. L'œil masqué pouvait être dévié en phase ou en antiphase par rapport au

déplacement de la cible oculaire. La poursuite manuelle produite lors d'un déplacement

en phase de l'œil couvert était de plus grande amplitude que celle produite lors d'un

déplacement en antiphase. Puisque dans ce type de protocole la proprioception des

muscles oculaires est affectée sans modifier la commande musculaire ni la copie

d'efférence (l’œil manipulé étant masqué), cela montre que la proprioception des

muscles extra-oculaires est impliquée dans le codage de la position et du déplacement

des yeux et ainsi dans la détection de la vitesse de déplacement de la cible. Aussi, la

déviation du pointage correspondait au sixième de la déviation oculaire passive. Puisque

la proprioception des deux yeux est impliquée et qu’un seul était dévié, la déviation

observée est issue de la moyenne des signaux proprioceptifs et correspond ainsi à la

moitiée de ce qui devrait être observée si les deux yeux étaient déviés. La contribution

de la proprioception oculaire dans l'estimation de la position des yeux est donc estimée

à 30% environ. En conclusion, il apparaît que les deux types de signaux, afférents et

efférents, peuvent être utilisés pour coder la position des yeux dans l'orbite. Enfin, il

convient de préciser qu'une série d’études de Blouin et collaborateurs supportent

l’hypothèse d’un rôle des signaux rétiniens dans la localisation de l’oeil dans l’orbite

(Blouin et al. 1995e, 2002, 2004), ces signaux permettraient de renforcer ou d'affiner la

prise en compte des signaux extra-oculaires. Ainsi, lorsque la rétine est stimulée, le

codage de la position des yeux dans l’orbite est plus précis que lorsque les sujets se

trouvent dans l’obscurité complète.

35

3.1.3. Contrôle en ligne des mouvements du bras en

réponse à un déplacement corps/cible sur la base des

informations oculo-visuelles

Le rôle de la vision dans le contrôle des mouvements du bras est un vaste sujet

qu'il est nécessaire de limiter autour de la problématique de ce travail de thèse. Tout

d'abord, il convient de rappeler que nous nous intéressons au cas particulier du contrôle

des mouvements du bras au cours d'une rotation du corps. La vision est ici abordée

comme une entrée sensorielle qui permet de détecter un déplacement entre la cible et le

corps et qui, conjointement aux autres entrées sensorielles disponibles, permet d'adapter

son action à ce déplacement. Nous laisserons donc volontairement de côté l'importance

de la vision de l'effecteur dans le contrôle du mouvement du bras. Il s'agit pour nous de

rappeler brièvement que les mouvements du bras sont sensibles à la détection visuelle

d'un déplacement de la cible. Je me permettrais de considérer les mouvements du bras

en deux catégories dans lesquelles la vision a un rôle important mais distinct : le

pointage visuo-guidé et la poursuite manuelle de cibles visuelles. Le pointage est un

mouvement plus aisé à quantifier en termes de précision que la poursuite visuo-guidée.

La majeure partie du temps la finalité d'un mouvement de pointage se résume à la

position finale (donc à un instant discret), alors que la poursuite peut-être caractérisée

par des paramètres dynamiques (comparaison des cinématiques du déplacement de la

cible et du mouvement). Cette distinction mérite d'être considérée quant à l'efficacité du

contrôle permis par les signaux oculo-visuels, puisque la notion de contrôle dynamique

dans la poursuite accentue la nécessitée d'une détection temporelle précise du

déplacement du stimulus visuel, et ce en plus de la détection spatiale déjà nécessaire

lors de mouvements de pointage.

Tout d'abord, même lors de mouvements d'atteintes dirigés vers une cible

immobile par rapport au corps, il a été montré que la suppression des informations

visuelles concernant la cible amenait une baisse de la précision de pointage (Prablanc et

al., 1986; Elliott, 1988). Cela suggère que la vision de la cible au cours du pointage

permet une meilleure représentation interne spatiale de la position de la cible. Lorsque

la position de la cible est modifiée au cours du mouvement de pointage, une

modification « lisse » de la trajectoire de la main est observable. Cela a été montré à

36 l'aide de paradigme de double saut3, et ce même lorsque le déplacement de la cible

n'était pas perçu consciemment (Goodale et al., 1986; Pélisson et al., 1986; Prablanc et

Martin, 1992; Blouin et al., 1995d; Sarlegna et al., 2003). En analysant les tracés

d’accélération de la main, Prablanc et Martin (1992) ont rapporté que la direction des

trajectoires commençait à différer de la direction des trajectoires « contrôles » (sans saut

de cible) 150 ms après la perturbation qui survenait au début du mouvement, soit des

latences inférieures à des temps de réaction classiques. Cela suggère que ces

modifications de trajectoires ne sont pas issues d'une reprogrammation du mouvement

mais bien d'une correction du mouvement initial lors d'une modification de la position

de la cible en cours de pointage.

Lorsqu'un déplacement corps/cible est présent, les aspects dynamiques de la

détection visuo-oculaire du déplacement sont à prendre en compte, puisqu'ils

conditionnent le contrôle possible des mouvements du bras sur la base de ces

informations. Lors d'une rotation du corps par rapport à une cible fixe dans l'espace et

lors d'une rotation de la cible autour du corps immobile, la relation spatiale corps/cible

est modifiée de façon identique. Les informations visuo-oculomotrices disponibles pour

le contrôle des mouvements du bras dans une tâche de poursuite visuo-oculomanuelle

sont donc identiques à celles disponibles dans une tâche de stabilisation de la main en

un point visible de l'espace lors d'une rotation du corps. Aussi, lors de la poursuite

oculaire d'une cible en déplacement, le comportement oculaire reflète les capacités de

poursuite visuo-oculomotrice qui est à l'origine d'une information utilisable pour

contrôler les mouvements du bras.

La fonction de la poursuite lente oculaire est de maintenir l'image d'une cible en

déplacement le plus proche possible de la fovéa. Ce système visuo-oculaire de poursuite

lente est limité dynamiquement par une saturation en vitesse et une latence interne

(Rashbass, 1961). Le seuil de saturation de la vitesse oculaire est d'environ 40°.s-1

(Gauthier et al., 1988), et la latence interne est d'environ 100-120 ms (Steinbach, 1969;

Gauthier et Hofferer, 1976). Lorsque l'on demande à un sujet de suivre une cible du

doigt, et que la cible jusque-là immobile commence à bouger, le mouvement de la main

ne commence que 200 à 250 ms après le départ de la cible. Cette latence manuelle 3 Augmentation artificielle de l'erreur d'exécution du geste : lors du pointage vers une cible visuelle, une autre cible est allumée en même temps que la première s'éteint. Le sujet a pour consigne d’atteindre la seconde cible le plus rapidement et le plus directement possible. Si le saut de cible intervient pendant une saccade oculaire, grâce au phénomène de suppression saccadique, il est possible que le saut ne soit pas perçu cognitivement.

37 diminue lorsque la vitesse de la cible augmente (Van Donkelaar et al., 1992). Un

décalage de phase de la main par rapport à la cible se maintien si la main et la cible ne

sont pas visibles simultanément (Gauthier et al., 1995; Honda 1990; van Donkelaar et

al., 1997a,b). De plus, une augmentation de la fréquence et de l'amplitude de

déplacement de la cible amène une dégradation de la performance de la poursuite

manuelle comme pour la poursuite oculaire (Lisberger et al, 1981; Bock, 1987; voir Xia

et Barnes, 1999 pour une revue). D'autre part, lorsque la cible suit une trajectoire avec

une cinématique prédictible (par exemple sinusoïdale à une fréquence fixe) on observe

une augmentation de la précision spatiale et une diminution du retard de poursuite, le

déplacement de la main est alors en phase avec celui de la cible. Après un arrêt soudain

de la cible, la main continue à se déplacer pendant un temps proche du temps de

réaction (tout comme le système de poursuite oculaire). Cela met en avant l'existence

d'un mécanisme de prédiction qui peut prendre place sur la base des signaux visuo-

oculomoteurs (Stark et al., 1962; Barnes et al., 1987). Malgré ses limites, la poursuite

visuo-oculo-manuel est donc un système qui permet une détection spatiale précise, et

qui peut compenser ses limites temporelles par un mécanisme prédictif lorsque cela est

possible (signal de poursuite prédictible).

3.2. Rôle de la somesthésie dans la détection des

déplacements passifs du corps et le contrôle des

mouvements du bras

3.2.1. La somesthésie

La somesthésie permet l'élaboration, par les systèmes sensoriels somatiques, de

sensations tactiles, thermiques, proprioceptives, kinesthésiques et nociceptives, à partir

d'états spécifiques des tissus de l'organisme (récepteurs du derme, des viscères, des

muscles, des tendons et des articulations). La somesthésie est un ensemble de systèmes

sensoriels fondamentaux et prépondérants dans la dynamique fonctionnelle de

l'organisme. Habituellement, on parle de somesthésie extéroceptive lorsqu’il s’agit de

sensibilité tactile, thermique et nociceptive (douleur), et de somesthésie intéroceptive

lorsqu’il s’agit de la proprioception. La proprioception regroupe la kinesthésie (aptitude

à sentir les mouvements des différentes parties du corps) et la statesthésie (aptitude à

38 sentir la position). Pour la détection de la rotation, les fonctions somesthésiques qui

semblent pertinentes sont la sensibilité tactile et la proprioception. A cela s’ajoute

l’existence de gravicepteurs inertiels (Mittelstadt, 1992). Aussi, la proprioception est

très impliquée dans le contrôle des mouvements du bras puisqu’elle permet d’en estimer

la position par rapport au corps avec de brefs délais.

3.2.1.1. Les mécanorécepteurs cutanés

On distingue, au sein de la sensibilité mécanique cutanée, trois qualités

principales: la sensibilité à la pression (appui important sur le revêtement cutané), la

sensibilité à la vibration et le toucher ou tact (léger contact avec la peau). On distingue

au moins 5 types de récepteurs cutanés mécaniques: les terminaisons libres, les

corpuscules de Ruffini, de Meissner, et de Pacini, et les disques de Merkel (voir fig. 9 et

tableau 1).

Figure 9. Les mécanorécépteurs cutanés. La peau comporte un assortiment de mécanorécepteurs morphologiquement distincts. (D’après Valat. J).

39

Tableau 1. Caractéristiques de différents types de mécanorécepteurs

Les sensations cutanées peuvent permettre la détection d'un déplacement du corps.

Gandevia et al. (1992) ont montré que la micro stimulation des fibres en provenance des

récepteurs cutanés de la sole plantaire (et articulaires) induisait des sensations illusoires

de mouvement. La force de cisaillement entre la voute plantaire et la surface de support

(le sol) stimule les récepteurs cutanés. L’information provenant de ces récepteurs

plantaires converge vers les centres spinaux et participe au contrôle postural (Do et al.,

1990; Magnusson et al., 1990; Thoumie et Do, 1996; Kavounoudias et al., 1998). Même

si ces observations sont faites au niveau des récepteurs plantaires dans des études

s'intéressant au contrôle de l'équilibre postural, cela montre que ces informations

cutanées sont une source possible de détection d'un déplacement. Dans nos travaux, les

récepteurs cutanés des zones en contact avec le siège (sujets assis) peuvent les informer

de la présence d'une rotation lorsque cette dernière est d'accélération suffisante.

Néanmoins il est peu probable que l'information venant de ces capteurs permette un

codage spatial précis des rotations du corps.

Type de Récepteur Fonction Vitesse

d’adaptation

Seuil

d’activation

Terminaisons libres Douleur, température, tact grossier

Lente Elevé

Corpuscules de

Meissner Tact, pression (dynamique) Rapide Bas

Corpuscules de

Pacini Pression profonde, vibration

(dynamique) Rapide Bas

Disques de Merkel Tact, pression (statique) Lente Bas

Corpuscules de

Ruffini Etirement de la peau Lente Bas

40

3.2.1.2. Les récepteurs proprioceptifs

La proprioception nous permet de connaître la position de notre corps dans

l'espace et de nos membres par rapport à notre corps (Gandevia, 1992; voir Pearson,

2001 pour revue). Elle permet également d'apprécier les forces musculaires produites au

niveau des articulations, et ainsi la résistance contre laquelle nous effectuons un

mouvement. De fait, la proprioception correspond à trois qualités : la sensibilité à la

position, au mouvement et à la force. Selon cette définition, le système vestibulaire

devrait être considéré comme un récepteur proprioceptif. Compte tenu de la place

particulière que nous accordons au système vestibulaire dans ce document et par soucis

de clarté, nous limiterons ici le concept de proprioception aux sensibilités musculaires et

articulaires.

• La sensibilité à la position nous informe des angles formés par chacune

de nos articulations, et donc de la position relative de nos membres entre eux et

par rapport au corps.

• La sensibilité au mouvement correspond à une sensation de vitesse et de

direction. Les seuils de sensibilité pour ces deux paramètres sont plus faibles

dans les articulations proximales (épaule) que dans les articulations distales

(main).

• La sensibilité à la force informe du niveau de tension musculaire qui

accompagne une position ou un déplacement articulaire.

Les récepteurs mis en jeu dans la proprioception sont des mécanorécepteurs

localisés dans les muscles, les tendons et les articulations. Le fuseau neuromusculaire

est le mécanorécepteur musculaire. Il s’agit d’un organe sensoriel réparti à l’intérieur de

la partie charnue du muscle, parallèlement aux fibres musculaires. Il est sensible à

l’étirement du muscle. Quand ce dernier s’allonge, on enregistre des trains de potentiels

d'action qui remontent vers la moelle épinière par les fibres Ia et II.

Les organes tendineux de Golgi, situés à la jonction du tendon et du muscle, sont

spécifiquement sensibles à la tension du tendon. Récepteurs d’étirement, ils sont placés

en série par rapport aux fibres musculaires extrafusales et sont innervés par les fibres

afférentes Ib. Ils sont donc excités lorsque la tension augmente, et ce d’une manière plus

importante lors d’une contraction active que pour un étirement passif. On retrouve aussi

des organes de Golgi au niveau des ligaments.

41

Les récepteurs de Ruffini des capsules articulaires constituent la majorité des

récepteurs articulaires. Ils sont à la fois dynamiques et statiques. Ils sont actifs pour un

angle précis d'activation, proche des positions extrêmes du membre (flexion ou

extension). On retrouve aussi, au niveau de la capsule, les corpuscules de Pacini qui

répondent uniquement au mouvement.

Les informations proprioceptives convergent vers les principaux centres moteurs

responsables de la motricité volontaire. Elles empruntent les colonnes dorsales et le

thalamus pour remonter au cortex somato-sensoriel et aux aires motrices. Elles se

connectent également au cervelet, mais il ne semble pas y avoir de voies directes vers

les ganglions de la base (Pearson, 2001).

3.2.1.3. Les barorécepteurs vasculaires

Des barorécepteurs, sensibles à la distension, sont situés dans la paroi des artères

au niveau de la crosse de l’aorte et du sinus carotidien (élargissement de la lumière de

l’artère carotide, situé à la hauteur de la bifurcation entre carotides externe et interne), et

aussi sur le circuit veineux de retour, au niveau de l’oreillette droite (Voir Clairambault

et al., 1997 pour revue). Les barorécepteurs artériels sont sensibles à des variations de

pression minimes. Ces barorécepteurs transmettent des messages nerveux, sous la forme

de trains d’impulsions électriques, codés en fréquence, par des fibres afférentes qui

rejoignent les paires crâniennes IX et X pour se terminer dans le noyau du tractus

solitaire (tronc cérébral). Ces barorécepteurs ont évidemment pour fonction première la

régulation à court terme de la pression artérielle, mais les informations qu’ils nous

fournissent sont potentiellement intéressantes pour détecter un déplacement du corps

comme nous allons le voir dans la partie qui suit.

3.2.2. Gravicepteurs inertiels et détection

somesthésiques de la rotation

Les effets d’un champ de force sur nos récepteurs sensoriels sont comparables à

ceux d’une accélération du corps dans l’espace. Par conséquent, les détecteurs sensibles

à la gravité sont aussi sensibles à une accélération du corps dans l’espace, et la

dissociation de ces deux forces s’appliquant sur le corps ne peut se faire sans

42 informations visuelles, comme le montre les illusions somatograviques4. Il paraît donc

pertinent de s’intéresser aux gravicepteurs, qui comme leur nom l’indique sont sensibles

aux informations gravitaires, lorsque l’on s’intéresse à la détection d’une rotation du

corps sur la base d’informations somesthésiques.

Dès 1966, Clark et Graybiel ont montré que des sujets ayant un déficit vestibulaire

bilatéral percevaient aussi une illusion oculogravique5 au cours de centrifugations. De

plus, même en l’absence du système labyrinthique, il a été montré qu’une inclinaison du

corps (dans l’obscurité) engendrait une activation au niveau des noyaux vestibulaires

(Yates et al., 2000). Cela implique l'existence de récepteurs somatiques susceptibles de

détecter un déplacement et une inclinaison du corps dans l'espace. Les travaux de

Mittelstaedt (1995a,b, 1998) suggèrent que des gravicepteurs somatiques jouent un rôle

dans la détection d’accélérations et de rotations à vitesses constantes et dans

l’estimation de l’orientation du corps lors d’inclinaison du sujet.

Le système somatosensoriel inclus les capteurs musculaires et articulaires, les

extérocepteurs cutanés, et l’intéroception. L’intéroception est basée sur les signaux

afférents issus des organes viscéraux. Mittelstaedt (1992) a cherché à localiser les

structures au sein desquelles siègent les gravicepteurs somatiques du tronc. En réalisant

des expérimentations sur des sujets paraplégiques ou néphrectomisés6, il a montré que

ces sujets étaient moins précis dans la détection l'inclinaisons du corps et étaient moins

sensibles aux effets de la centrifugation sur cette détection. Les sujets paraplégiques

ayant une détection amoindrie étaient ceux dont la perte sensorielle des segments était

située au dessous de la 11éme vertèbre thoracique. Mittelstaedt a ainsi attribué les

afférences intéroceptives aux reins et au système vasculaire (pour une revue voir

Mittelstaedt, 1997).

Dietz et collaborateurs (1989) ont également proposé l’existence de gravicepteurs

situés au niveau des articulations impliquées dans la posture, dont le rôle serait de

mesurer les effets de la gravité sur les différents segments corporels. Ces gravicepteurs

pourraient être les organes tendineux de Golgi (Dietz et al, 1992). 4 L’illusion somatogravique : lors d’une accélération dirigée dans le sens du vecteur vitesse d’un déplacement, la force d’inertie qui l’accompagne s’ajoute à la force de pesanteur pour donner une résultante gravito-inertielle inclinée par rapport au champ de pesanteur. En l’absence de repères visuels extérieurs, l'individu a l’impression que son corps bascule vers l'arrière. 5 L’illusion oculogravique est une perception erronée de l’inclinaison de son corps issue d’une stimulation otholitique par une accélération linéaire (elle se traduit aussi par un basculement des yeux opposé à l’inclinaison perçue du corps). 6 La néphrectomie consiste à enlever une partie ou la totalité d’un rein malade.

43

Des études plus récentes suggèrent aussi une contribution des mécanorécepteurs

stomacaux. Au fil des études s'intéressant à la perception de la verticale, il a été observé

une variabilité importante de l’effet Aubert7 qui paraissait attribuable à une variation de

la charge stomacale. En effet, Trousselard et collaborateurs (2004) ont montré une

amélioration du jugement de la verticale subjective chez des sujets qui ont mangé 450g

de pâtes cuisinées. Les afférences somesthésiques alors impliquées peuvent provenir de

mécanorécepteurs stomacaux, ainsi que de la sensibilité tactile des individus qui serait

accrue par la charge stomacale.

Ainsi, les mécanocepteurs articulaires, tactiles, vasculaires et rénaux, qui

composent une grande partie du système somesthésique, semblent permettre la détection

de nos déplacements dans l’espace. Notre cadre théorique se limitant aux situations de

déplacements passifs d’individus assis, nous laissons volontairement de côté les

informations proprioceptives issues des membres inférieurs lors de déplacements du

corps en posture érigée.

3.2.3. Contribution de la proprioception au contrôle

en ligne des mouvements de pointage

Nous définissons ici la proprioception comme la sensibilité à la position et aux

déplacements de nos membres par rapport au reste du corps. Lors de la réalisation d’un

mouvement d’atteinte manuelle, une perturbation telle qu’une rotation du tronc est

susceptible de modifier la trajectoire de la main (voir partie 2). Par comparaison à des

conséquences sensorielles attendues, le système nerveux peut détecter la déviation de la

trajectoire en traitant les informations proprioceptives, et corriger cette déviation si elle

n'est pas désirée (e.g. cible fixe par rapport au corps).

Chez des sujets immobiles, il a été montré que la proprioception était impliquée

dans le contrôle en ligne des mouvements d’atteinte. La méthode de vibration

tendineuse a permis à Capaday et Cooke (1981) de tester son rôle dans le contrôle d’un

pointage monoarticulaire. Les sujets devaient pointer une cible les yeux fermés. La

vibration des muscles antagonistes créait une sensation d’étirement, une information

proprioceptive correspondant à la position finale expectée était alors renvoyée avant que

7 L’effet Aubert: Lors d’une grande inclinaison du corps (supérieur à 45°), la verticale visuelle subjective des sujets est déviée dans le sens de l’inclinaison posturale.

44 cette position ne soit atteinte; le pointage était alors hypométrique. Il est à noter que la

vibration du muscle agoniste au mouvement n’amène pas d’effet comparable (Inglis et

al., 1990; 1991; Capaday et cooke, 1983). Ces résultats ont par la suite été étendus à des

mouvements pluriarticulaires par Redon et collaborateurs (1991), qui ont précisé

l’intérêt d’une boucle rétroactive basée sur la proprioception du bras lors de la phase de

décélération du mouvement. Ces résultats ont également été reproduits lors de

mouvements cycliques (Steyvers et al., 2001). Néanmoins, même si ces résultats

montrent bien que la proprioception peut-être impliquée dans le contrôle en ligne de

mouvements du bras, ils sont peu informatifs sur la précision permise par l’utilisation de

ces signaux.

Une autre façon d’aborder le rôle de la proprioception dans le contrôle du

mouvement consiste à observer les comportements moteurs lorsque la proprioception

est absente. C’est le cas de quelques patients désafférentés (une douzaine répertoriée

dans le monde) qui ne possèdent plus de retour sensoriel proprioceptif (fig. 10) du fait

d’une altération nerveuse ne touchant que les fibres afférentes (le système moteur reste

donc fonctionnel).

Figure 10. Exemple d’une patiente désafférentée, G.L. La perte de fibres afférentes myélinisées de gros diamètre (panneau de droite) engendre une perte des informations somesthésiques (pression et toucher, panneau de gauche), de la kinesthésie et des réflexes d’étirement au niveau des quatre membres. Cette patiente a pris part à une expérimentation de ce travail de doctorat (voir chapitre V). (D'après Forget, 1986 et Forget et Lamarre, 1995).

Lorsqu’ils réalisent un mouvement sans rétroaction visuelle, ces patients sont

beaucoup moins précis que des sujets sains en termes de variabilité et en termes

45 d’exactitude (selon la tâche) (Blouin et al. 1993, 1996; Bonnard et Pailhous 1999; Ghez

et al. 1995; Nougier et al. 1996; Rothwell et al. 1982; Sainburg et al. 1993, 1995;

Sarlegna et al., 2006). Cela suggère que la proprioception est utile pour réaliser un

mouvement précis. Néanmoins, l'absence de la proprioception a des conséquences qui

ne se limite pas à la phase de réalisation du mouvement chez ces patients désafférentés.

Les travaux de Ghez et al. (1995, voir aussi Messier et al., 2003) suggèrent que la

proprioception permet d’établir et d’ajuster un modèle interne de la dynamique du bras

(voir partie 1.4) qui permet la prise en compte des moments d’interactions

intersegmentaires. En l’absence de proprioception, la vision ne permettrait que

partiellement de mettre à jour ce modèle interne du bras utile à la planification du

mouvement.

3.3. Rôle du système vestibulaire dans la détection

des déplacements passifs du corps et le contrôle sensori-

moteur

En 1824, Flourens qui s’intéressait à l'organe vestibulaire jusqu’alors considéré

comme un organe voué à l'audition, reporte les effets de sections canalaires chez le

pigeon :

« Il est surprenant sans doute de voir des parties d'une structure aussi délicate et

d'un aussi petit volume que les canaux semi-circulaires, exercer une action aussi

puissante sur l'économie; il ne l'est pas moins de voir des parties qui, par leur position

dans l'oreille, semblait ne devoir jouer une rôle spécial et borné à l'audition, avoir une

influence si marquée sur les mouvements; il ne l'est pas moins enfin de voir la section

de chacune de ces parties déterminer un ordre ou une direction de mouvements toujours

si parfaitement conformes à la direction de la partie coupée » (tiré de Jeannerod, 1981).

Ce n'est qu'une cinquantaine d'années plus tard que le physiologiste Göltz réalise

une synthèse de travaux qui conclue en une « fonction d'équilibration » des canaux

semi-circulaires, notamment en s'appuyant sur les observations du clinicien Menière.

Situés à l’intérieur du labyrinthe, les récepteurs vestibulaires se retrouvent au sein de

deux types de structures (fig. 11): les organes otolithiques et les canaux semi-

circulaires. Les organes otolithiques détectent les accélérations linéaires et gravitaires,

46 alors que les organes canalaires détectent les accélérations angulaires de la tête dans le

référentiel gravito-inertiel terrestre.

Figure 11. Appareil vestibulaire droit de l’homme. A, P, H, canaux semi-circulaires, vertical antérieur, vertical postérieur et horizontal ; aA, aP, AH, leurs ampoules ; U, utricule ; S, saccule, GS, ganglion de Scarpa, CO, cochlée ; SE, sac endolymphatique. VIII, branches vestibulaire (v), vestibulaire supérieure (vs), vestibulaire inférieur (vi) et cochléaire (co) du nerf VIII. Le canal horizontal est incliné de 35° par rapport au plan horizontal (h). Le labyrinthe est vu d’un point situé un peu en avant de l’axe transversal horizontal bitemporal du crâne. (D'après Buser and Imbert, 1982).

3.3.1. Le système vestibulaire

3.3.1.1. Les organes otolithiques

L'utricule et le saccule composent l'organe otolithique. À l'intérieur de chacune de

ces vésicules, on retrouve une membrane gélatineuse comportant des otolithes

(particules cristallines) et baignant dans l'endolymphe (liquide visqueux). Cette

membrane repose sur la macule. La macule est une structure sensorielle composée de

cellules ciliées. Lors d'une accélération dans le plan de la membrane otolithique, les

forces de cisaillement présentes entre cette membrane et la macule vont entraîner une

modification de la réponse des cellules ciliées. La macule saculaire est verticale et la

macule utriculaire est horizontale. L'utricule permet ainsi la détection d'accélération

horizontale et le sacule permet la détection d'accélérations verticales.

47

La partie méchanosensitive d'une cellule ciliée est composée de 40 à 70 stéréocils

arrangés hexagonalement et d'un kinocil (le plus long des cils). La longueur des

stéréocils est variable et leur distribution est dissymétrique relativement à leurs

longueurs. Ce gradient de longueur donne un axe de polarité à chaque cellule (Fig. 12)

qui va permettre de détecter le sens du déplacement. Lors de leurs déplacements, les cils

de chaque cellule vont mécaniquement ouvrir des canaux ioniques qui vont permettre

une dépolarisation du corps de la cellule ciliée par un transfert potassique de

l'endolymphe vers le corps de la cellule.

Figure 12. Cellules ciliées de l'oreille interne. (a) Au repos, les fibres du nerf afférent déchargent à 90Hz. (b) Lors d'une rotation de la tête vers la droite, l'inertie de l'endolymphe crée un déplacements des cils vers la gauche. En fonction de l'orientation de la distribution dissymétrique de la longueur des cils, la décharge de la cellule va augmenter (en fréquence et en amplitude) ou diminuer. La différence de décharge entre les deux cellules orientées représente la grandeur de l'accélération de la tête. (D'après de Dieringer, 2001).

Le patron d'activation de ces cellules est ensuite convoyé par le nerf vestibulaire

vers le SNC, et renseigne sur les accélérations linéaires de la tête. Les otolithes sont

capables de détecter une inclinaison de la tête de l’ordre de 1.5° et des accélérations

linéaires de 0.006 g minimum (Clarke et al. 1996). Du fait de la position excentrée du

système labyrinthique par rapport à l'axe sagittal du corps (3.5 cm), les organes

otolithiques peuvent être stimulés par la force centrifuge qui s'exerce sur eux lors de

vitesses angulaires élevées (supérieure à 75°.s-1)8. Néanmoins, l'utilisation de cette

8 Pour un seuil de perception de 0.006 g, ce qui équivaut à une accélération centrifuge de 6 cm.s-2, et avec une distance de 3.5 cm entre le labyrinthe et l'axe de rotation.

48 information est incertaine, d'autant plus que les stimulations otolithiques issues des

côtés opposés s'annulent pendant une rotation (Siegler, 2000).

3.3.1.2. Les canaux semi-circulaires

Les canaux semi-circulaires sont au nombre de trois dans chaque système

labyrinthique : le canal horizontal, le canal vertical antérieur et le canal vertical

postérieur. Ces canaux sont orientés dans les trois plans de l'espace et sont quasi

orthogonaux entre eux. Le plan du canal horizontal fait un angle d'environ 35° avec le

plan horizontal (fig. 13), les canaux verticaux antérieurs et postérieurs ont des angles

d'environ 40° et 50° (dans des sens opposés) avec le plan sagittal.

Figure 13. Orientation des canaux semi-circulaires horizontaux (h), verticaux antérieurs (av), et verticaux postérieurs (pv), par rapport à la tête. (D'après Benson et al. 1973).

Chaque canal prend naissance et se termine au niveau de l'utricule (fig. 14). Près

de l'utricule, chaque canal possède une ampoule au sein de laquelle se situe l'épithélium

sensoriel des canaux (crête ampulaire). La crête ampullaire composée de cellules

sensorielles et de cellules de soutien est surmontée d'une membrane élastique

gélatineuse, dite cupule. Quand une accélération angulaire de la tête se produit dans le

plan du canal, le déplacement de l'endolymphe dû à son inertie provoque une

déformation de la cupule, qui entraînera un déplacement des kinocils et des stéréocils

des cellules ciliées de la crête ampullaire.

49

Figure 14. Schéma d'un canal semi-circulaire. (D'après Benson, 1973).

Au niveau des canaux semi-circulaires horizontaux, les kinocils sont situés du côté

de l'utricule. Un flux d’endolymphe ampullopète aura pour effet d’incliner les stéréocils

en direction des kinocils : il y aura donc dépolarisation des cellules sensorielles. Un flux

ampullofuge déplace les cils en sens inverse, il y a donc hyperpolarisation des cellules

sensorielles, soit une diminution des potentiels d'action dans les fibres vestibulaires

afférentes. Les fibres nerveuses afférentes vestibulaires quittent le labyrinthe par le nerf

VIII, avec les fibres afférentes cochléaires. Les principales projections des fibres

afférentes vestibulaires se terminent dans les noyaux vestibulaires ipsilatéraux médial,

supérieur, descendant et latéral. Les zones centrales stimulées par les organes

labyrinthiques sont activées par des fibres issues soit de l'un des deux organes

labyrinthiques ou des deux organes simultanément. Il est intéressant de noter que les

informations visuelles optocinétiques (de direction et vitesse du défilement rétinien)

convergent avec les informations canalaires. Un déplacement perçu visuellement va

ainsi activer les neurones vestibulaires correspondant à ce déplacement. De la même

façon, les fibres afférentes proprioceptives du cou interagissent avec les informations

vestibulaires et visuelles, pour coder le déplacement de la tête dans chaque plan au

niveau des zones de projections centrales des fibres vestibulaires (selon Dieringer,

2001).

Les fibres issues de paires des canaux semi-circulaires (par exemple les canaux

horizontaux) signalent les mouvements de la tête dans le plan qui les concerne. La

différence de décharge canalaire bilatérale (diminution du tonus vestibulaire d'un côté et

50 augmentation de la décharge de l'autre) est amplifiée centralement par des connexions

commissurales liant les zones d'activations vestibulaires de chacun des côtés (fig. 15).

Cette configuration permet d'augmenter la sensibilité vestibulaire, notamment aux

faibles accélérations angulaires.

Figure 15. Inhibition controlatérale des projections canalaires du côté opposé lors de l'activation d'un noyau vestibulaire par les canaux semi-circulaires. (VN = noyau vestibulaire; N. VIII= nerf huit; L= gauche et R= droite). (D'après Dieringer, 2001).

Les canaux semi-circulaires réagissent aux accélérations angulaires de la tête, mais

encodent la vitesse de déplacement par intégration. Cet encodage fonctionne bien pour

des fréquences moyennes et élevées des déplacements de la tête. Pour les basses

fréquences au contraire, la détection des déplacements est incomplète, nulle en dessous

d'un seuil d'accélération. Ce seuil est très bas, de 0,02 à 0,2 deg.s-2 (Clark et Stewart

1972).

Néanmoins il est difficile de savoir dans quelle mesure les signaux vestibulaires

permettent une détection précise du déplacement. Les résultats sont contradictoires en

fonction des études, avec une sous-estimation des rotations dans certaines études

(Guedry et al., 1971; Blouin et al., 1995a,b,c; Mergner et al., 1998) et une surestimation

des rotations dans d'autres études (Bles et al., 1984; Ivanenko et Grasso, 1997; Israël et

al., 1995). Selon Siegler (2000), la non-homogénéité de ces résultats semble pouvoir

s'expliquer par plusieurs facteurs. Premièrement, le mode de réponse et le mouvement

étudié peuvent jouer un rôle important dans l'estimation de la rotation par les sujets, en

fonction que sa réponse soit relative à une vitesse ou à un signal de position. Un signal

de position requiert un traitement cognitif, une intégration supplémentaire des signaux

vestibulaires comparativement à un signal de vitesse. Deuxièmement, les résultats

51 dépendent des caractéristiques dynamiques des stimulations vestibulaires. Malgré une

détection quasi toujours très altérée en basses fréquences, vitesse, amplitude et durée de

la stimulation sont des paramètres essentiels qui affectent la modulation de la perception

vestibulaire en fonction du temps. Néanmoins, Becker et al. (2000) ont observé une

perception angulaire qui restait véridique aux basses fréquences (0.028 Hz).

Troisièmement, lorsque le sujet se déplace activement (il contrôle son déplacement), on

observe une tendance à surestimer la rotation, alors que l'on observe davantage de sous-

estimations lors de déplacements passifs (Marlinsky, 1999). Lors d'un déplacement

autogénéré par le sujet (locomotion), la copie d'efférence des commandes locomotrices

semble impliquée dans la perception du déplacement puisque les estimations sont plus

précises lors d'un déplacement actif (Jürgens et al., 1999). Quatrièmement, la position

des sujets (assis ou debout) est déterminante pour la perception de vitesses angulaires

(Becker et al., 2000). La vitesse perçue est plus grande lorsque les sujets sont assis que

lorsque les sujets sont debout. Enfin, notons qu’une étude d'Ivanenko et col. (1998) fait

ressortir la faible précision permise par les signaux vestibulaires lors de l’actualisation

d’une représentation centrale de l'environnement visuel. Dans cette étude, une

inadéquation marquée entre les déplacements du corps et les conséquences visuelles de

ces déplacements était artificiellement créée à l’aide d’un casque de réalité virtuelle. Les

sujets percevaient un déplacement de leur corps au sein d’un monde visuel stable durant

leurs rotations, plutôt qu’une inadéquation des entrées visuelle et vestibulaire. Cela

indique que la représentation centrale de l'espace était mise à jour par les signaux

vestibulaires, et cette mise à jour était imprécise.

3.3.1.3. Représentation de l'information vestibulaire au

niveau du système nerveux central

Il n'existerait pas de zone corticale spécialement dédiée au traitement de

l'information vestibulaire, contrairement à ce qui est observé pour la vision ou

l'audition. Toutes les zones qui reçoivent les afférences vestibulaires sont impliquées

dans le traitement d'autres signaux sensoriels, notamment visuels et proprioceptifs (fig.

16). Tous les neurones corticaux « vestibulaires » répondent à des stimulations

optocinétiques de grands champs, et la plupart répondent aussi à des stimulations

proprioceptives du cou (Guldin et Grüsser, 1998). En fait le « cortex vestibulaire » fait

sans doute partie d’un ensemble plus vaste dédié au traitement de toutes les

52 informations sensorielles nécessaires à la construction de représentations de l’espace et

du mouvement.

Figure 16. Projections vestibulaires vers les zones centrales. A gauche, schéma de la surface latérale d’un cerveau de singe, où le sillon latéral a été déplié. Les zones grises indiquent l’ensemble des zones dites « vestibulaires » chez l’homme et le singe. Les zones en noir représentent les aires au sein desquelles une activité vestibulaire au niveau cellulaire a été démontrée. A droite, un schéma du système cortico-vestibulaire et de ses interactions. Les flèches noires symbolisent les connexions fortes, tandis que les grises des connexions plus modérées. Abréviations : CS, sillon central; IP, sillon intrapariétal; Ins., insula; PIVC, cortex vestibulaire pariéto-insulaire; VPS, aire sylvienne postérieure visuelle; 3aNv, partie de la région 3a dédiée aux muscles du cou; 3aHv idem mais pour la main; 2v, région vestibulaire de l’aire 2; 6v, région vestibulaire de l’aire 6; lg, cortex insulaire granulaire; SII, aire somato-sensorielle II; MST, aire temporale supérieure médiane; VC, cortex cingulaire vestibulaire. (D’après Guldin and Grüsser, 1998).

Notons que l’information vestibulaire est utilisée au niveau du cortex pariétal

postérieur pour permettre la perception du déplacement propre et la localisation spatiale

d’objets dans un référentiel égocentrique (Snyder et al., 1997; Andersen et al., 1999).

De plus, l'implication du cortex pariétal postérieur dans le contrôle en ligne de

mouvements de pointage a été suggérée (Desmurget et al. 1999). Des projections

vestibulaires ont aussi été observées, chez différentes espèces de singes, dans les régions

prémotrices du cortex frontal, au niveau des aires temporales (aire visuelle sylvienne

postérieur et l'aire temporale médio-supérieure), et au niveau du cortex vestibulaire

pariéto-insulaire (voir Guldin et Grüsser, 1998 pour une revue). Selon Guldin et

Grüsser, ces aires corticales seraient impliquées dans le codage des déplacements de la

tête dans l'espace et des mouvements de la tête en relation avec les autres parties du

corps. Un lien monosynaptique lie ces régions aux noyaux vestibulaires, ce qui pourrait

leur permettre d'avoir une influence directe sur les réflexes vestibulaires.

53

3.3.2. Existence d'un contrôle vestibulaire des

mouvements du bras

Contrairement à l'intérêt porté au rôle des informations vestibulaires dans le

contrôle de la posture ou la motricité oculaire, l'influence de ces mêmes informations

sur le contrôle des mouvements du bras a été beaucoup moins étudiée et constitue une

découverte récente.

Tout d'abord, il a été montré qu'une stimulation vestibulaire amenait une réaction

brachiale lorsque les bras étaient impliqués dans le maintien de l'équilibre postural.

Suite à une stimulation galvanique vestibulaire9 (GVS), les triceps brachiaux sont

activés fonctionnellement dans les 40 ms suivant la stimulation (Baldissera et al., 1990;

Britton et al., 1993), pour le maintien de l'équilibre postural. Par la suite, l'implication

des signaux vestibulaires dans le contrôle de mouvements d'atteinte manuelle a été mise

en évidence. Précisons d'abord que la trajectoire dans l'espace et les profils cinématiques

d'un mouvement d'atteinte manuelle sont invariables, que le tronc soit impliqué dans la

tâche ou non (Kaminski et al., 1995; Ma et Feldman, 1995; Pigeon et Feldman, 1998;

Pigeon et al., 2000). Les mouvements du bras seraient issus de deux synergies : une

synergie de transport du bras, amenant la main sur la cible, et une synergie bras-tronc,

permettant d'intégrer le déplacement du tronc dans le transport de la main vers la cible

(Ma et Feldman, 1995; Pigeon et Feldman, 1998). Cette invariance dans la trajectoire de

la main dans l'espace est aussi observée lorsque les déplacements du tronc sont bloqués

de façon imprévue par une perturbation mécanique (Adamovich et al., 2001; Ghafouri et

al., 2002). Ainsi, les signaux sensoriels informant d'un déplacement du tronc semblent

utilisés pour modifier les mouvements du bras par rapport au tronc, et ce pour maintenir

une trajectoire de la main dans l'espace identique à celle prévue. De la même façon, lors

d'une rotation passive et imprévisible du tronc autour de l'axe vertical du corps, la

trajectoire de mouvement de pointage dirigés vers une cible mémorisée fixe dans

l'espace est identique à celle observée en l'absence de rotation du corps (Bresciani et al., 9 Stimulation électrique du système vestibulaire via des électrodes placées au niveau des mastoïdes, qui permet la modification de la fréquence de décharge des afférences vestibulaires (au niveau du nerf VIII). La dépolarisation (cathode) entraîne une augmentation de la fréquence des décharges afférentes vestibulaires et l'hyperpolarisation (anode) une diminution de cette fréquence. Une stimulation bilatérale bipolaire crée ainsi un patron de décharges vestibulaires correspondant à un déplacement de la tête du côté de la cathode. La GVS permet ainsi de stimuler le système vestibulaire en isolation, sans réel déplacement du corps.

54 2002c; fig. 17). Dans cette expérience, pour des rotations de l’ordre de 40°, les erreurs

observées sont inférieures à 4°.

Figure 17. Trajectoires moyennes produites par un sujet sans rotation du tronc, avec rotation du tronc de 40° vers la gauche (ligne épaisse) et de 40° vers la droite (ligne pointillée). Les mêmes trajectoires sont représentées dans un cadre de référence fixe par rapport à l'espace (A) et fixe par rapport au tronc (B). Le sujet modifie ainsi la trajectoire de sa main par rapport à son corps de sorte que la trajectoire dans l'espace ne soit pas modifiée par une rotation passive du tronc. (D’après Bresciani et al., 2002c).

Cependant, les mouvements de pointage produits par les sujets au cours d'un

déplacement pouvaient être aidés par les forces externes et passives qui s'appliquaient

sur le bras. Ces forces peuvent entraîner une déviation de la trajectoire de la main dans

le sens opposé au déplacement (voir partie 2). Lorsqu'un déplacement survient elles

favorisent le maintien d'une trajectoire identique dans l'espace plutôt que par rapport au

tronc, sans qu'il y ait de modification active de la trajectoire réalisée par le sujet (il est

néanmoins peu probable qu'elles aient pu permettre la précision finale observée dans ces

expériences). D'autre part, même si les informations vestibulaires sont une source

d'information qui semble pertinente pour modifier les mouvements du bras en réponse à

une rotation du corps, l'invariance de la trajectoire ne prouve en rien leur utilisation.

Dans ces expériences, les gravicepteurs inertiels et la proprioception (dont celle du bras)

sont d'autres sources d'informations potentiellement utilisables qui remettent en cause

l'attribution directe d'un contrôle actif aux informations vestibulaires.

Quelques expériences ont directement testé l'usage de l'information vestibulaire

pour contrôler les mouvements d'atteinte manuelle. Tout d'abord, Bresciani et al. (2002

a,b) ont testé l'influence d'une stimulation galvanique vestibulaire sur un mouvement

d'atteinte. Une GVS était appliquée après l’initiation d’un mouvement dirigé vers une

55 cible visuelle mémorisée. Lorsque les signaux vestibulaires étaient modifiés au début du

mouvement par la stimulation galvanique, la trajectoire du mouvement était

significativement déviée du côté de l’anode (donc en compensation de l'illusion

d'inclinaison produite vers la cathode). Des effets semblables en direction et en

amplitude de la déviation étaient reportés que les sujets soient debout (2002a) ou assis

(2002b). Néanmoins, la latence séparant la stimulation des premières déviations

significatives de la trajectoire de la main était plus longue en position assise (310 ms)

qu’en position debout (240 ms). Cet effet serait dû à une élévation du seuil « d’alerte »

du signal vestibulaire lorsque les sujets étaient assis. Le contrôle vestibulaire des

mouvements d'atteinte manuelle serait donc dépendant du degré de stabilité posturale,

tout comme le contrôle vestibulaire de la posture. Quoi qu'il en soit, la stimulation

galvanique modifie les afférences vestibulaires isolément, ces résultats suggèrent donc

que les signaux vestibulaires participent au contrôle des mouvements d’atteinte

manuelle.

Dans la même période, Tunik et al. (2003) ont testé la coordination entre le bras et

le tronc chez des sujets sains et des patients désafférentés lors de mouvements de

pointage vers une cible mémorisée impliquant un déplacement du tronc. Le tronc

pouvait être bloqué mécaniquement au cours du mouvement. Les sujets sains

compensaient les effets de la perturbation mécanique appliquée sur leur tronc (la

trajectoire de leur main dans l'espace était invariable), et les sujets désafférentés

réalisaient une compensation considérable, bien qu'incomplète, de ces effets. La

présence de cette compensation en l'absence de vision et de proprioception montre que

les informations vestibulaires peuvent aider à produire cette compensation des

mouvements du bras en réponse à un déplacement non planifié du tronc.

Toujours dans la même période, Mars et al. (2003) ont testé les capacités de sujets

sains à ajuster leurs mouvements du bras en réponse à un déplacement du tronc dans

deux tâches différentes. Il s'agissait soit de pointer manuellement une cible en s'aidant

d'un mouvement du tronc, soit d'avancer son tronc tout en maintenant sa main sur un

point fixe de l'espace. Dans ces deux tâches, l'application de GVS en cours de

mouvement apportait des déviations similaires de la position finale de la main. Deux

conséquences distinctes de la GVS étaient observées : une déviation de la trajectoire du

tronc (qui n'expliquerait que 60 % des déviations de la position finale observées) et une

modification de la position du bras par rapport au tronc. Les auteurs concluent en une

56 influence vestibulaire de la coordination bras-tronc plutôt qu'en une influence limitée au

transport de la main par le tronc. Des sujets unilatéralement vestibulo-lésés ont

également été testés dans les mêmes tâches (Feldman et al., 2003). Ces sujets avaient un

déficit substantiel dans leur capacité à maintenir la même trajectoire de la main dans

l'espace ainsi que dans leur capacité à maintenir leur main sur un point fixe de l'espace.

Ici encore, ces résultats montrent que le système vestibulaire est impliqué dans la

coordination du bras et du tronc lors des mouvements d'atteinte manuelle.

3.3.3. Nature du contrôle vestibulaire des

mouvements du bras ?

Le lien sensori-moteur liant le système vestibulaire au système moteur du bras n'a

été que très peu décrit. Cependant, des médiations vestibulo-motrices liant les entrées

vestibulaires au système oculomoteur et au système postural ont déjà largement été

étudiées. Il s'agit généralement de réponses motrices rapides et sous faible influence

cognitive. Ici, nous allons voir dans une premier temps comment caractériser le niveau

d'intégration d'un processus sensori-moteur. Nous verrons ensuite ce qui caractérise des

réponses vestibulo-motrices déjà connues, et quels sont les premiers indices de

caractérisation d'un lien vestibulo-brachial. Cette dernière caractérisation est l'un des

objectifs principaux de ce travail de doctorat, qui a amené la réalisation des expériences

présentées aux chapitres III et IV de cette thèse.

3.3.3.1. Quelle classification pour les processus sensori-

moteurs ?

La classification des comportements dans un continuum allant de réponses

sensori-motrices purement réflexes aux mouvements volontaires est un acte délicat.

Différentes approches existent, qui octroient aux termes « volontaire » et « réflexe » des

définitions variables. Les réflexes sont fréquemment définis comme des comportements

automatiques, prédictibles. Cette stricte automaticité, qui génère une réponse

stéréotypée et reproductible à un stimulus donné, implique qu'aucune influence

consciente n'est possible. L'intensité de la réponse est graduelle et varie avec l'intensité

du stimulus, et le délai stimulus-réponse est fixe. Néanmoins, cette définition claire du

57 mode « réflexe » pose problème, puisque même les comportements réflexes les plus

simples (réflexe vestibulo-oculaire ou myotatique) peuvent être modulés par un stimuli

théoriquement externe à la boucle réflexe, et ne sont donc pas complètement prédictible

(Du Lac et al., 1995; Wolpaw et al., 1983). A l'opposé des réflexes, les comportements

volontaires sont générés consciemment, sont modulables et suppressibles. Ici encore,

même la plus volontaire des tâches (comme atteindre et attraper manuellement un objet)

peut-être initiée involontairement (Libet et al. 1983) et implique des processus

élémentaires qui échappent à la volonté des sujets (tel que le réflexe d'étirement). Aussi,

la plupart des mouvements de notre vie quotidienne sont réalisées avec pas ou peu

d'attention consciente. Ces mouvements ne sont donc pas strictement volontaires, mais

ils sont cependant très largement modulables de façon intentionnelle. La grande

majorité, sinon la totalité des actes moteurs produits appartiendrait donc, par défaut, à

une catégorie d'entre-deux, mal définie. Lorsque des comportements se mettent en place

de façon rapide, relativement reproductible et sans nécessité d'un poids cognitif fort,

nous parlerons alors de comportements de nature automatique, plutôt que réflexe ou

volontaire au sens strict.

Les définitions les plus courantes de réflexes et de mouvement volontaires sont

issues de la psychologie, et n'ont pas une clarté idéale en termes de processus

physiologiques et anatomiques. Pour les neurosciences modernes, le comportement est

le fruit d'entrées sensorielles combinées avec les caractéristiques et les capacités du

système nerveux, telles que déterminées par la génétique et modifiés par les évènements

de la vie (âge, traumatisme, …). Selon cette approche théorique (voir Wolpaw dans

Prochazka et al., 2000), les comportements sont des réponses à des stimuli, et la

différence entre les comportements réflexes et les comportements volontaires se

caractérise par la responsabilité (variable) du stimulus déclencheur dans le

comportement observé. Ainsi, défini en terme sensori-moteur, le réflexe est une réponse

à un stimulus « récent » seulement. Si en plus de ce stimulus « récent » un stimulus

« lointain » est nécessaire à la production du comportement, on parlera alors de

comportement volontaire. Par exemple, l'apparition d'un ballon de football venant en

notre direction augmente la probabilité que l'on tente de l'attraper ou de le frapper, mais

ne spécifie pas l'action exacte et n'assure pas son occurrence. En effet, cela va dépendre

du contexte immédiat (match de football ou conduite d'une moto), du caractère des

individus (il arrive que des personnes exècrent le football…), de leurs expériences

58 passées (gardien ou butteur), etc. Les comportements sont alors classables sur un

continuum allant ici encore du réflexe au mouvement volontaire, les critères utilisés

étant le nombre d'entrées nécessaires au système pour produire une réponse particulière

(les facteurs cognitifs étant alors considérés comme des entrées au même titre que les

signaux sensoriels). Ainsi, entre les réflexes les plus basiques et les mouvements

volontaires, on retrouve les « réflexes à latence longue » ou encore « réflexes

transcorticaux ». Ces comportements interviennent après l'apparition d'un stimulus

récent, mais sont aussi déterminés par un élément qui précède le stimulus, tel qu'une

consigne. Ils sont donc plus volontaires que les réflexes simples, mais plus réflexes

qu'un acte volontaire puisqu'ils dépendent d'un stimulus récent et prédéfini.

En conclusion, le nombre de classes définies pour trier les comportements

paraissant très restreint, il semble très pertinent de décrire des processus sensori-moteurs

en spécifiant le plus grand nombre de caractéristiques, sans pour autant les « étiqueter »

lorsque cela peut porter à confusion. Tous les comportements peuvent êtres classés

selon un continuum allant du réflexe au mouvement volontaire. Les critères de

classement reposent essentiellement sur l'impact de facteurs cognitifs et situationnels

qui peuvent moduler le lien stimulus-réponse, ainsi que la latence qui sépare le stimulus

de la réponse. Ces critères sont ceux qui sont le plus souvent rapportés dans la littérature

probablement parce qu'ils traduisent la nécessité (ou non) de la présence d'un traitement

cortical et son influence possible sur le comportement (par exemple le traitement

cortical semble impossible dans le cas d'un réflexe vestibulo-oculaire (RVO) dont la

latence est de 16 ms et dont le début de la réponse ne peut pas être inhibée). Ils donnent

ainsi des indices quant à la grandeur et la complexité des réseaux neuronaux impliqués

(augmentant alors les possibilités d'intégration d'autres entrées sensorielles), qui

permettront plus ou moins de modifier le lien stimulus-réponse en fonction de leur

ouverture à d'autres « entrées ».

3.3.3.2. L'exemple de l'arc réflexe vestibulo-oculaire

Lors d'une rotation de la tête, le RVO imprime à l'œil une rotation d'amplitude et

de vitesse égales mais de direction opposée à celle de la tête, de sorte que l'axe visuel

soit maintenu stable dans l'espace. Ces mouvements oculaires sont produits par le RVO

qui repose sur les signaux vestibulaires, conjointement au réflexe optocinétique (OKR)

59 lorsqu'une image rétinienne est présente. Ce sont les canaux semi-circulaires qui

fournissent aux noyaux abducens et oculomoteurs, via les noyaux vestibulaires et le

faisceau longitudinal médian, une information de vitesse de rotation de la tête autour de

l'axe vertical du corps. Il est ainsi supporté par une boucle réflexe très courte (arc à trois

neurones). Ainsi, le RVO a été la mesure la plus souvent utilisée pour l'étude du

système vestibulaire. Nous limiterons ici le concept de RVO aux mouvements oculaires

issus de la seule présence des informations vestibulaires, malgré les projections

visuelles et proprioceptives présentes au niveau des noyaux vestibulaires.

La limitation des mouvements oculaires à une excentricité de 55° amène la

présence d'un nystagmus vestibulaire lors de rotations de grande amplitude avant que

cette limite ne soit atteinte. Il s'agit d'une alternance de phases lentes dirigées dans le

sens compensatoire à la rotation de la tête (au cours desquelles le regard est stabilisé

dans l'espace), et de phases rapides dirigées dans la direction anti-compensatoire. Le

RVO est classiquement considéré comme un système dynamique linéaire pouvant être

caractérisé par un élément de retard (latence) et une fonction de transfert définie par un

gain et une constante de temps ou bien par un gain et une phase à une fréquence de

rotation donnée. La latence séparant le début du déplacement passif de la tête du début

des mouvement oculaire est très faible, de l'ordre de 16 ms (Gauthier et Vercher, 1990).

Lors d'un mouvement actif de la tête, on observe une latence négative, ce qui montre

une anticipation des déplacements de la tête au niveau des déplacements oculaires.

Le gain en vitesse du RVO dans le noir (donc sans présence d'OKR) est très

variable, allant de 0.2 à 0.8 (Collewinj, 1989). Ce gain est dépendant de la fréquence du

stimulus. Toutefois, une très grande variabilité des données est observée dans la

littérature, qui ne permet pas de conclure sur une gamme de fréquence idéale. Bien que

cela puisse paraître trivial, il semble bon de rappeler que le système vestibulaire est

stimulé par une accélération angulaire, et que cette accélération angulaire ne peut-être

exprimée en terme de fréquence que lorsque l'on spécifie l'amplitude et le profil

cinématique du stimulus. Toutefois il est certain que pour les basses fréquences l'OKR

est nécessaire pour une poursuite efficace, alors qu'à haute fréquence le RVO arrive à

compenser la majeure partie de la rotation de la tête. Cependant Tabak et al. (1997) ont

montré un retard de phase de l'œil qui augmente quasi linéairement avec la fréquence

dans une gamme de fréquences élevées. Du fait des faibles latences du RVO le décalage

de phase demeure néanmoins très faible.

60

Les caractéristiques dynamiques du RVO sont très variables, et dépendent de

plusieurs facteurs. Ainsi, les personnes âgées ont un gain moins élevé que les contrôles

aux basses fréquences (Wall et al., 1984) et plus élevé aux hautes fréquences (Hirvonen

et al., 1998). Aussi, les facteurs cognitifs et l'imagerie mentale vont influencer le RVO,

en amenant une augmentation ou une diminution du gain lorsque les sujets vont

imaginer la poursuite d'une cible visuelle fixe par rapport à l'espace ou fixe par rapport

au corps. Enfin, le RVO peut-être inhibé après 110 ms environ lorsque les sujets doivent

maintenir leur regard sur une cible fixe par rapport à leur corps (Gauthier et Vercher,

1990).

3.3.3.3. L'exemple des réactions posturales et

locomotrices sur la base des signaux vestibulaires

Les faibles latences observées lors de la détection d'un déplacement par le système

vestibulaire en font une source d'information pertinente pour réagir rapidement à un

déséquilibre postural. Sur la base de cette information, des processus automatiques

d'équilibration permettent de rattraper un déséquilibre du corps dans l'espace et

contribuent ainsi au maintien d'une posture érigée. Ces signaux permettent ainsi une

activation très rapide de la musculature axiale et des extenseurs des jambes. Ils sont à

l’origine de réflexes de redressement destinés à ramener l'axe longitudinal du corps à la

verticale (Magnus, 1924). Ils permettent aussi le maintien d'un tonus musculaire

antigravitaire suffisant, et le contrôle des déplacements de la projection du centre de

gravité de sorte à le maintenir au sein du polygone de sustentation. Ainsi, Jones et Watt

(1971) ont montré que lors d'une chute du corps, une co-contraction des muscles

extenseurs et fléchisseurs du pied se produisait dans les 80 ms suivant le déclenchement

de la chute. Les latences séparant une stimulation galvanique vestibulaire d'une

activation musculaire enregistrée par électromyographie au niveau des jambes sont de

l'ordre de 60 ms (latence courte par la voie vestibulo-spinale) à 100 ms (latence

moyenne par la voie vestibulo-réticulospinale) (Britton et al., 1993; Fitzpatrick et al.,

1994; Rosengren et Colebatch, 2002; Welgampola et Colebatch, 2001). De la même

façon, suite à une GVS, les triceps brachiaux sont activés fonctionnellement dans les 40

ms suivant la stimulation lorsque les bras sont utilisés dans le maintien de l'équilibre

postural (Baldissera et al., 1990; Britton et al., 1993). Au plan comportemental,

l'application d'une GVS se traduit par un déplacement du corps du côté de l'anode

61 (Nashner et Wolfson, 1974; Day et al., 1997; Severac Cauquil et al., 1998, 2000). De

plus, l'influence d'une stimulation vestibulaire sur la posture est plus grande lorsque

cette stimulation intervient à l'initiation d'un mouvement d'inclinaison du tronc que lors

d'une posture maintenue (Severac Cauquil et al., 1998). Cela suggère deux usages

différents de l'information vestibulaire dans le contrôle de la posture : d'abord aider au

maintien de l'équilibre, ensuite guider et améliorer la précision de mouvements

volontaires impliquant un déplacement de la tête dans l'espace.

Les signaux vestibulaires participent aussi au contrôle de la locomotion. Lors

d'une activité locomotrice, la stimulation par GVS a permis de montrer le rôle des

informations vestibulaires dans le contrôle en ligne des déplacements. Lorsque les

afférences vestibulaires sont modifiées par GVS au cours de la marche, la trajectoire des

sujets est significativement déviée du côté de l’anode (Fitzpatrick et al., 1999; Bent et

al., 2000). De la même façon, lorsque des sujets assis sont passivement déplacés, une

GVS entraîne une déviation de la trajectoire perçue du côté de la cathode (Fitzpatrick et

al., 1999). Les signaux vestibulaires semblent donc superviser et réguler l’orientation du

déplacement afin de conserver la trajectoire souhaitée et atteindre le but désiré.

Une expérience de Guerraz et Day (2005) met en avant le caractère non

modifiable, par le facteur cognitif, de la réponse posturale à une stimulation

vestibulaire. Cela s’oppose à ce qui est observé lors de réponses posturales issues d'un

déplacement du champ visuel. Quand des sujets en position debout sont soumis à un

déplacement de leur champ visuel, une inclinaison de leur corps est observée dans la

même direction que le champ. Néanmoins, si les sujets déclenchent eux même le

déplacement de la scène visuelle par un bouton poussoir, cette réponse posturale est

grandement diminuée (Guerraz et al., 2001). Au contraire, l’inclinaison du corps induite

par GVS reste identique que la stimulation soit imprédictible, prédictible ou auto-initiée

par le sujet (fig. 18). Cela est vrai que les sujets aient accès à la vision ou non (Guerraz

et Day, 2005).

62

Figure 18. Résultats de l’expérience de Guerraz et Day (2005). Translations latérales observées au niveau de la 7ème vertèbre cervicale et au niveau du centre de pression lorsque la stimulation galvanique est prédictible, imprédictible et auto-initié, dans une condition sans vision. Le trait épais noir représente la période de stimulation. Une déflection vers le haut représente une inclinaison du corps vers l'anode. Cette inclinaison est plus importante pour le haut du corps. (D'après Guerraz et Day, 2005).

Guerraz et Day (2005) concluent en une modulation cognitive plus importante lors

de stimulations visuelles par rapport à une stimulation vestibulaire dans le contrôle de

l'équilibre en position debout. Ils suggèrent que la base de cette différence est issue du

fait que les informations visuelles sont beaucoup plus ambiguës que les informations

vestibulaires puisqu'elles ne permettent pas toujours de distinguer qui, du sujet ou des

éléments de l'environnement, est en déplacement. Cette ambiguïté nécessite que le SNC

soit en mesure de supprimer la réponse motrice induite par un déplacement du champ

visuel lorsqu'il est issu du déplacement d'un objet ou d'un déplacement oculaire plutôt

que d'un déplacement de l'individu. Au contraire, le système vestibulaire réagit aux

accélérations de la tête dans l'espace et le signal vestibulaire fait toujours référence à un

déplacement du corps.

63

3.3.3.4. Quelle intégration des signaux vestibulaires

peut permettre le contrôle de mouvements d'atteinte manuelle ?

Nous avons vu que le signal vestibulaire était impliqué dans la coordination bras

tronc lors de la réalisation d'un mouvement en déplacement (partie 2.3.2). Les processus

sensori-moteurs impliquant le vestibule sont généralement caractérisés par des latences

très courtes et ne sont pas ou peu influençables cognitivement, ce qui suggère qu’ils

sont de nature automatique. Qu'en est-il pour le contrôle vestibulaire des mouvements

du bras ?

Les réponses électromyographiques à une stimulation vestibulaire galvanique ont

des latences qui varient en fonction de la distance qui sépare le groupe musculaire des

noyaux centraux. Par exemple, après stimulation galvanique, on observera une latence

de réponse musculaire de la jambe de 100ms alors que la latence ne sera que de 60ms

pour les muscles dorsaux erector spinae au niveau de L3-L4 (Ali et al., 2003). Ces

auteurs (Ali et al.) estiment que la latence moyenne observée au niveau des muscles

dorsaux est la somme de 26ms de délai central (conduction de l'information vestibulaire

au sein du nerf VIII et traitement central des informations) et du temps de transmission

du signal au groupe musculaire à une vitesse de 13m.s-1. En accord avec cette idée, les

résultats de Baldissera et al. (1990) et de Britton et al. (1993) font état de réponses

électromyographiques au niveau du triceps brachii 30 à 40ms après une stimulation

vestibulaire, lorsque les bras sont utilisés dans le contrôle postural. Ces résultats laissent

supposer la médiation des signaux vestibulaires par des voies vestibulo-spinales

relativement directes, comme pour les autres processus vestibulo-moteurs.

Cependant, notons que lorsque les bras participent au contrôle de la stabilité

posturale, les réponses électromyographiques enregistrées sont composées de deux

séries d’activités caractérisées par des latences moyennes de respectivement 41 et

138ms, selon Britton et al. (1993). La première série d’activités EMG observée est non

spécifique et ne participe pas au maintien postural, tandis que la seconde série

d’activités EMG est appropriée au maintien du contrôle postural car elle est à l’origine

d’un mouvement de régulation posturale. En accord avec ces observations, dans

l'expérience de Bresciani et al. (2002a) dans laquelle des sujets réalisaient des

mouvements de pointage, après une GVS les premières modifications de la trajectoire

par rapport au tronc apparaissaient après 240ms. Ces latences sont similaires aux

latences de correction observées lorsqu'une modification de la relation spatiale de la

64 cible par rapport au tronc était perçue à l’aide de la vision ou de la proprioception

(Boulinguez et al., 2001; Prablanc and Martin, 1992). Ainsi, en réponse à une

stimulation vestibulaire, il est probable que les premières modifications fonctionnelles

de l'activité musculaire du bras lors d'un mouvement d'atteinte soient relativement

tardives, de l'ordre de 140ms.

Néanmoins, ces données ne nous permettent pas de trancher sur les voies

nerveuses impliquées dans un contrôle vestibulaire des mouvements du bras, bien que

les latences observées par Bresciani et al. (2002a) laissent penser que les voies

impliquées ne sont pas directes (du type vestibulo-spinal ou vestibulo-réticulospinal tel

que suggéré pour le contrôle postural). Toutefois, des expériences de Bresciani et al.

(2002b, 2005) suggèrent que le contrôle vestibulaire des mouvements d’atteinte

manuelle ne repose pas sur une mise à jour de la carte visuelle de l’espace. Dans une

expérience (2002b), ces auteurs ont mesuré la précision de gestes dirigés vers une cible

mémorisée fixe dans l’espace lorsqu'une rotation imprévisible survenait au cours du

mouvement (voir fig. 17 p. 54). Cette précision était comparée à celle mesurée lorsque

les mêmes sujets devaient initier leur mouvement de pointage (vers la cible mémorisée

fixe dans l'espace) après la rotation seulement. Dans ce dernier cas, le contrôle

vestibulaire des mouvements d’atteinte manuelle reposait sur une mise à jour

vestibulaire de la carte visuelle de l’espace. Lorsque la rotation du tronc survenait au

cours mouvements d’atteinte manuelle, un contrôle efficace était permis par les signaux

vestibulaires, ce qui permettait une bonne précision spatiale. Par contre, la précision

spatiale observée dans la tâche de mise à jour vestibulaire de la carte visuelle de

l’espace était inférieure à celle mesurée dans la condition précédente. Les auteurs ont

conclu en une utilisation des signaux vestibulaires lors des mouvements d’atteinte

manuelle qui ne reposait pas sur une mise à jour de la carte visuelle de l’espace mais

plutôt sur une transformation vestibulo-motrice permettant d'utiliser plus

« directement » les informations de rotation pour contrôler les mouvements brachiaux.

Par la suite, Bresciani et collaborateurs (2005) ont eu recours à des protocoles adaptatifs

(fig. 19 p.65) permettant de modifier la relation unissant l’entrée vestibulaire à (1) la

perception de l'orientation du corps dans l’espace (adaptation de la mise à jour

vestibulaire de la représentation de l’espace), et à (2) la sortie motrice nécessaire pour

maintenir la stabilité de la position de la main dans l’espace (adaptation de la

transformation vestibulo-motrice).

65

Figure 19. Diagramme montrant les procédures d'adaptation utilisées dans l'expérience de Bresciani et al., 2005. Trois périodes différentes d'un essai sont présentées : avant (1), pendant (2) et après (3) rotation du corps. Lors de la phase d'adaptation de la mise à jour vestibulaire de la carte visuelle de l'espace (gauche) les sujets mémorisaient une cible située à 10° sur leur droite. La cible s'éteignait puis une rotation survenait. Suite à la rotation, on demandait aux sujets de se représenter cognitivement la position de la cible, et une information décalée de la position de la cible leur était donnée. Lors de la phase d'adaptation des transformations vestibulo-motrices (droite), les sujets devaient maintenir leur index aligné avec une cible visuelle pendant la rotation du tronc. Pendant la rotation des sujets, cette cible visuelle se déplaçait légèrement dans le même sens que la rotation. Dans ces deux phases d'adaptation, la cible était considérée comme immobile par les sujets, alors qu'elle était déplacée dans le même sens que les sujets. Après adaptation, lorsqu'une rotation survenait au cours d'un pointage manuel, seule l’adaptation de la transformation « vestibulo-motrice » avait un effet sur la précision finale. Cela suggère que cette transformation est de bas niveau, la détection de la rotation est « directement » utilisée par le système de contrôle du bras. (D'après Bresciani et al., 2005).

66

Les conséquences de chacun des protocoles adaptatifs utilisés par Bresciani et al.

sur le contrôle vestibulaire des mouvements d’atteinte ont été mesurées; une rotation

imprévisible des sujets survenait pendant qu'ils pointaient une cible fixe dans l'espace.

Seule l'adaptation de la transformation « vestibulo-motrice » affectait le contrôle

vestibulaire des mouvements d’atteinte manuelle. Ces résultats confirment

l’intervention d’une transformation « vestibulo-motrice » de « bas niveau » (rapide et

sans grande implication cognitive) par le biais de laquelle la modification détectée de

l'orientation du corps dans l’espace est directement utilisée par le système de contrôle

du bras afin de préserver l'orientation spatiale du mouvement d’atteinte engagé.

3.4. La fusion multisensorielle : quelles modalités

d'intégration pour des informations divergentes et

complémentaires ?

Préciser le rôle des informations vestibulaires dans le contrôle des mouvements du

bras implique de s'intéresser à ses modalités d'intégration dans un contexte

multisensoriel. Cela nécessite de préciser en quoi cette information reste pertinente

lorsque d'autres modalités sensorielles informent sur la relation corps/cible, et de quelle

façon elle est utilisée en présence d'autres informations sensorielles. Cela a été l'objet de

nos expérimentations (voir chapitre VI) qui ont montré comment ces informations

vestibulaires sont utilisées conjointement aux informations visuo-oculomotrices pour

contrôler les mouvements du bras en réponse à un déplacement du corps.

Les sources d'information précédemment présentées, qui permettent de détecter

des mouvements du bras et des déplacements du corps dans l'espace, captent en

parallèle les informations d'une action. Ainsi, lorsqu'un individu en position debout est

bousculé, le déplacement de son tronc dans l'espace va être détectable par les systèmes

visuel, vestibulaire et proprioceptif. Qu'il doive retrouver son équilibre ou ne pas

renverser le café qu'il portait à ce moment-là, il lui faudra détecter ce déplacement

correctement pour produire les ajustements moteurs adaptés. Bien entendu, chaque

système de détection ne fonctionne pas pour lui-même, isolément des autres. La

détection des déplacements du corps et les ajustements qui en découlent sont issus d'un

processus d'intégration multisensorielle mis en place par le système nerveux central.

67

Les différentes modalités sensorielles apportent de l'information spatio-temporelle,

chacune avec leurs caractéristiques et leurs limites. Une certaine redondance existe entre

ces sources d'informations lorsque les conditions sont favorables au fonctionnement de

chacune d'elle. Cependant, il apparaît que les systèmes sensoriels sont complémentaires

plutôt que redondant. Les limites d'une modalité sensorielle peuvent être dépassées

grâce à la coopération d'autres modalités disponibles. Prenons l'exemple de la

perception de l'inclinaison du corps. Les organes otolithiques sont incapables de faire la

distinction entre une accélération linéaire vers l'avant et l'inclinaison de la tête vers

l'arrière. Comment faire une différence perceptive entre ces deux situations ? Une

représentation correcte de la relation corps-environnement ne peut pas être établie

uniquement sur la base des informations otolithiques. Le caractère plurimodal de la

perception pallie à ce problème. La vision permet de référer la position du corps par

rapport aux repères stables du monde physique externe. La présence d'un déplacement

sera alors infirmée par le biais de la vision périphérique, et la présence d'une inclinaison

du corps sera confirmée par le biais de la vision centrale donnant des informations sur la

structure de l'environnement. A l'opposé, lorsque la vision détecte des mouvements de

l'environnement visuel sur la rétine, elle ne s'appuie sur aucune référence fixe dans

l'environnement et ne permet pas de faire la distinction entre un déplacement du corps

ou un déplacement de l'environnement. La présence d'un signal otolithique qui

renseigne directement sur une accélération de la tête dans l'espace va permettre à son

tour de distinguer ces deux cas de figure.

Malgré cette possible complémentarité, ces informations sensorielles peuvent

renseigner sur un même élément et être divergentes. De plus certaines sources

d'information peuvent parfois être absentes. Par exemple, la vision et le vestibule

informent tous deux l'organisme de la direction et de la vitesse des mouvements de la

tête. Mais les bandes passantes respectives des deux systèmes sont différentes, la vision

ayant une détection précise et sensible aux basses fréquences de déplacements et le

système vestibulaire étant précis aux fréquences élevées. Ces informations qui peuvent

être divergentes à certaines fréquences ont tout intérêt à être considérées comme

complémentaires plutôt que conflictuelles par le SNC. Une coopération des deux

sources d'information permettrait d'établir une détection correcte du déplacement quelle

que soit sa fréquence. Cette coopération implique cependant des considérations de la

part du SNC qui peuvent s'avérer très complexes, en lien avec les propriétés

68 psychophysiques de chaque source d'information. De plus, d'un point de vue strictement

temporel, la différence probable qui existe entre les délais de conduction et de

traitement des différentes sources d'informations rend leur intégration délicate,

puisqu'elles ne sont pas accessibles en même temps. Aussi, le format de codage

cinématique de ces sources d'informations peut-être de différents ordres (position,

vitesse, accélération,…). La complexité induite par la divergence des caractéristiques

spatio-temporelles des sources d'information implique que le système nerveux soit

capable de résoudre les ambiguïtés qui en découlent. Ce type de coopération, que l'on

nomme généralement intégration multisensorielle, s'appuie sur la convergence des

informations sensorielles vers des structures nerveuses communes.

L'intégration multisensorielle n'est pas infaillible, et peut dépendre des

dispositions cognitives du sujet. En effet, lorsque le train voisin du sien démarre en

gare, l'information visuelle peut amener l'illusion d'un départ de son propre train dans le

sens opposé. Cette illusion est favorisée par le fait que les détecteurs de mouvements

vestibulaires et visuels ne répondent pas aux mêmes gammes de sensibilité. De nos

jours, le démarrage d'un train est suffisamment délicat (faible accélération) pour que les

informations vestibulaires ne puissent pas détecter le déplacement. Notre système

nerveux, qui pourrait avoir intégré les limites du système vestibulaire aux basses

fréquences, ne tire pas de conclusion « hâtive » face à l'absence de stimulation

vestibulaire. La perception qu’ont les passagers de leur déplacement a été façonnée par

leurs expériences précédentes, où la plupart du temps, un déplacement du champ visuel

était dû à un déplacement du corps par rapport à l'espace. Il peut en résulter une

perception de déplacement de son train malgré une information vestibulaire

« silencieuse ». Çe n'est que lorsque l'individu dispose de plus d'informations (qui

peuvent être cognitives) qu'il prend conscience de son erreur. Cet exemple met bien en

avant les capacités de notre système nerveux à considérer les propriétés de chacun des

capteurs sensoriels, et à intégrer d'autres facteurs (tel que l'expérience) dans

l'interprétation de ces signaux; cela semble particulièrement vrai pour tous les processus

perceptifs. Cette intégration complexe implique ainsi des facteurs non sensoriels (prise

en compte des propriétés de chaque entrée, influence cognitive, …) ce qui permet une

plus grande flexibilité en vue de plus d'efficacité.

Les modèles d'intégration proposés dans la littérature sont généralement du type

additif. Lorsque deux sources d'informations sont présentes pour identifier un fait tel

69 qu'un déplacement, une moyenne des signaux disponibles est réalisée (voir fig. 2, p. 10).

La réalisation d'une « moyenne » par le SNC peut-être optimisée par une pondération

des entrées sensorielles, qui confèrerait plus d'importance au signal considéré comme le

plus approprié relativement au contexte. Dans ce type de pondération, il paraît possible

de donner un poids maximal à la source d'information la plus appropriée et un poids nul

à toutes les autres informations disponibles, cela résulterait en une intégration

unimodale. Cette intégration unimodale serait une façon d'éviter la contamination de

l'information la plus « juste » par des sources moins précises (Bastin et Montagne,

2005).

Les modèles d'intégration pondérés les plus aboutis reposent sur une attribution

des coefficients selon des lois bayésiennes (voir Ernst et Bülthoff, 2004 pour une

revue). L'attribution des coefficients serait fonction de la variabilité d'un signal : chaque

signal est bruité et la prise en compte d'un signal très bruité va engendrer une estimation

sensorielle très variable, donc peu précise. De plus, une grande variabilité du signal face

à une situation peut traduire une incapacité du système sensoriel considéré à relater

précisément la situation. Ainsi, dans ce modèle d'intégration, le poids de chaque signal

est proportionnel à l'inverse de sa variance. L’intégration multisensorielle pourrait donc

se traduire mathématiquement par les équations suivantes (équations 4, issues de Ernst

et Bülthoff, 2004), dans lesquelles S est la somme pondérés des signaux (si) présents, et

wi est le poids de chaque signal qui correspond à l'inverse de sa variance σi2.

S = wii∑ si avec wii∑ =1 et w j =1σ j

2

1σ j

2i=1..., j ,..N∑

Équations 4. Modèle d’intégration multisensorielle pondérée. (D’après Ernst et Bülthoff, 2004).

Selon Ernst et Bülthoff , la variance du signal pourrait être identifiée de deux

façons : soit cette variance a été apprise au fil des expériences passées, soit elle est

déterminée en ligne au cours de l'intégration. Compte tenu du nombre infini de

configurations contextuelles possibles, la première éventualité ne paraît pas idéale. La

détermination en temps réel de cette variance, elle, paraît possible par le biais de deux

stratégies : sur la base de l'intégration d'un signal dans une fenêtre temporelle, ou sur la

base d'une population de neurones déchargeant en simultané. Seule la seconde stratégie

permettrait de définir la variance strictement en temps réel. Un exemple de cette

stratégie pourrait être la considération d'une population de neurones sensibles à

70 l'orientation d'un objet visuellement perçu. Chaque neurone a une orientation

préférentielle pour laquelle sa décharge est maximale. La prise en compte des réponses

de la population de neurone traduit ainsi l'orientation perçue (pic de décharge) et une

variance (distribution de l'amplitude des décharges au sein de la population).

Ce type de modèle additif à pondération est robuste à de nombreux résultats

observés dans la littérature. Il permet par exemple d'expliquer les phénomènes de

« gating ». On parle de gating quand la présence d'un signal particulier influe sur la

prise en compte d'un autre signal. Par exemple, Lal et Friedlander (1989) ont montré

que lors d'un déplacement oculaire, le feedback proprioceptif afférent des muscles

extra-oculaires facilitait la prise en compte des signaux rétiniens immédiatement après

un déplacement des yeux pour faciliter le codage de leur nouvelle position. De la même

façon, Blouin et al. (1995e) ont montré qu'une brève stimulation rétinienne après une

saccade oculaire facilitait la prise en compte des signaux extra-oculaires dans le codage

de la position atteinte par les yeux après la saccade. De plus, la présence d'une

stimulation rétinienne pendant le déplacement oculaire permet un meilleur codage

égocentrique de la direction du regard, qui ne repose donc pas sur un modèle

rétinotopique d'encodage de la position du regard (qui serait une intégration du

déplacement de l'image rétinienne; Blouin et al., 2002). Des phénomènes de gating ont

aussi été observés pour l'utilisation des signaux vestibulaires, qui semblent modulables

en fonction de la tâche perceptive. Mars et al. (2005) ont montré que le poids de

l'information vestibulaire était plus important lors de la détermination subjective de

l'orientation du corps que lors de la détermination de la verticale subjective. Ainsi,

même pour des tâches perceptives très proches, la finalité de l'utilisation de

l'information vestibulaire peut modifier l'importance qui lui est accordée.

Comme on l'a vu précédemment, la complémentarité des sources d'information est

souvent nécessaire dans le cadre du contrôle sensori-moteur (pour balayer une gamme

de détection plus grande, pour spécifier des caractéristiques particulières, etc.). La prise

en compte de plusieurs informations conjointes évite de négliger de l'information

prélevable dans l'environnement qui pourrait être utile à l'individu, mais qui serait

occultée si une source d'information seulement était privilégiée. Aussi, réaliser une

moyenne à pondération non nulle de plusieurs informations présentes ne permet que de

« noyer » les erreurs et approximations sans réellement résoudre les problèmes de

divergence de la façon la plus efficace. En revanche, une intégration plurimodale qui

71 diffèrerait des modèles additifs en extrayant de chaque source une partie seulement de

l'information pour reconstruire une représentation idéale du fait « observé » peut

paraître extrêmement complexe. Merfeld et al. (1999) ont proposé que des modèles

internes pourraient servir à lever certaines ambiguïtés. Dans leur expérience, Merfeld et

al. ont montré que l'interprétation des informations otolithiques pouvait être modulées

par les informations canalaires. Les sujets étaient tournés autour de l'axe vertical du

corps à vitesse constante pendant 150 s, puis juste après l'arrêt de la rotation, leurs corps

étaient inclinés. Dans cette situation, les canaux semi-circulaires renvoyaient une

(fausse) information de rotation (dûe à l’inertie de l’endolymphe à l’arrêt de la rotation)

alors que le système otolithique informait de la vraie inclinaison du corps. Les résultats

montrent qu'une illusion de l'inclinaison du corps pouvait être issue des informations

canalaires et que le RVO suivant l'inclinaison post-rotatoire dépendait de l'orientation

du sujet. Cela suggère que les informations gravito-inertielles ambigüe mesurées par les

gravicepteurs sont interprétées à l'aide des informations canalaires. Cette modulation

consistait en une recalibration de l'orientation du corps détectée par les otolithes, plutôt

qu'à une modulation (diminution) du poids accordé aux informations otolithiques

lorsqu'elles ne reflétaient pas la réalité. De cette façon, une distinction était faite entre la

gravité et une accélération linéaire du corps. Cette distinction serait issue de modèles

internes, qui seraient des processus généraux utilisés pour synthétiser l'information issue

de capteurs disparates et ainsi combiner l'information afférente et l'information

efférente.

Dans la mesure où les informations vestibulaires canalaires sont précises pour

renseigner sur des déplacements de fortes accélérations et où les informations visuelles

sont précises pour renseigner sur des déplacements à basses vitesses, une

complémentarité de ces deux sources d'informations permettrait de produire une

réponse motrice adaptée à un déplacement quelle que soit sa fréquence. De plus, les

informations vestibulaires permettent la détection d'un déplacement avec de faibles

latences et les informations visuelles permettent un codage spatial précis. La mise en

commun de ces informations est donc susceptible de produire une représentation du

déplacement ayant une précision spatiale et temporelle idéale, qui permettrait un

contrôle des mouvements du bras optimal pendant une rotation du corps. C'est ce que

nous avons cherché à tester dans l’expérience présentée au chapitre VI.

72

Partie 4. Problématique et introduction de la

contribution expérimentale

Nous avons vu au fil de cette revue de littérature que les informations vestibulaires

participent au contrôle des mouvements du bras pendant les déplacements du corps.

Cependant les modalités d'utilisation de ces informations sont encore peu connues. Les

expériences présentées dans les chapitres III, IV, V et VI de ce travail de doctorat ont

toutes pour objectif d'informer sur la manière dont l'information vestibulaire est utilisée

pour contrôler les mouvements du bras réalisés pendant un déplacement du corps, tant

en terme de niveau d'intégration qu'en terme de fonctionnalité. Pour cela nous avons

cherché à préciser :

• Les latences du processus sensori-moteur vestibulo-brachial,

• L'influence cognitive à laquelle ce processus est « soumis » ainsi que le

coût attentionnel qu'il requiert,

• L'utilisation éventuelle de ces informations pour piloter des modèles

internes permettant la production de la commande motrice du bras dans un

contexte de rotation du corps,

• Les modalités d'intégration de l'information vestibulaire avec les

informations visuo-oculomotrices lorsque ces deux sources sont disponibles.

Dans une perspective de définition du niveau d'intégration du processus vestibulo-

brachial, nous avons cherché à estimer le plus précisément possible les latences de ce

processus ainsi que l'influence d'un traitement cognitif de la tâche à produire (chapitre

III). Pour cela, nous avons mesuré les réponses électromyographiques de sujets qui

réalisaient une tâche de stabilisation de la main dans l'espace pendant des rotations

passives du tronc (poursuite vestibulo-manuelle), et nous avons testé l'influence

cognitive d'une information directionnelle précédant la tâche. De manière à affiner

l'interprétation de nos résultats, nous avons comparé cette poursuite vestibulo-manuelle

à une poursuite visuo-manuelle dont les caractéristiques sont déjà connues. De plus, ce

paradigme nous a permis de tester l'existence de modèles internes qui ajusteraient la

commande motrice du bras au contexte de rotation du corps. Ces modèles internes

73 prendraient en considération les propriétés dynamiques et inertielles du système moteur

du bras, ainsi que les informations vestibulaires relatives aux déplacements du corps.

La littérature présentée laissait présager une intégration de bas niveau des

informations vestibulaires, reposant sur un lien sensori-moteur relativement

automatique qui favoriserait l'atteinte d'un objectif fixe dans l'espace avec de faibles

latences et une faible implication de ressources attentionnelles (Bresciani et al., 2002c,

2005). Ce type de processus favoriserait le maintien de trajectoires de la main fixes par

rapport à l'espace, et pourrait donc être nuisible à l'atteinte de cibles fixes par rapport au

corps (en terme de performance et/ou d'implication cognitive nécessaire). Dans une

deuxième expérience, nous avons donc comparé la précision spatiale et les ressources

attentionnelles nécessaires lors d'ajustements moteurs en réponse à une rotation et

permettant l'atteinte d'une cible soit fixe par rapport au corps, soit fixe par rapport à

l'espace. La présence ou l'absence de différence entre ces deux conditions peut alors

renseigner sur le niveau d'intégration du processus sensori-moteur étudié.

Par la suite, nous avons cherché à vérifier l’existence de modèles internes qui

prendraient en considération les propriétés dynamiques et inertielles du système moteur

du bras, et qui seraient pilotés par les signaux vestibulaires au cours du mouvement

(voir expérience chapitre V). Sur la base de la seule information vestibulaire, ces

modèles internes devraient permettre l’estimation des forces exercées sur le bras lorsque

un mouvement de pointage est réalisé pendant une rotation du corps, et ainsi permettre

de compenser les effets de ces forces en générant une commande motrice appropriée.

Pour tester cela, nous avons d'abord quantifié les forces en présence au niveau du bras

lorsqu'une rotation du corps survient pendant un mouvement d'atteinte manuelle ainsi

que l'influence de ces forces si elles ne sont pas activement compensées par le sujet.

Cette quantification a été réalisée à l'aide d'un modèle biomécanique du bras d'une part,

et en observant la déviation de la trajectoire de la main lorsqu'une une patiente

désafférentée (n'ayant plus de proprioception en dessous du nez) réalisait des

mouvements d'atteinte dans une condition où elle ne pouvait détecter la rotation d'autre

part (sa tête étant maintenue fixe dans l’espace). Nous avons ensuite observé chez cette

patiente les compensations réalisées lorsque seules les informations vestibulaires étaient

disponibles pour détecter la rotation et produire des ajustements du mouvement du bras

en conséquence (sa tête étant maintenue fixe par rapport au tronc pendant les rotations).

74

Enfin, dans l’expérience présentée au chapitre VI, nous avons voulu comparer

l'utilisation des informations vestibulaires dans le contrôle des mouvements du bras à

celle faite des signaux visuo-oculomoteurs, cette dernière étant mieux connue. Cette

comparaison s'appuie sur les aspects spatiaux et temporels de la cinématique des

mouvements produits. En plus de cette comparaison, il nous est apparu intéressant de

comprendre comment ces deux sources d'informations étaient utilisées conjointement.

De cette façon, nous avons tenté de mettre en avant l'utilisation possible de chacune de

ces sources d'information et leurs intérêts respectifs, ainsi que l'intérêt de leur usage

conjoint en précisant les modalités de cette intégration multisensorielle.

Notre hypothèse générale est que les informations vestibulaires sont impliquées

dans des processus de contrôle des mouvements du bras qui sont automatiques (peu

influençables cognitivement et à faibles latences). L'intérêt de ce type de processus basé

sur les informations vestibulaires est un gain fonctionnel temporel dans le contrôle de la

motricité brachiale, ainsi qu'une estimation aisée des ajustements à produire puisque ces

informations sont peu ambigües. Nous faisons aussi l'hypothèse que cette

transformation sensori-motrice repose sur des processus computationnels complexes

(modèles internes) qui traitent l'information vestibulaire pour ajuster les mouvements du

bras à une rotation du corps. La flexibilité permise par ces modèles internes doit

permettre l'usage de ces informations vestibulaires dans différentes tâches (cible fixe par

rapport au corps ou fixe par rapport à l'espace) et doit permettre une intégration

optimale des signaux vestibulaires dans un contexte multisensoriel.

75

CHAPITRE III. The vestibular control of arm movement is fast and requires little preparation

Jean Blouina,*, , Etienne Guillauda,b, , Jean-Pierre Brescianic, Michel Guerrazd, Gabriel M. Gauthiera, Martin Simoneaub

aUMR Mouvement & Perception, CNRS et Université de la Méditerranée 163, Avenue de Luminy, 13288 Marseille Cedex 9, France bFaculté de Médecine, Division de Kinésiologie, Université Laval,Québec, Québec Canada cMax-Planck-Institute for Biological Cybernetics, Spemannstr. 38, D-72076 Tübingen, Germany dLaboratoire de Psychologie et Neurocognition CNRS UMR 5105 Université de Savoie, 73376 Le Bourget du lac, France The authors attest that the first two authors contributed equally to the work presented

in the paper. The experiment was carried out at Laval University *Corresponding author. Address :UMR Mouvement & Perception, CNRS et Université de la Méditerranée, 163, Avenue de Luminy, 13288 Marseille Cedex 9, France E-mail address: jean.blouin@univmed.fr, Tel:(33) 4-91-17-22-77; Fax:(33) 4-91-17-22-52 Running title: Vestibular control of arm movement Manuscrit à soumettre dans la revue Journal of Physiology.

76 Résumé

Les réponses motrices à un signal vestibulaires sont contrôlées par des processus

automatiques et à faibles latences. Dans les deux expériences présentées ici, nous avons

voulu voir dans quelle mesure les mouvements du bras en compensation à une rotation

ont des caractéristiques communes aux réponses vestibulo-motrices déjà connues, et si

ils appartiennent ainsi à une même classe de mouvement. Dans un premier temps, il

s'agissait de vérifier que les mouvements du bras en compensation d'une rotation du

tronc étaient produits par une contraction musculaire et non pas par des forces passives

(e.g. l’inertie du bras) qui tendent à stabiliser la main dans l’espace. Nous avons mesuré

l'activité EMG des muscles de l'épaule pendant que des sujets assis, le bras droit tendu à

l’horizontal, réalisaient une tâche de stabilisation de la main dans l‘espace pendant des

rotations du tronc de 30° dans l’obscurité. Une activité EMG importante était observée

au niveau du Pectoral majeur et du Deltoïde postérieur lors des rotations des sujets

impliquant des mouvements du bras vers la gauche et la droite respectivement. Les

temps de réaction (TR) séparant le début du stimulus et le début de l'activité musculaire

étaient mesurés. Ces TR étaient comparés à ceux mesurés dans une tâche de poursuite

manuelle d’une cible visuelle. Lorsque le mouvement était contrôlé sur la base des

informations vestibulaires, les TR étaient plus court de 150 ms que lorsque le

mouvement était contrôlé sur la base des informations visuelles.

Dans une deuxième expérience, le caractère automatique des mouvements du bras

en réponse à une rotation du corps était testé. Pour cela, nous informions les sujets avant

chaque essai de la direction du mouvement à produire ("précueing") pour maintenir la

main fixe dans l’espace ou pour suivre la cible visuelle. Dans 14 % des cas, une fausse

information de direction était donnée aux sujets. Lorsque les sujets devaient poursuivre

la cible visuelle, dans 83% des essais ayant un faux précueing une activation EMG

apparaissait en premier dans les muscles permettant un mouvement du bras dans la

direction indiquée par le précueing (opposée à la direction de la cible). Lorsque le

mouvement était contrôlé sur la base des informations vestibulaires, seulement 10% des

essais ayant un faux précueing étaient affectés par cette information.

Nous en concluons que les mouvements du bras en compensation à une rotation du

corps reposent sur des mécanismes sensorimoteurs impliquant de faibles processus

77 cognitifs. Ces résultats suggèrent un principe général de contrôle du mouvement sur la

base des informations vestibulaires.

78 Abstract

Vestibular-driven motor responses have short latency and are largely controlled

through automatic processes. Here we examined if the compensatory arm movements

that allow subjects to keep the hand stationary in space during body motion have the

same characteristics and therefore, if they belong to the same class of movements. First,

we tested if the compensatory arm movements result from muscular activity rather than

passive forces (e.g. arm’s inertia) which tend to stabilize the hand in space during body

motion. We recorded EMG activity while subjects, sat with the arm stretched

horizontally, attempted to keep the hand fixed in space during 30° body rotations in

darkness. Marked EMG bursts were found in the pectoralis major during clockwise

(CW) rotations and in the deltoid posterior during counterclockwise (CCW) rotations.

The swiftness of the compensatory arm movement was assessed computing EMG

reaction time (RT). This RT was compared with the RT measured when the goal of the

movements was to track a visual target. RT was about 150 ms shorter when the arm

movements were controlled through vestibular signals than when they were visually

guided. The automatic character of the compensatory arm movement during body

motion was assessed testing the effect of providing subjects with information about the

required direction of the forthcoming arm movement. Here, before each trial, subjects

were informed of the direction of the arm movements required to keep the hand

stationary in space during rotations or to track the visual target with the finger. In 14%

of the trials (catch trials), false information about the required arm direction was given.

In 83% of the catch trials where subjects tracked the visual target, EMG bursts first

appeared in the muscles permitting arm motion in the opposite direction to the actual

target motion. Only 10% of the catch trials affected the EMG response when the

movements were controlled through vestibular signals. We conclude that the

compensatory arm movements produced during body motion are essentially based on

sensorimotor mechanisms, with negligible cognitive processes. These results suggest

that there is a general principle underlying the contribution of vestibular signals to

motor control.

Keywords: Vestibular; motor control; reaching; tracking; reaction time; EMG

79 Introduction

Gaze and head stabilization is often desired during transient body motion. This is

the case when a pitcher wants to keep the gaze on the batter while preparing his throw

in baseball or cricket. The general principle leading to this stabilization has been well

described by brain scientists: provided with vestibular-derived information about the

linear and angular accelerations of the head in space, the brain generates the motor

commands to counteract the effect of body displacement on eyes and/or head

position/orientation in space. Such transformations between vestibular inputs and motor

commands have been evidenced within the oculomotor (e.g. vestibulo-ocular reflex,

Collewijn & Smeets, 2000; Ramachandran & Lisberger 2006) and the head motor (e.g.

vestibulo-collic reflex, Dutia & Hunter 1987) systems, and also within the postural

system (e.g. vestibulo-spinal reflex, Horak & Hlavacka 2002). The vestibular-driven

responses have several telltale signatures: (i) they are triggered with short latencies, (ii)

they operate efficiently in darkness, and (iii) they are largely under automatic (as

opposed to volitional) control.

On several occasions, individuals also want to maintain the hand stationary in

space during body rotation. An everyday life example of such behaviour is filling a

glass at the tap while rotating the trunk. Recent experiments showed that individual can

achieve such stabilisation with accuracy (Bresciani et al. 2002, 2005; Guillaud et al.

2006). The hand stabilisations are achieved producing arm movements of similar

velocity to the trunk movement, but in the opposite direction. Here we tested whether

these compensatory arm movements during body rotations have the same characteristics

with respect to the far recognised vestibular-mediated motor responses. Common

characteristics would suggest that stabilisation of the arm during self-motion and

stabilisation of the eyes or of the head are governed by common principles.

First, we verified if the arm movements during body rotation involve upper limb

muscles activation. Indeed, as passive and external forces such as the arm’s inertia act in

such a way as to stabilize the hand in space during body motion, the stabilisation of the

hand could result from passive forces instead of shoulder torques resulting from

vestibulomotor transformations. We recorded surface electromyographic (EMG)

activity of the deltoid posterior and pectoralis major muscles while subjects, sat with the

arm stretched horizontally, attempted to keep the hand stationary in space during

80 transient and unpredictable body rotations about the vertical axis. The magnitude and

the latency of the EMG activity were compared to those recorded from the same

muscles when the goal of the movements was to track a visual target whose motion

required similar arm movements with respect to the trunk to those required during body

rotation. The interest for these comparisons is that these tracking arm movements are

generated by muscular contractions as the passive forces resist to horizontal arm

movement when the trunk is motionless.

As opposed to visually-guided movements, movements controlled through vestibular

information are relatively independent of cognitive influence and require little preparation

(Guerraz et al., 2001; Guerraz & Day, 2005). For instance, expectation of a vestibular

perturbation (e.g. by galvanic stimulation) either through a voluntary action that initiates

it (self-trigger condition) or through prior knowledge of the event and timing cues

(predictable condition), does not cancel out the vestibular-evoked postural perturbation.

In a second experiment, we investigated the influence of cognitive processes in the

control of the compensatory arm movements during body motion testing the effect of

prior knowledge about the direction of the forthcoming arm movement required to keep

the hand stationary in space. We hypothesised that the influence of prior information

would be negligible contrary to when the goal of the arm movements would be to track

a moving visual target with the hand (a task that is known to depend, to a large extent,

on motor preparation and cognitive processing; Poulton, 1981; Zhang et al. 1997).

Methods

Five and eleven self-declared right-handed subjects volunteered to take part in

experiments 1 and 2. Their average age was 31 years (SD=7) in experiment 1 and 23

years (SD=2) in experiment 2. None of the subjects had any history of vestibular or

ocular disorders neither shoulder pain or musculoskeletal disorder. They all had normal

or corrected-to-normal vision. Prior to the experiment, the subjects gave their informed

consent to participation in the study, which was performed in accordance with the

ethical standards laid down in the 1964 Declaration of Helsinki.

81 Material

A schematic representation of the apparatus is presented in Fig. 1a. The

experiment was carried out in darkness. Participants were seated on a chair that could be

rotated about the vertical axis by hand by the experimenter. A headrest attached to the

seat prevented head-on-trunk displacements. Chair angular displacement was measured

with a potentiometer fixed at the centre of rotation of the chair. A light-emitting diode

(LED, 3 mm in diameter) was attached at the upper end of a vertical rod that was fixed

at the far end of a 1.2 m-long horizontal rod (revolving target). This rod could be rotated

about the vertical axis of the chair (i.e. around the subject) by the experimenter using

the target handle. The LED was located 20 cm above a semireflecting glass board (1.5 x

1 m) resting horizontally slightly below participants’ chin. A narrow board positioned

vertically between the observer and the LED prevented direct vision of the LED, which

appeared as virtual image 20 cm beneath the glass. This image materialised the target.

The use of a virtual target prevented tactile contact with the target, and therefore

feedback of hand position with respect to the target.

Figure 1. Apparatus and kinematics of the stimuli. (A) Schematic representation of the apparatus used in Experiment 1 and 2. (B) Mean position, velocity and acceleration of the chair and the target rotations for a single subject.

An array of LEDs, placed behind the chair, served to indicate to the experimenter

the magnitude and direction of the chair or target rotations to produce. We chose to

rotate both the chair and the target by hand rather than by using a motor as the latter

solution would have required running the conditions in different days due to set-up

82 constraints. Such procedure is not recommended when comparing surface EMG

recordings from different conditions.

Another LED was fixed to the tip of an 80 cm rigid light rod attached to the chair

structure (Fig.1, Fixation LED). The LED appeared straight-ahead at eye level and

remained straight-ahead when the chair rotated. Participants were instructed to gaze at

this LED during the rotations to minimize eye movements. To control if subjects

complied with this instruction, horizontal eye movements were measured by means of

an electrooculographic device (AP623-4 Universal Bioelectric Amplifier, Biomedica

Mangoni).

An LED fixed to the tip of the right finger could provide visual feedback of the

finger. The finger position was detected by a 6-degree-of-freedom electromagnetic

sensor (Flock of Bird) also taped to the tip of the finger. Another sensor was fixed on

the revolving target to record its displacement. Because magnetic fields are sensitive to

metallic environments, all the elements positioned inside the magnetic field were made

of wood or plastic. This precaution ensured good linearity of the recording system over

the working space of each experimental condition (as tested before the experiment both

with chair and target rotations). With this system, the absolute position of the finger and

the target could be measured with accuracy within 1 mm.

EMG activity of the right pectoralis major (shoulder adductor) and Deltoid

Posterior (shoulder abductor) muscles was recorded using a Bortec AMT-8 system.

Bipolar silver-silver chloride electrodes (2 cm center-to-center inter-electrodes spacing)

were placed near the middle third of the muscle and orientated parallel to the muscle

fibre orientation on the skin after cleaning the skin with alcohol (Brindle et al. 2006;

Cram et al. 1998). The EMG signals were pre-amplified (x1000) at the skin site and

digitally sampled at 1000 Hz. EMG data for each trial were full-wave rectified.

Experimental conditions

Experiments 1

Of the three conditions that were run in each experiment, two involved rotating the

subjects in front of an Earth-fixed target and one implied rotating the target around the

immobile subjects. The rotation amplitude was 30°, in both counter clockwise (CCW)

and clockwise (CW) directions to bring uncertainty to the participants about the

83 required arm-to-trunk movements. In all conditions, the subject’s task was to maintain

as accurately as possible the unseen right index finger on the target during the relative

30° target–body motion. The initial target position was always in front of the right

shoulder. At the beginning of each trial both the finger LED and the target were lit for

2.5 sec. This allowed subjects to precisely position their finger on the target. At this

point, the procedure depended on the experimental conditions.

Vestibular condition

Two, three or four seconds after the target and finger LED extinctions, a light

indicating the direction of the rotation (not seen by the subject) that had to be produced

appeared and the experimenter rotated the chair accordingly. The duration between

LEDs’ extinctions and rotation onset varied to minimise prediction by the subject of the

time of occurrence of the rotations. Rotating subjects about its vertical axis mainly

activated the horizontal semi-circular canals of the vestibular system.

Visual condition

The target remained visible when the finger LED was switched off. Two, three or

four seconds after the target extinction, the experimenter rotated the target. The

subjects, which still fixated the straight-ahead light, had to track with the finger the

target that swept the peripheral retinal.

Combined condition

The combined condition was identical to the vestibular condition, except that the

(stationary) target remained visible during body rotations. Therefore, the visual

feedback about the relative target–body motion was identical to that available in the

Visual condition and the vestibular stimulation was identical to that of the Vestibular

condition.

Each condition was composed of 20 trials, that is, 10 trials per stimulus direction

(i.e. chair and target rotations). The order of presentation of the conditions was

randomized between subjects. The order of presentation of the stimulus direction was

randomized within each condition. Mean kinematics profiles of the rotational stimuli for

84 one subject are presented in Fig. 1b. The body and target rotations had bell-shaped

velocity profiles. For the Vestibular and Combined conditions, the velocities were in the

range of the velocity of natural and active head rotations (Howard, 1982; Nakamura and

Bronstein, 1995). Although the experimenter tried to reproduce the same rotational

dynamics in all conditions, target rotations had shorter duration, and greater acceleration

and velocity than body rotations. On average, the duration of body rotation was

respectively 722 ms and 717 ms in the Vestibular and Combined conditions whereas the

average target rotation duration was 581 ms in the Visual condition. Peak velocity were

130 °/s in the Visual condition, 95°/s in the Vestibular condition and 97°/s in the

Combined condition. Reaction time of manual tracking movement decreases as target

speed increases (van Donkelaar, 1992). Therefore, if the dynamics of the body and

target differently affected the arm motor response, one can assume that they would be

beneficial (i.e. decreased EMG reaction time) to the arm movements produced in the

Visual condition.

Experiment 2

Experiment 2 tested the effect of prior knowledge about the direction of the

forthcoming arm movement on the EMG responses. The same 3 conditions as in

experiment 1 were run. Information about the required movement direction was

provided with an LED located 30° at eye level on either side of the subjects. This LED

was switched on during 2.5 s at the beginning of each trial. Subjects were instructed that

the light located to the left indicated that the arm movements would have to be in the

CCW direction and that the light positioned to the right was used to signal CW arm

movements. Each condition was composed of 24 trials (12 trials for each direction).

False information about the required arm direction was given to the subjects in 4

randomly-introduced trials (catch trials, 2 trials for each rotation direction).

Measured variables

EMG reaction time. The EMG reaction time was computed on the basis of the rotation

(either target or chair) and EMG burst onset times. Rotation onsets were detected using

a 1°/s criterion (backward search from peak velocities). The threshold voltage to

establish the onset of muscle activity was set to be two standard deviations above a

85 baseline activity, which was measured on a trial-by-trial basis, as the mean activity

during a 1 s window, selected from 0.5 to 1.5 s after the extinction of the finger LED

(i.e. between 0.5 s and 3.5 s before the movement onset). EMG signal was first rectified

then smoothed over 25 samples. The current voltage had to remain above the threshold

voltage for 24 ms. The onset of the muscle activity was evaluated by visual inspection

of the signal to eliminate pre-movement artefacts and corrected manually when

necessary.

Movement reaction time. Hand reaction time was calculated on the basis of hand

movement and rotation (either target or chair) onset times. Movement onsets were

detected using a 1°/s criterion (backward search from peak velocities).

EMG bursts. To quantify the EMG bursts of the pectoralis major and deltoid posterior

muscles, we first rectified and low pass filtered the EMG signals (zero-phase forward

and reverse digital Butterworth-type filter, with 4th rank order and 7 Hz cutoff

frequency) and then normalised the signals for each trial with respect to the greatest

activity found over the whole experiment for each subject (these trials were always

found in the Visual condition). Then the area associated to the burst of EMG activity

was determined for each muscle by computing the integral of the signal over periods

that varied according to the analyses that were performed and which will be specified

below.

Movement accuracy. In all conditions, we used finger and target position signals with

respect to the trunk to analyze movement accuracy. The final hand angular error was

defined as the angle between the target and the index finger, at hand movement offset

(i.e., when hand velocity dropped below 1°/s). The origin used to compute the hand

angular error was the platform rotation axis, which coincided with the vertical axis of

the subject’s head.

Results

Examples of EMG records of the deltoid posterior and the pectoralis major

muscles during chair and target rotations are shown in Fig. 2a. In all cases, marked

phasic EMG activity was observed during the movements of the arm with respect to the

trunk. When subjects attempted to keep the hand stationary in space, EMG bursts were

found in the pectoralis muscle (i.e. muscle contributing to CCW arm movements)

86 during CW body rotations and in the deltoid posterior muscle (i.e. muscle contributing

to CW arm movements) during CCW rotations. On the other hand, EMG activity was

found in the pectoral and deltoid muscles when the tracked visual target moved CCW

and CW, respectively. Therefore, the compensatory arm movements observed during

body rotations involve net shoulder joint torques through either pectoralis or deltoid

muscle activation.

Mean EMG and movement reaction times are shown in Fig. 2b for the Vestibular,

Visual and Combined conditions. A two-way repeated measures ANOVA revealed a

significant Condition (Vestibular, Visual, Combined) x Reaction Time (EMG,

Movement) interaction (F2,8=114.49, P<0.0001). The decomposition of the interaction

(Student Newman Keuls test) showed that the EMG and movement reaction times were

markedly larger in the Visual condition (302 ms and 416 ms, respectively) than in both

the Vestibular (156 ms and 78 ms, respectively) and the Combined (148 ms and 79 ms,

respectively) conditions. The Vestibular and Combined conditions, which both involved

body rotations, led to comparable EMG and movement reaction times (Ps > 0.05). The

onset of EMG activity preceded hand movement by 114 ms (electromechanical delay)

in the Visual condition but occurred after hand movement in both the Vestibular and

Combined conditions (mean = 73 ms). This suggests that the early phase of the hand

movement with respect to the trunk in conditions with body rotations resulted from

passive force (e.g. the arm’s inertia) rather than muscular force.

87

Figure 2. Reaction times. (A) Examples of EMG activities recorded in the deltoid posterior and pectoralis major muscles in a single trial. (B) EMG and movement reaction times measure in the Vestibular, Visual and Combined conditions.

88 Experiment 1: EMG and movement reaction times

Experiment 1: EMG bursts

Analyses of EMG and movement reactions times showed that the arm’s inertia

was responsible for the early onset of the compensatory arm movements during body

rotation. Although it was not the primary goal of this study, it is interesting to determine

whether the brain considered such passive force to control the arm movement in

conditions with and without body rotations. The interest gains significance given that

the arm’s inertia has completely opposite consequences when tracking a visual target

while the trunk is motionless and when producing compensatory arm movement during

body rotations. The inertia resists arm movement when the trunk remains stationary and

assists arm movement, with respect to the trunk, during body rotation. Therefore, one

can predict that the EMG burst of the agonist muscles will be smaller when the arm

movements were performed during body rotation than when the body remained

stationary if the muscular activation is tuned according to the passive forces present

during body rotations. To quantify the EMG bursts of the pectoralis major and deltoid

posterior muscles, the area associated to the burst of EMG activity was determined for

each muscle by computing the integral of the signal from EMG burst onset until the

finger reached 15° (i.e. approximately at the end of the acceleration phase of the 30°

body rotation). One-way ANOVAs revealed that the EMG area was larger in the Visual

condition than in both the Vestibular and Combined conditions, both when the

pectoralis (F2,8=27.3, P<0.001) and the deltoid muscles (F2,8=10.7, P<0. 01) acted as

agonists. The motor commands that produced the arm with respect to the trunk were

therefore modulated according to whether the arm’s inertia assisted or resisted to the

movement.

89

Figure 3. Integral of the EMG signal from EMG burst onset until the finger reached 15° in the Vestibular, Visual and Combined conditions.

Experiment 1: Movement accuracy

Subjects produced accurate arm movements in all conditions. On average, at the

end of their arm movements, subjects underestimated the amplitude of the target motion

by only 1.06°. The angular final errors were not statistically different between the three

experimental conditions (F2,8=3.35, P>0.05).

90 Experiment 2: EMG bursts

Providing information about the forthcoming arm movement had marked effects

on the EMG responses in the Visual condition but had only small effect in both the

Vestibular and Combined conditions. In the visual condition, EMG bursts first appeared

in the muscles permitting arm motion in the direction provided by the catch trials (i.e. in

the opposite direction to the actual target motion) in 83% (Fig. 4). For instance, when

the target moved in the CCW direction, subjects first contracted their deltoid posterior, a

muscle that contributes to CW arm movements. When the target moved CW, a burst of

EMG activity was initially found in the pectoralis major, which contributes to CCW

arm movements. A completely different picture was observed when the goal of the arm

movements was to compensate for body rotation. Indeed, subjects contracted the wrong

agonistic muscles in only 13% of the catch trials in the Vestibular condition and in 4 %

of the trials in the Combined condition. Therefore, when the goal was to compensate

body rotation, subjects contracted the proper muscle to stabilise the hand in space. This

was true irrespective of the presence or absence of vision of the target.

Figure 4. Effects of catch trials. Percentage of the trials where an EMG burst first appeared in the muscles permitting arm motion in the direction provided by the catch trials, that is in the opposite direction to the actual required direction of the arm movement with respect to the trunk.

91

The effect of providing prior information about the forthcoming movement

direction was further investigated computing the integral of the EMG signals recorded

from the muscles acting as antagonists to the actual required movement. The integrals

were computed from 100 ms before arm movement onset to 300 ms after movement

onset. Prior to the integration, the filtered and rectified EMG signals of the pectoralis

major and deltoid posterior muscles were normalised in amplitude with respect to their

respective greatest amplitude found in the trials with veridical information about the

required forthcoming movement direction.

Figure 5. Integral of the EMG signal computed in the antagonist muscles from 100 ms before arm movement onset to 300 ms after movement onset in the catch trials and in the trials with correct precueing.

92

As shown in the Fig. 5, the information provided by the catch trials had virtually

no effect on the activation of the antagonistic muscles in both the Vestibular and

Combined conditions. However, in the Visual condition, a strong increase of muscular

activity was found in the muscles that allowed moving the arm in the opposite direction

to the actual target motion direction. These different effects of the catch trials for the

conditions with or without body rotations were confirmed by the ANOVAs showing

significant Condition (Vestibular, Visual, Combined) x Precueing (correct, catch trials)

interactions for both the pectoralis (F2,24=8.95, P<0. 01) and the deltoid muscles

(F2,24=21.47, P<0.0001), and by post-hoc analyses.

Discussion

As found in previous studies, during whole-body rotations in the dark, subjects

produced accurate compensatory arm movements to keep their hand fixed in space

(Bresciani et al. 2005; Guillaud et al. 2006). The results of the present experiments

highlight three fundamental aspects of these stabilising arm movements. First, the

compensatory arm movements are actively produced as EMG bursts controlling the

shoulder joint are observed. Second, these vestibular-evoked EMG responses have short

latencies. Third, the vestibular control of arm movements requires little preparation to

be efficient. These different aspects of the arm movement performed during body

rotations are reminiscent of those found during vestibular control of ocular and cephalic

movements and during balance control. These results are interesting because they

suggest that gaze, head, body and arm are controlled in a similar way when their

stabilisation in space is required during body motion. This implies that a common

principle could underlie the contribution of vestibular afferents to motor control. Below,

we discuss these different characteristics and their possible implication for the control of

goal-directed arm movements performed during imposed body rotations.

Compensatory arm movements during body rotations are controlled through

muscular activation

During trunk motion, the inertia of the arm tended to keep the arm stationary in

space. EMG recordings of the pectoral and deltoid muscles, however, clearly showed

that torques generated by muscles around the shoulder joint contributed to stabilise the

93 arm in space during the body rotations. Interestingly, the scaling of the EMG bursts

during the arm movement with respect to the trunk depended on the context in which

the movement occurred. Indeed, integrations of the area under the EMG bursts revealed

smaller muscular activation when passives forces contributed to keep the arm still in

space (i.e. in both conditions with body rotations) than when passive forces resisted to

the arm movement (Visual condition; no body rotation). These findings support models

of motor control in which the motor commands are produced according to an internal

prediction of the dynamics of the task (Atkeson, 1989; Shadmehr and Mussa Ivaldi,

1994; Papaxanthis et al., 2005; see Davidson and Wolpert, 2005, for a review). The

different muscular tuning in conditions with or without body rotations suggests that the

brain uses internal models capable to perform the complex computation necessary to

capture the relationships between the context (which includes the additional torques

created by the body rotation) and the effect of the motor commands on the arm

movements. As transient body rotations activate the semi-circular canals of the

vestibular system, the brain could estimate the forces created by the rotation through

vestibular information processing. Since body rotations stimulate the receptors

embedded in the skin and in the abdominal viscera (Mittelstaedt 1992, 1995), non-

vestibular information could also have contributed to this process.

Short EMG latency following body rotation

The burst of EMG allowing the subject to keep the hand stationary in space during

body rotations were characterized by short latencies (150 ms). These latencies were

twice as fast as those measured when the subjects tracked the moving visual target with

the hand (300 ms), that is, when the movements were controlled through visual signals.

During whole-body rotations, the onset of the arm movement occurred, on average 73

ms prior to the onset of EMG burst. The lengthening of the arm muscles produced

proprioceptive signals informing about arm movement. The 73 ms delay, however,

appears too short to trigger non reflexive EMG activity through proprioception (reaction

time to proprioceptive signal is considered to be about 100 ms (Carlton 1983;

Chernikoff & Taylor 1952; Cordo et al. 1994 ; Newell & Houk 1983; Steyvers et al.

2001).

The swiftness of the vestibular-evoked EMG bursts of the arm muscles is smaller

than vestibular-evoked eye (<20 ms, Collewijn & Smeets 2000; Crane & Demer 1998;

94 Gauthier & Vercher 1990) and lower limbs movements (100-120 ms, Britton et al.

1993; Fitzpatrick et al. 1994; Rosengren & Colebatch 2002; Welgampola & Colebatch

2001). The EMG reaction times found in the vestibular condition, however, were

comparable to those reported by Britton et al. (about 140 ms) following galvanic

stimulation of the vestibular system when the arms were used to maintain equilibrium.

The longer latencies found in the vestibular-mediated control of arm movement may

reflect the integrated nature of the arm motor responses. The transformation between the

vestibular signals into arm motor commands is manifestly not as direct as the

transformation involved in the vestibulo-ocular or vestibulo-spinal reflexes. Controlling

arm movement through vestibular signals is likely to involve complex and time

consuming multisensory processing that is necessary to create a representation of trunk

motion through vestibular signals (Ali et al. 2003; Blouin et al. 1995; Guillaud et al. in

press; Mergner et al. 1997; Shaikh et al. 2004). Moreover, additional time during the

reaction time was likely devoted to the decision stage, as to whether the hand had to

remain fixed in space or fixed with respect to the body during the rotations. Indeed, in

many occasions, such as grasping our hat while rotating the trunk, the relative target-

hand position is not modified.

Controlling arm movements through vestibular signals requires little preparation

The control of vestibular-induced movements is considered as requiring little

preparation. For instance, the control of ocular and postural movements is not

influenced by the subjects’ knowledge of the time and direction of the impending body

motion (Guerraz et al. 2005). Similarly to the other well described vestibulo-motor

transformations, we found that the control of compensatory arm movements during

body rotations is not influenced by prior knowledge about the required direction of the

forthcoming movement. For instance, the pattern of agonist and antagonist activation

was not modified in the catch trials (i.e. when the subjects were told that they would

have to move the arm in a given direction to maintain the hand stationary in space

during the rotation and that the rotations were such that they actually had to move the

arm in the opposite direction). This was not true when the subjects had the track the

moving visual target with the hand, a task that is known to depend to a great extent on

cognitive processes (Poulton, 1981). During these visually-guided arm movements, the

95 subjects almost invariably contracted the muscles that allowed arm motion in the

opposite direction with respect to the actual target motion.

The different effects of the catch trials in the Vestibular conditions and in the

Visual condition could result from differences between the level of ambiguity with

which the vestibular and visual signals can provide information about self-motion in

space (Guerraz et al. 2005). Indeed, the vestibular system responds exclusively to

motion of the body in space. Besides the rare occasions where individuals are submitted

to high accelerations such as when seated in a plane taking off, the vestibular system

also provides unambiguous information about direction of body motion (Hess &

Angelaki, 1999; Merfeld et al., 1999, see also Snyder, 1999). This is not the case of the

visual information which can result from either self-motion or motion of the visual

environment. Therefore, subjects could have been less sensitive to information about the

required forthcoming movement direction when the arm movement was a response to

whole-body rotation than when it was a response to the visual target motion. This

difference in the capacity to signal body motion in space between vestibular and visual

signals could have also contributed to the shorter EMG latencies found when subjects

were submitted to body rotations compared to when they tracked the moving target.

Conclusion

We conclude that the arm movements that cancel out the effect of body rotation on

hand in space motion are governed by mechanisms highly comparable with other

recognised vestibular-driven motor responses (e.g. ocular, postural, cephalic

movements). They rely on rapid feedback-loop, and they are essentially based on

sensorimotor mechanisms, with negligible cognitive processes. However, the delays of

the shoulder muscle activities following body rotations are too long for the arm

movement to be considered as being of reflexes. These findings bring important new

insights about the functions of the vestibular system because they suggest that there is a

general principle underlying the contribution of vestibular signals to motor control when

stabilization of body segments in space is required.

96 Acknowledgement

This research was supported in part by Natural Sciences and Engineering Research

Council of Canada to MS, and received a financial support from the Centre National

d’Etudes Spatiales (CNES) and the NRJ Foundation.

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CHAPITRE IV. Controlling reaching movements

during self-motion: body-fixed versus earth-fixed

targets

Etienne Guillauda,b, Martin Simoneaub, Gabriel M. Gauthiera, Jean Blouina*

aUMR Mouvement & Perception, CNRS et Université de la Méditerranée 163, Avenue de Luminy, 13288 Marseille Cedex 9, France bFaculté de Médecine, Division de Kinésiologie, Université Laval,Québec, Québec Canada

*Corresponding author. Address :UMR Mouvement & Perception, CNRS et Université de la Méditerranée, 163, Avenue de Luminy, 13288 Marseille Cedex 9, France E-mail address: jean.blouin@univmed.fr Tel:(33) 4-91-17-22-77; Fax:(33) 4-91-17-22-52

Running head : Arm motor control during body rotation Manuscrit accepté pour publication dans la revue Motor Control.

100 Résumé

L'expérience précédente (chapitre III) a mis en avant un contrôle vestibulaire des

mouvements du bras caractérisé par de faibles latences lorsqu'une rotation du corps

intervient dans une tâche de stabilisation de la main en un point fixe de l'espace. Ces

résultats sont en accords avec ceux qui sont rapportés dans la littérature concernant

l'atteinte d'un point fixe de l'espace avec un déplacement perturbé du tronc (Adamovitch

et al., 2001; Tunik et al., 2003). Cela suggère un lien vestibulo-brachial au caractère

relativement automatique, qui favoriserait l'atteinte de cibles fixes dans l'espace lors

d'un déplacement du corps. L'existence d'un tel processus permettrait d'ajuster les

mouvements du bras lors d’une rotation imprévue, avec une demande attentionnelle

limitée lorsque la cible est fixe dans l'espace. Au contraire, si la cible est fixe par

rapport au corps, ce processus devrait être inhibé, ce qui pourrait résulter en une

demande attentionnelle supérieure.

Nous avons ainsi voulu tester l'hypothèse d'un processus sensori-moteur

automatique favorisant l'atteinte de cible fixe dans l'espace en comparant la précision

des mouvements d'atteinte vers des cibles fixes par rapport à l'espace ou fixes par

rapport au corps, ainsi qu'en testant l'interférence de ces tâches d'atteintes sur une tâche

cognitive concurrente. Les sujets devaient pointer vers une cible mémorisée située 55

cm droit en avant d'eux, et 20 cm en dessous de la position initiale de leur index. La

cible était mémorisée, et était soit fixe par rapport au corps, soit fixe par rapport à

l'espace. A l'initiation du mouvement de pointage, les sujets pouvaient être tournés

autour de l'axe vertical du corps. La tâche concurrente était une tâche de temps de

réaction simple (TR). Les sujets devaient répondre verbalement le plus rapidement

possible à un stimulus auditif.

Une augmentation des TRs était observée lorsqu'une rotation survenait au cours du

mouvement de pointage. Néanmoins, cette augmentation n'était pas différente que la

cible soit fixe par rapport à l'espace ou fixe par rapport au tronc. La précision spatiale

des mouvements de pointage était supérieure lors de l'atteinte d’une cible fixe par

rapport au corps en comparaison à l'atteinte d’une cible fixe par rapport à l'espace. Une

expérience contrôle suggère que les erreurs spatiales observées lors de l'atteinte d’une

cible fixe par rapport à l'espace sont issues d'une difficulté à produire des forces

compensant les conséquences spatiales de la rotation tout en réduisant l'activité

101 musculaire permettant d'abaisser le bras au niveau de la cible. Ces résultats suggèrent

que les ajustements moteurs produits en réponse à une rotation du tronc ne peuvent pas

être considérées comme étant purement automatiques, que la cible soit fixe par rapport à

l'espace ou fixe par rapport au tronc.

102 Abstract

The control of goal-directed arm movements performed during whole-body

displacements is far from being understood. Recent studies suggested that the

compensatory arm movements that allow individuals to preserve hand-in-space

trajectory during unexpected body motion are controlled by sensorimotor, automatic-

like processes. Here we tested this hypothesis comparing both the accuracy of

movements directed towards body-fixed or earth-fixed target during body rotations and

the amount of interference of the reaching tasks on a concurrent cognitive task. Subjects

reached for a memorised 55 cm distant straight-ahead target in darkness which was

about 20 cm lower than the initial finger position. The target was either body-fixed or

earth-fixed. At reaching onset, subjects could be rotated in yaw. The concurrent task

consisted in a verbal reaction time (RT) to an auditory stimulus. RTs increased when

subjects reached for the target while they were rotated. However, this increase was not

significantly different for body-fixed and earth-fixed targets. Reaching accuracy was

greater for body-fixed than for earth-fixed targets. A control experiment suggested that

the errors in the earth-fixed target condition arose from a difficulty in the organisation

of movements which necessitate both the production of active forces at the shoulder

joint (to compensate for the body rotation) and a concomitant decrease of muscular

activation to lower the arm during reaching movements. These findings suggest that

reaching for earth-fixed or body-fixed targets during body rotation cannot be considered

as being purely automatic tasks.

Key words: hand reaching, whole-body rotation, vestibular signals, online control,

automatic control

103 Introduction

Reaching for an earth-fixed object during self-motion requires cancelling the

effects of the body motion on the hand-in-space trajectory. This requires an accurate

determination of the spatio-temporal characteristics of the body displacement through

either or a combination of vestibular, proprioceptive and visual cues, and transformation

of these signals into proper arm motor commands. Recent studies have shown that the

vestibular signals (generated during body motion or by galvanic stimulation in the dark)

can be processed to produce accurate and rapid online modifications of hand trajectory

(Bresciani et al. 2002a,b,c; 2005; Feldman et al. 2003; Mars et al. 2003; Tunik et al.

2003). For instance, in Bresciani et al.’s (2002c) study, subjects produced similar hand-

in-space trajectories when reaching for a memorized visual target in situations with and

without whole-body rotations. Vestibular-evoked arm motor responses are much shorter

than visual-evoked responses (Britton et al. 1993; Guillaud et al. 2005, 2006). The arm

motor response is more likely to rely on sensorimotor processes which modify online

the arm motor commands in order to preserve hand-in-space trajectory during body

motion, rather than on a vestibularly updated map of the visual space (Bresciani et al.

2002c, 2005). Therefore, the control of reaching movement during body motion could

be controlled through automatic-like processes, as in several vestibularly-mediated

motor responses (e.g. postural and ocular responses, for instance).

There are circumstances where the target that individuals are reaching at remains

fixed with respect to their body during their own displacement. This is the case when

reaching for his hat while walking or when reaching for his radio car while driving in a

curve. Most experiments on the control of reaching movements towards body-fixed

targets during self-rotations have used long-lasting rotations (i.e. several revolutions

reaching a constant angular velocity, e.g. Bourdin et al. 2001; Coello et al. 1996; Dizio

and Lackner 2002; Lackner and Dizio 1994, 1998, 2000) in order to eliminate

information from the semi-circular canals of the vestibular apparatus. Such experiments

were used to assess subjects' capacity to adapt their motor behaviour to modified

gravitoinertial fields.

The accuracy of reaching movements towards body-fixed targets during transient

body rotations could be compromised by the triggering of an automatic-like

vestibularly-mediated arm motor response hypothesised above that could preserve hand-

104 in-space trajectory during body displacements. Another problem when reaching for a

body-fixed target may arise from the fact that the arm tends to remain still in space

during body rotation due to upper limb inertia and Coriolis force. Consequently, to

reach for a body-fixed target during body rotations, the CNS must generate joint torques

to counteract the effect of inertia and Coriolis forces as these passive forces tend to

move the arm away from the body-referenced planned trajectory. Passive forces on the

arm have completely opposite consequences when reaching for body-fixed or earth-

fixed targets. Indeed, these forces tend to perturb the movement when reaching for a

body-fixed target, but for earth-fixed targets, inertia and Coriolis forces tend to

contribute to the required change in hand trajectory with respect to the trunk. Hence, it

is reasonable to suggest that the brain will respond differently when reaching for earth-

fixed targets during trunk rotations and when reaching for body-fixed targets.

Despite the fact that they involve a change in target/body relative position, we

hypothesised that reaching movements directed towards an earth-fixed target during

body motion rely to a greater extent on automatic-like processes and that they are

characterised by smaller errors compared to movements directed towards a body-fixed

target. The current view of most brain scientists is that movements range in a continuum

from the most automatic to the least automatic (Prochazka et al. 2000). Automatic-like

motor responses have low attentional cost (Posner 1969; Girouard et al. 1984).

Therefore, a method that is frequently used to assess the automatic character of motor

processes involves in testing whether subjects can still show a high degree of

performance in a concurrent secondary task that requires a great deal of attention

(Ehrenfried et al. 2003; Fleury et al. 1994; Lajoie et al. 1993; Olivier et al. 2003; Pouliot

and Gagnon 2005; Teasdale and Simoneau 2001; Wickens et al. 1987; Yardley et al.

1999, 2002). This dual-task paradigm is central to several information-processing

models proposing that the brain has a limited attentional capacity (e.g., Abernethy

1988). These models predict that performing a motor task that is largely controlled by

automatic processes should have little or no effects on the performance of a

simultaneously performed task which involves other effectors. In the present

experiment, the additional task consisted in responding verbally as fast as possible to

auditory stimuli while reaching for body-fixed or earth-fixed targets. The measured

variables were related to reaction time to the auditory stimuli, and to reaching accuracy

and arm kinematics.

105 Materials and methods

Subjects

Eight self-declared right-handed subjects volunteered to take part in this

experiment. Their average age was 28 years (SD=5). None of them reported any history

of vestibular or other neurological disorders. They all had normal or corrected-to-

normal vision. Prior to the experiment, the subjects signed consent forms to participate

in the experiments in accordance with the ethical standards set out in the 1964

Declaration of Helsinki.

Materials

The experiment was carried out in darkness. Participants were seated on a chair

centered on the rotation axis of a platform (see Fig. 1) driven by a servo motor (Baldor)

combined to a Smart Motor Control Card (Baldor SMCC). A headrest attached to the

seat prevented head-on-trunk displacements. A loudspeaker delivering auditory stimuli

was fixed behind the subject, on the headrest.

The movement of the subjects' right index was monitored by a 6 degree of

freedom electromagnetic device (Polhemus Fastrak) taped to the index fingertip, while

the emitter was positioned 10 cm above the subject's head. To prevent deformation of

the emitted magnetic field, all the elements positioned inside the subject’s working field

were made of wood or plastic. With this system, the absolute position of the finger

could be measured with an accuracy of 1 mm. Horizontal eye movements were

measured by means of an electro-oculographic device (Lablinc V bio-amplifier

manufactured by Coulbourn). A micro-switch, taped to the subject’s chin, was used as

the starting finger position and as a way of detecting index movement onset. The

subject's verbal responses to the auditory stimuli were detected with a microphone

placed close to the subject's mouth. All signals were recorded at 120 Hz by means of a

Keithley A/D converter device (AD-win pro model). Subjects wore audio earphones

diffusing a white noise to mask out auditory signals likely to constitute spatial reference

cues.

106

Figure 1. Schematic representation of the experimental set-up used in the Body-fixed and Body-fixed finger condition. In all conditions, the subject was rotated and the memorised target was either body-fixed or earth-fixed.

A transparent board was fixed horizontally, 78 cm above the rotating platform,

that is, about at the subject’s mid-trunk level. A red LED, materializing the target, was

placed 55 cm in front of the subject (mid-sagittal plane), just below the table surface.

Because the target was beneath the table, no tactile cues related to the target were

available to the pointing finger.

Methods

Subjects performed reaching movements towards the memorized visual target in

four experimental conditions. In one condition, named "Earth-fixed target”, the subject

reached for a memorized target position which remained still in space when the chair

rotated. In a second condition, named "Body-fixed target”, the subjects reached for the

memorized straight-ahead target position with respect to the body, with or without body

rotation. A third condition, named "Body-fixed finger”, tested whether superimposing a

proprioceptive target on the body-fixed target increases movement accuracy when

reaching for a straight-ahead body-fixed target. The procedure was similar to that used

in the Body-fixed target condition. To materialize the proprioceptive target, a vertical

rail with a sliding ring was fixed at the same distance as the target of the previous

107 conditions. Before the beginning of the trial, the subject inserted his left index finger

into the ring. An LED was positioned on the fingertip. The subject had to raise his

finger to touch the pointing board and then maintained that position throughout the

ensuing trial. Such a procedure ensured that the LED (and the fingertip) was positioned

at the same place as the target in the Body-fixed target condition. Lastly, in a fourth

condition, the subject carried out a simple reaction-time task, with no reaching

movement. In this condition, the participants had to say ‘top’ as quickly as possible

after hearing an auditory stimulus during the body rotations. The auditory stimulus was

a 50 ms beep that was loud enough to be heard over the white noise diffused in the

earphones. This condition was used as a control baseline to compare subjects’ RTs

when the beep occurred while they were reaching for a target with or without body

rotations.

The trial sequence of a complete experimental session is presented in Table 1.

Groups of trials differed according to their combination of reaching movement, body

rotation and verbal response to the auditory stimulus. When a reaching movement was

requested, the subject brought his right index finger to his chin and pressed on the

switch to turn on the target. The subject in his own time (which was about 2 to 3 s after

target illumination) initiated the pointing movement towards the target. The release of

the switch extinguished the target so that no visual feedback of the target was available

during and after the reaching movement. Subjects were asked to reach the target in

about 600 ms. A few practice trials allowed the subjects to comply with this

requirement (mean movement time was 625 ±130 ms). No instruction was given about

the ocular behaviour.

Table 1. Trials organization used in each of the three condition with reaching (Body-fixed, Body-fixed finger and Earth-fixed).

Trials Type of trials 1-3 Simple reaction time task 4-6 Reaching without body rotation and without double task

7-15 Reaching without body rotation with double task 16-27 Reaching with body rotation and without double task 28-100 Reaching with body rotation and with double task 101-112 Reaching with body rotation and without double task 113-121 Reaching without body rotation with double task 122-124 Reaching without body rotation and without double task 125-127 Simple reaction time task

108

In trials with body rotation, the release of the switch triggered whole-body

rotation. Two rotation amplitudes were used, 15° and 30°, in both counter clockwise

(CCW) and clockwise (CW) directions. The rotation duration was 600 ms for both

rotation amplitudes, which was the same duration as the required arm movement

duration. The rotation velocity profile was bell-shaped, very close to a cosine function

(see Fig. 2). Velocity peaks for the 15° and 30° rotations were respectively 55°.s-1 and

115°.s-1 and acceleration peaks were respectively 350°.s-2 and 700°. s-2.

Figure 2. Position, velocity and acceleration of the 15° and 30° CCW chair rotations (the same rotation profiles were used for the counter clockwise rotations). All rotations were of 600 ms duration. Velocity peaks for the 15° and 30° rotations were respectively 55°.s-1 and 115°.s-1 and acceleration peaks were 350°.s-2 and 700°.s-2.

The automatic character of reaching for a target during body rotation was assessed

by measuring subjects' reaction time to the auditory stimulus that occurred during the

arm movement (trials no. 28-100 in Table 1). The beep was delivered at one of three

109 possible times after the onset of the rotation: when the finger reached the first or third

quarters of the required movement magnitude, and 250 ms after the end of reaching

(detected online by the computer and defined as when the absolute index finger velocity

dropped below 1 cm.s-1). The use of a stimulus occurring after movement offset

minimized prediction by the subject of the time of occurrence of the second stimulus

when the beep did not occur in the first quarter of the movement. The reaction times to

the third stimulus occurrence were not included in the analysis.

In the simple reaction time condition, the same rotation conditions as those

involving reaching movements were used (i.e. 30° CW, 15° CW, 0°, 15° CCW, 30°

CCW). For trials with body rotations, the beep could occur when the body rotation

covered the first or third quarters of the rotations or 250 ms after rotation offset. For

trials without rotation, the beep to be detected was delivered any time within 4s after a

preparatory signal.

All rotation conditions (30° CW, 15° CW, 0°, 15° CCW, 30° CCW) were tested

with all beep-occurring conditions (no beep, beep at the first and third quarter of the

index trajectory, or 250 ms after reaching). Six trials per beep and rotation combination

(n=120 trials) were performed for each reaching condition (i.e., Body-fixed target,

Body-fixed finger, Earth-fixed target), with one condition ran per day on consecutive

days. In all conditions, participants were instructed to reach for the target as accurately

as possible and to respond orally to the auditory stimulus as fast as possible.

Data processing, dependent variables and statistical analyses

The finger, chair and eye position signals were low-pass filtered using a dual-pass

digital Butterworth filter (9th order and 8 Hz cut-off frequency). Right finger angular

position was computed on the basis of the Cartesian coordinates provided by the

electromagnetic sensor. The angle was zero when the finger was in the mid-sagittal

plane.

Subjects' reaction time (RT) to the auditory stimulus was defined as the time

elapsed between the triggering of the auditory stimulus (directly recorded from the wave

generator) and the beginning of the subject’s oral response (visually determined from

the microphone signal).

110

Target reaching precision was defined in terms of two errors: an angular error and

an amplitude (depth) error. The reaching finger movement terminal angular error was

defined as the angle between the vector from the body vertical axis to finger end

position and the vector from the body vertical axis to the target position at the end of the

rotation. Rightward and leftward finger angular errors were assigned negative and

positive values, respectively.

The terminal amplitude error was defined as the difference between the length of

the movement’s vector and of the target’s distance vector. Negative and positive

amplitude errors were assigned to movement undershoots and overshoots, respectively.

For each subject, the terminal angular and amplitude errors were normalized on the

basis of the mean movement direction and amplitude measured when the subject

produced reaching movement without body rotation (trials 4-6 and 122-124 in Table 1).

The time at which the recorded trajectories in the Earth-fixed and Body-fixed

conditions started to differ from each other was estimated. For that purpose, the mean

finger angular position obtained in trials without body rotation was subtracted from the

mean finger angular position obtained in trials with body rotations. This procedure was

performed after all trials had been normalized (by algorithmic interpolation in the time

domain) to have a duration of 625 ms (i.e., mean movement duration of all the trials10).

Then, the normalized finger angular position with respect to the body was measured at

intervals of 17 ms between 42 and 294 ms after reaching movement onset (total of 16

epochs). The mean and standard deviation of these values were computed at each

interval for each condition and each rotation amplitude and then averaged between the

subjects. Finger trajectories were considered to be different when the difference

between their averaged directions was greater than two standard deviations (Patla et al.,

2002). Since performing the RT task did not have a significant effect on reaching

accuracy, data from all conditions were pooled for the analyses.

The effects on the RTs of the 4 experimental conditions (Body-fixed target, Body-

fixed finger, Earth-fixed, simple reaction time), of the 5 rotation amplitudes (30° CW,

15° CW, 0°, 15° CCW, 30° CCW), and of the 2 auditory stimulus occurrences (beep

occurring at the end of the first and third quarters of the trajectory) were determined

with a 4 x 5 x 2 ANOVA with repeated measures. The effects of the experimental

10 As it will be reported in the result section, the experimental conditions had no significant effect on movement duration.

111 conditions on the (normalized) angular and amplitude errors were tested with 3

(conditions: Body-fixed target, Body-fixed finger, Earth-fixed) x 4 (rotations: 30° CW,

15° CW, 15° CCW, 30° CCW) x 2 (beep occurring at the end of the first and third

quarters of the trajectory) ANOVAs with repeated measures. Newman-Keuls tests were

used for post-hoc comparisons when necessary. The level of significance was fixed at

p<0.05 for all analyses.

Results

Reaction time

Reaction times (RTs) to the auditory stimulus are shown in Fig. 3 for all

experimental conditions. The ANOVA showed a triple interaction Condition x Rotation

x Beep occurrence (F(12, 84)=1.97, p=0.04). The decomposition of the interaction did

not reveal a significant difference between RTs for Body-fixed target, Body-fixed finger

or Earth-fixed target conditions. This was true irrespectively of the whole-body rotation

amplitude and beep occurrence. This suggests that the amount of attention required for

controlling reaching movements towards body-fixed target and towards earth-fixed

target during whole-body rotations did not significantly differ. Therefore, the automatic

character of these two tasks would not significantly differ.

Furthermore, decomposition of the interaction showed that the RTs were

significantly smaller when the beep occurred at the end of the third quarter of the finger

trajectory than when it occurred at the end of the first quarter. Similarly, in the simple

reaction time condition, when whole-body rotation occurred, the RTs were smaller

when the beep was heard at the end of the third quarter of the rotation than when it

occurred at the end of first quarter. The decrease in RTs observed as the reaching

movement or the rotation progressed presumably resulted from anticipatory processes

that took place despite the fact that there was still a probability that the beep occurred

later.

112

Figure 3. Reaction time in the Body-fixed, Body-fixed finger, Earth-fixed, and simple reaction time conditions. The vertical bar indicates between-subject standard deviations (homogenous between the conditions and the rotation).

In the simple reaction time condition (i.e. trials without reaching movements), RTs

to the first stimulus occurrence (end of first quarter) were longer when subjects were

submitted to whole-body rotation than when they remained motionless (mean increase

of 44 ms). On the contrary, when the beep occurred later in the rotation, the RTs were 29

ms shorter in trials with whole-body rotation than in trials without. Here again, an

increased readiness to respond to the auditory stimulus as time elapsed could explain the

decrease in RTs when the beeps occurred at the end of the third quarter of the rotation

compared to when the beeps occurred in the absence of rotation. Indeed, the probability

for the beep to occur increased more quickly during the 600 ms body rotations than

during the 4s time windows during which the auditory stimulus could appear in the

trials without whole-body rotations.

For the first beep occurrence, the RTs were greater when subjects reached for a

target than when they did not move the arm (i.e., simple reaction time condition). The

decomposition of the interaction, however, revealed that the increase in RTs due to

reaching movement was significantly greater when the subjects were rotated (mean

increase of 164 ms) compared to the no-rotation trials (mean increase of 89 ms).

113 Therefore, the control of reaching movements was more attentional demanding when

subjects produced their movements while they were submitted to whole-body rotations

compared to when they were not submitted to such rotations.

Terminal finger angular error

Whole-body rotation markedly reduced reaching accuracy in the Earth-fixed target

condition but resulted in small effects in both Body-fixed target conditions (see Fig. 4).

The difference in reaching accuracy was confirmed by a significant Condition x

Rotation interaction (F(8,56)=46.09, p<0.001). In the Earth-fixed condition, terminal

angular errors increased as the rotation amplitude increased. This effect of the rotation

amplitude on the reaching movement accuracy was confirmed by a linear polynomial

contrast analysis (F(1,7)= 36.18, p<0.001). On the average, terminal finger angular

errors were 5.5° and 11° for 15° and 30° rotations, respectively (mean absolute

magnitude errors for CCW and CW rotations). The errors indicate that subjects largely

under compensated the effect of the rotation while reaching for the earth-fixed target.

On the other hand, the terminal finger angular errors did not significantly differ between

Body-fixed target and Body-fixed finger conditions. In both conditions, the subjects’

reaching accuracy was similar with and without whole-body rotation during reaching.

On average, for the two Body-fixed conditions, the terminal finger angular errors were

2.5° and 6° for 15° and 30° rotations, respectively (mean absolute magnitude errors for

CCW and CW rotations).

114

Figure 4. Mean terminal angular errors in the Body-fixed, Body-fixed finger, and Earth-fixed conditions, for the five rotation amplitudes. The vertical bars indicate between-subject standard deviations

Terminal finger amplitude error

The effects of the experimental conditions on finger terminal amplitude errors

were similar to those described above for the terminal finger angular errors (see Fig. 5).

Subjects produced larger amplitude errors in the Earth-fixed condition than in the two

Body-fixed conditions. This was confirmed by a significant Condition x Rotation

interaction (F(8,56)=10.5, p<0.001). In the Earth-fixed condition, the finger amplitude

terminal errors increased when subjects were rotated; mean absolute terminal finger

amplitude errors were 1.4 cm and 2.4 cm for the 15° and 30° rotations, respectively

(mean absolute terminal finger amplitude error for CW and CCW rotations). A

polynomial contrast analysis revealed that these errors increased linearly with the

rotation amplitude (F(1,7)= 13, p=0.009). In the two Body-fixed conditions, the mean

absolute terminal finger amplitude errors were smaller than ±0.5 cm regardless of the

amplitude and direction of the whole-body rotation.

115

Figure 5. Mean terminal amplitude errors in the Body-fixed, Body-fixed finger, and Earth-fixed conditions, for the five rotation amplitudes. The vertical bars indicate between-subject standard deviations

Trajectories dissociation between the reaching conditions

To highlight the effect of whole-body rotation on the arm movements in the

different reaching conditions, the time course of the finger direction signal, measured in

trials with body rotation, was normalized with respect to the finger trajectory observed

in trials without whole-body rotation. The first 294 ms of the normalized finger

direction signals in the three reaching and four rotation conditions are shown in Fig. 6.

Early in the trajectory (up to about 125 ms), similar hand deviations with respect to the

trunk were observed regardless of whether the subjects were reaching for body-fixed or

earth-fixed targets. In all conditions, the finger first deviated in the opposite direction to

the rotation. The finger deviation was greater for the 30° rotation amplitudes, that is, the

rotation with the greatest whole-body angular acceleration. For the Earth-fixed

condition, the early finger deviation was in the direction of the compensatory movement

required to reach the target. In the Body-fixed conditions, the initial finger trajectory

deviated subjects’ hand from the target direction. In all cases, a change of finger

direction in the Body-fixed conditions, which brought the finger closer to straight-

ahead, caused the dissociation between finger paths recorded in the Body-fixed and

116 Earth-fixed conditions. The first trajectory difference between the Earth-fixed condition

and one of the Body-fixed conditions appeared 127 ms after body rotation onset. This

delay was observed for both CW rotation magnitudes. For CCW rotations, values were

193 ms and 159 ms for 15° and 30° magnitude respectively.

Figure 6. Mean finger angular position with respect to the body during the first 300 ms of the movements in the Body-fixed, Body-fixed finger and Earth-fixed conditions. The curves were normalized on the basis of the finger angular position without body rotation.

Origin of the large errors observed in the Earth-fixed condition

The large errors observed in the Earth-fixed condition were somewhat unexpected

given the good reaching accuracy reported in previous studies when passive whole-body

movements occurred during arm movements. For instance, using the same experimental

apparatus and similar rotational stimuli, Bresciani and colleagues (2002c, 2005)

reported directional reaching errors of only 2° to 4° with subjects fixating a straight-

ahead body-fixed light emitting diode during whole-body rotation. In the present study,

subjects were free to move the eyes as no instructions were given about ocular

behaviour. Individuals generally underestimate their own displacements with respect to

space-fixed targets during passive whole-body rotations (Blouin et al. 1995a,b; Israël et

117 al. 1999). Therefore, the large errors observed in the present study may have resulted

from the subjects’ attempt to keep their gaze towards the memorized target position,

likely to have been inaccurately updated during rotation.

To test this possibility, we plotted the absolute final finger direction from all

subjects in the Earth-fixed condition against corresponding trial absolute gaze direction

measured at reaching movement offset and performed a regression analysis (not

presented). This analysis, however, did not reveal a significant correlation between the

direction of reach and the direction of gaze (r2 = 0.12, p>0.05), suggesting that subjects

did not try to reach where they looked.

Another difference between the present and previous studies is related to the

direction of the reaching movements in the mid-sagittal plane. Reaching movements in

previous experiments were performed in the horizontal plane (Bresciani et al. 2002c,

2005; Feldman et al. 2003; Pigeon et al. 2003a; Mars et al. 2003; Tunik et al. 2003). In

the present study, the target was about 20 cm lower than the finger initial position,

requiring subjects to produce downward movements. In a control experiment, we tested

whether the level of accuracy of movements directed towards earth-fixed targets during

whole-body rotation would increase if they were performed in the horizontal plane.

Five different subjects participated in this experiment which involved reaching

movements towards a memorized earth-fixed target. The body rotation and the overall

procedure were similar to those of the main experiment. The only difference was that

the finger starting position was located on the sternum, that is, precisely at target level.

As the reaction time task had no significant effect on subjects’ accuracy, no secondary

task was performed here. The accuracy of the reaching movement was greatly increased

with respect to the main experiment. Indeed, the mean directional error was only 2.2°

(±1.12°) and no significant effect of direction and amplitude was observed (Ps>0.05).

Discussion

The goal of the present experiment was to test the hypothesis that the control of

reaching movements towards an earth-fixed target during body motion relies to a greater

extent on automatic-like processes and that they are characterised by smaller errors

compared to movements directed towards a body-fixed target. The automatic character

of movements directed towards both types of target was examined assessing the effect

118 of performing the reaching movements on a concurrent reaction time task (i.e. oral

response ”top” to a beep).

Our results showed that subjects’ RTs to the auditory stimulus when reaching for

earth-fixed or body-fixed targets during whole-body rotations were not significantly

different. Therefore, contrary to our initial hypothesis, the control of arm movements

directed towards an earth-fixed target during body rotations cannot be considered as

being more automatic than those directed towards a body-fixed target. Interestingly,

reaching for a target during whole-body rotations were however associated with greater

RTs than when reaching in the absence of whole-body rotation. Indeed, the RTs were

about 120 ms larger when subjects were self-rotated during reaching movements than

when they remained stationary. The perception of passive whole-body rotation in

darkness (reported in terms of rotation amplitude and direction) is known to require a

great deal of attention (Yardley et al. 1999). In the present study, a 40 ms increase in RT

was observed in the simple reaction task during whole-body rotation in the absence of

concurrent reaching movement, as compared to no rotation. This RT increase may be

due to the massive flow of whole-body motion-related information reaching the brain

(e.g. from labyrinths, skin, body graviceptors). However, as the RT increase observed

when the subjects were submitted to whole-body rotations was much greater in the

conditions with a simultaneous reaching task than without (i.e. 85 ms vs. 40 ms), it

suggests that the increase of RT when reaching for a target during body motion cannot

only be explained by a rotation-produced reduction of the cognitive resources. The

larger increase may therefore be due to a greater amount of attention required to control

goal-directed movements during whole-body rotation.

Subjects produced similar initial finger displacements in Body-fixed and Earth-

fixed conditions. The finger path deviated in the direction opposite to the rotation, the

deviation being larger for higher acceleration rotation. These initial finger trajectories

presumably resulted from external and/or passive forces, such as upper limb inertia and

Coriolis force, applied on the arm during rotation. During whole-body rotation these

forces tended to move the arm away from the body in the Body-fixed conditions. Fast

finger movement corrections, however, were clearly detectable when the subjects had to

reach for a straight-ahead target during the rotations. The corrections, which brought the

finger towards the sagittal midline of the trunk, were efficient as the subjects precisely

reached the target at the end of the movements (small terminal angular and amplitude

119 finger errors). Interestingly, the latencies of the finger path corrections were shorter for

clockwise than for counter-clockwise rotation. These latency differences between

counter clockwise and clockwise rotations could be explained by biomechanical

properties. As the forces applied to the arm are the same for a given rotation amplitude,

regardless of rotation direction, shoulder and elbow net torques necessary to counteract

these forces should be similar (except for opposite sign). However, taking into account,

the muscle viscoelastic properties, muscular insertions, joints position and muscular

stretch, the counter clockwise torque that resulted from clockwise rotation (requiring

adduction of the arm in the Earth-fixed condition) was presumably more likely to be

absorbed than the clockwise torque that resulted from counter clockwise rotation

(requiring abduction of the arm in the Earth-fixed condition). As the correction latencies

are a function of the delay required to generate adequate upper-arm net torques, the

corrections appeared later for the clockwise rotations. However, one may assume that

the sensory-motor delays involved in movement corrections were similar in both

rotation directions.

As it provides the brain with information about the arm position with respect to

the trunk, proprioception from the upper limb may have contributed to the corrections

observed in both Body-fixed conditions of the present study. Indeed, several studies

have shown that corrections following proprioceptively sensed perturbations can occur

with delays such as those found in the present study (the smallest delays found here

were 127 ms and occurred during clockwise rotations) (Carlton 1983; Chernikoff and

Taylor 1952; Cordo et al. 1994; Newell and Houk 1983; Steyvers et al. 2001).

As subjects have an accurate representation of their body midline (Spidalieri and

Sgolastra 1997), their performance when reaching for body-fixed targets may have been

enhanced by the fact that the targets were positioned straight-ahead. This could also

explain why our data show high reaching accuracy irrespective of whether or not a

proprioceptive target was present (i.e. in Body-fixed finger and Body-fixed target

conditions, respectively). Proprioceptive targets may be more beneficial to subject

performance when the memorised visual target is located more in the periphery (Rosseti

et al. 1995; van Beers et al. 1996). Further experiments are needed to determine if body-

fixed targets located far away from the body midline can be reached with similar

accuracy and if the control of such movements is as automatic as those produced

towards a straight-ahead target.

120

Large directional errors were observed in the main experiment when subjects

reached for the earth-fixed target during body rotation. In this experiment, the target

was lower than the finger initial position requiring subjects to produce downward

movements. In a control experiment, the finger initial starting position was changed so

that the whole pointing movement was performed in the horizontal plane without

downward hand movement. Here, subjects produced reaching movements that were as

accurate as those observed in previous studies using horizontal arm movements (e.g.,

Bresciani et al. 2002c; 2005; Feldman et al. 2003; Pigeon et al. 2003a; Mars et al. 2003;

Tunik et al. 2003). The hand trajectory modifications in the Earth-fixed target condition

required shoulder adduction and elbow extension for clockwise rotations and shoulder

abduction combined with elbow flexion for counter clockwise rotations. Shoulder

adduction with respect to the trunk is mainly performed by Deltoïdeus anterior fibers

assisted by the Pectoralis major whereas shoulder abduction is produced by the co-

activation of the posterior fibers of the Deltoïdeus assisted by the Teres major and

Latissimus dorsi. These muscles, with others, also contribute to maintaining the upper

limb in the horizontal plane (or more generally to counteract gravity). The downward

movement required to reach the target in our main experiment therefore involved a

decrease of activity in the Deltoïdeus to let gravity carry the limb downward

(Papaxanthis et al. 1998a,b, 2003). Consequently, a difficulty may arise in the

organisation of movements such as those required in the main experiment which

necessitate both the production of active forces at the shoulder joint (to compensate for

the body rotation) and a concomitant decrease of muscular activation during downward

reaching movements. The hypometric abduction and adduction of the arm that led to the

reaching errors during clockwise and counter clockwise body rotations, respectively,

could be due to a decrease in the activity of the shoulder muscles (e.g., Deltoïdeus).

Such errors in the fine tuning of the muscular activity may have been increased by the

fact that the arm movements were a response to passive body rotations and that they

may not have beneficiated from the preparatory processes involved in more voluntary

responses.

121 Acknowledgments

This work received financial support from NSERC-Canada to MS and the Centre

National d’Etudes Spatiales (CNES) to JB. We would like to thank Frank Buloup and

Marcel Kaszap for their programming expertise.

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CHAPITRE V. Internal models for vestibular control

of arm movements

Etienne Guillauda,b, Jean Blouina, Gabriel M. Gauthiera, Martin Simoneaub*

aUMR Mouvement & Perception, CNRS et Université de la Méditerranée 163, Avenue de Luminy, 13288 Marseille Cedex 9, France bFaculté de Médecine, Division de Kinésiologie, Université Laval,Québec, Québec Canada

*Corresponding author. Address : Martin Simoneau, Université Laval, PEPS; Faculté de Médecine, Division de Kinésiologie ; Groupe de Recherche en Analyse du Mouvement et Ergonomie ; Québec, Qc, Canada ; G1K 7P4 E-mail address: Martin.Simoneau@kin.msp.ulaval.ca; Phone: 418-656-2131 ext. 7788 ; Fax: 418-656-2441 ;

Manuscrit à soumettre dans la revue Journal of Neurophysiology

126 Résumé

Nous avons vu que les ajustements d'un mouvement de pointage dirigé vers une

cible fixe par rapport au corps semblait requérir les mêmes demandes attentionnelles

qu’un mouvement produit vers une cible fixe par rapport à l'espace. Lorsque la cible est

fixe par rapport à l'espace, les signaux vestibulaires permettent de détecter un

déplacement du corps par rapport à la cible et ainsi d’ajuster le mouvement du bras à ce

déplacement. Néanmoins, le bénéfice possible de leur implication dans le pointage d'une

cible dont la position reste inchangée relativement au tronc est moins évident. Dans ce

dernier cas de figure, la rotation peut générer une déviation de la trajectoire du fait des

forces externes et passives qui s'exercent sur le bras. La compensation active de ces

forces implique que le SNC estime le contexte (présence de la perturbation) et génère la

commande motrice appropriée. Ceci pourrait être réalisé grâce à un modèle interne

inverse qui mettrais en lien les propriétés inertielles et dynamiques du bras et la

cinématique de la rotation du tronc. Les signaux vestibulaires pourraient piloter un tel

modèle interne.

Pour tester cette hypothèse, nous avons réalisé une expérimentation avec une

patiente désafférentée (G.L., n'ayant plus de proprioception au dessous du nez) et

construit un modèle biomécanique du bras. Dans l'obscurité, la patiente assise avait pour

consigne de pointer une cible située droit devant elle, mémorisée fixe par rapport à son

corps. Lors de l'initiation du pointage, des rotations étaient susceptibles d'intervenir.

Lorsqu’un expérimentateur maintenait la tête de la patiente fixe dans l'espace, la

patiente ne pouvait pas détecter de rotation et ne pouvait alors pas produire de

compensation active des forces susceptibles de perturber le mouvement du bras. Les

déviations alors observées étaient comparées aux résultats du modèle biomécanique,

dont le but était de prédire les effets des forces externes et passives si aucune

compensation active du SNC n'était produite. Lorsque la tête de la patiente était fixe sur

le tronc, les rotations stimulaient le système vestibulaire. Nous avons alors pu tester

l’implication des signaux vestibulaires dans un modèle interne qui prendrait en compte

les propriétés du bras et qui ajusterait la commande motrice à la rotation.

Les résultats de l'expérience montrent que les trajectoires de la main de G.L. par

rapport à son tronc étaient déviées par la rotation, que les informations vestibulaires

étaient présentes ou non. Néanmoins, la présence d’informations vestibulaires réduisait

127 l’erreur finale. Les effets de la rotation étaient surcompensés lorsque les informations

vestibulaires étaient disponibles. Les résultats du modèle mathématique prédisaient des

déviations de la position finale supérieures à celles observées chez la patiente lorsque

aucune entrée sensorielle ne l'informait quant à la rotation. Cela suggère la mise en

place d’une stratégie de sécurité permettant de limiter la déviation de la trajectoire (par

exemple en augmentant la raideur articulaire par co-contraction des muscles

agonistes/antagonistes) sans pour autant permettre une compensation précise des effets

de la rotation tel que cela est observé en présence d’informations vestibulaires.

Ces résultats montrent que lorsqu'une rotation du tronc intervient, des forces

externes et passives sont présentes et perturbent grandement le pointage d'une cible

mémorisée fixe par rapport à son tronc. En présence des seuls signaux vestibulaires, la

commande motrice du bras est ajustée à la rotation. Cela suggère l'information

vestibulaire est utilisable pour spécifier le contexte de rotation à un modèle interne

inverse générant la commande motrice du bras.

128

Abstract Determining the context in which our actions take place is a crucial aspect of

motor control. For instance, the hand trajectory produced by a given set of arm motor

commands depends of the torques applied on the limb during the movement. Torques

due to arm’s inertia, gravity and Coriolis force are also applied on the arm if the

individual is rotating the trunk during the reaching movement. Here we tested if the

vestibular signals, which provide information about the dynamics of the body

displacement, can be used for predicting the joint torques applied on the arm when

reaching for a target during self-motion. This was done analyzing the hand paths

produced by a deafferented patient who reached without visual feedback for a

memorized body-fixed target during passive trunk rotation while her head remained

either fixed with respect to her trunk or fixed in space. With the head fixed on her trunk,

vestibular signals could provide information about the dynamics of the body rotations.

However, because of the absence of neck muscle proprioception and rotational-induced

vestibular stimulation, the patient had no information about the trunk rotation when her

head remained fixed in space. In this situation, the patient’s hand path largely deviated

in the opposite direction to the body rotation. Results from a forward dynamics model

showed that the patient partially compensated torques due to trunk rotation.

Remarkably, in presence of vestibular signals, the patient could estimate the joint

torques applied on the arm and produce compensatory arm movement accordingly.

These results highlight the remarkable computational capabilities of the brain and

support models proposing that the brain uses internal models of the limb and its

dynamics to predict the consequence of the motor commands in relation to the context

in which the movement is performed.

Keywords: Vestibular; Internal models; Reaching; Deafferented patient; Biomechanical

model.

129 Introduction

The context in which goal-directed movements occur markedly influenced their

control. For instance, Lackner and Dizio (1994) demonstrated that reaching for a target

while the body rotates at constant velocity leads to reaching paths and endpoints

deviated in the opposite direction to the rotation. For instance, performed in a room

rotating counterclockwise, reaching movements will be deviated clockwise. Coriolis,

centrifugal and inertial interaction torques are responsible for these deviations.

Recovering movement accuracy requires repetitive exposures to these torques (Bourdin

et al. 2001; Coello et al. 1996; Lackner and DiZio 1994).

By contrast, reaching movements made during discrete torso rotations are accurate

immediately (Guillaud et al., in press; Pigeon et al. 2003a,b). Remarkably, in this case,

the brain generates appropriate motor commands to counteract the effects of the forces

that push the hand away from the planned trajectory during body rotation. These motor

compensations occur in the absence of visual feedback and during both self-produced

(Pigeon et al. 2003a,b) and externally produced body rotations (Guillaud et al, in press).

In the case of self-generated torso rotation, the compensatory motor actions are

performed in a predictive fashion to counteract the effect of the passive forces on the

arm (Pigeon et al., 2003a). Such hypothesis is compatible with models proposing that

the brain uses internal models of the limb and its dynamics (Wolpert and Flanagan,

2001) to predict the consequence of the planned trunk rotation on reaching movement.

Prediction of rotational induced torques during passive and unpredicted body

rotations is impossible. The precision with which subjects reach targets in such

conditions suggests that external and passive torques are somehow dealt with during the

rotation. Two distinct, non-mutually exclusive mechanisms could be engaged. On the

one hand, proprioception from the upper limb could help preserving the planned hand

path with respect to the body during self motion. On the second hand, as transient body

rotations stimulate the semi-circular canals of the vestibular system, the brain could

estimate the torques created by the rotation through vestibular information processing.

As it provides information about the direction and the dynamic of the body rotation, the

vestibular system is well suited for allowing prediction of the effects of the rotation on

the reaching movements. Such prediction requires closed linked between vestibular

information and internal models of the body and segments.

130

We tested this hypothesis by asking a patient deprived of proprioception below the

nose (GL) to reach for a memorized straight-ahead target in the dark while her trunk

was simultaneously rotated. During the rotation, the patient’s head remained either fixed

with respect to the trunk or fixed in space. We hypothesized that the vestibular signals

generated during head-in-space motion would allow selection of an internal model that

will adjust the arm motor commands according to the dynamics of the rotation and their

effect on the arm. A final hand position of the patient closed to straight-ahead would

support this hypothesis. On the other hand, when the patient’s head remained fixed in

space during the trunk rotation, that is when the trunk rotation was undetectable because

of the absence of neck muscle proprioception and rotational-induced vestibular

stimulation, the final hand position should be deviated in the opposite direction to the

rotation. In this latter case, the reaching error would be due to the selection of motor

commands similar to those used in the absence of body rotation and which would not

compensate torques due to trunk rotation. To test this hypothesis, we determined the

torques needed to perform accurate reaching during trunk rotation using inverse

dynamics. Then, we predicted GL’s joints torque using a forward dynamics model to

verify whether GL changed her motor commands when her trunk rotated in the absence

of rotational vestibular information.

Case report and methods

One deafferented patient (GL, 56 years old woman) and three normal subjects

(average years 55 years, SD=2) participated to this study. Thirty-one years ago, the

patient suffered a sensory neuropathy that was confirmed by a sural nerve biopsy

(Forget and Lamarre, 1995). She has permanent and selective loss of the large neck and

whole body sensory myelinated fibers. Her vestibular nerves remained intact as

confirmed by measures of the gain of her vestibulo-ocular reflex which are similar to

control healthy subjects (Blouin et al. 1995). Electrophysiological investigations

showed no evidence of motor fibers impairments. Prior to the experiment, the subjects

gave a signed consent to participate in this experiment in accordance with the ethical

standards set out in the 1964 Declaration of Helsinki.

The experiment was carried out in darkness. Subjects were seated on a chair

positioned above the rotation axis of a motorized revolving platform (Fig. 1). A three-

131 point safety belt was used to prevent body movement relative to the chair. The patient’s

feet, legs and left arm were immobilized. The chair was fixed directly on the platform,

which could be rotated by a servo-motor whose speed was controlled by a Smart Motor

Control Card (Baldor SMCC). The platform angular position was returned to the

computer by the axis control card. A headrest attached to the seat could be used to

prevent head-on-trunk displacements during the rotations. To keep the patient’s head

stationary in space (in the condition without vestibular cues) the headrest was removed,

and an experimenter positioned behind the patient held firmly her head during the

rotation.

An LED fixed to the tip of the right finger could provide visual feedback of the

finger. Subject’s right index and head positions were measured by six-degrees of

freedom electromagnetic sensors (Polhemus Fastrak), one taped to the index fingertip

and the other fixed on a light helmet wore by the subjects (the emitter was positioned 10

cm above participant's head). Because magnetic fields are sensitive to metallic

environments, all the elements positioned inside the used magnetic field were made of

wood or plastic. This precaution ensured good linearity of the recording system over the

working space. With this system, the absolute position of the sensors could be measured

with an accuracy of 1 mm. A micro-switch, fixed on patient's chin, was the starting

finger position and permitted to detect arm movement onset. Platform and finger

position signals were respectively sample and recorded at 240 Hz and 60 Hz by means

of a Keithley A/D converter device (AD-win Pro model). They were then low-pass

filtered (zero-phase forward and reverse digital Butterworth-type filter, with 9th rank

order and 7 Hz cutoff frequency). The subjects wore audio earphones diffusing a white

noise, in order to mask possible auditory spatial reference cues. The target was a light

emitting diode (LED), located 1 m in front of the subjects (mid-sagittal plane) at chin

level. The target was slightly too far to be touched by the subject.

132

Figure 1. Schematic representation of the experimental set-up. In all conditions, the chair on which the subject was seated was rotated. In the No-vestibular condition, an experimenter standing behind GL held her head to keep it fixed in space during the rotation. In the Vestibular condition, the head was maintained fixed on trunk by a headrest.

Experimental design

At the start of each trial, the finger LED was switched on and the subjects brought

their illuminated finger on their chin. Pressing on the switch turned on the target. The

subjects in their own time (which was about 2 to 3 s after target illumination) initiated

the pointing movement towards the target. GL, who performed the experiment before

the control subjects, was asked to perform her movements at her preferred speed,

stressing movement accuracy over movement speed. Offline analysis showed that GL

completed her movements with a mean of 1.5 s. The release of the switch extinguished

both the finger LED and the target. The chair rotation occurred 300 ms later. Before the

experiment, the experimenters showed to the subjects that the target was attached to the

rotating platform. The experimenters reminded the subjects frequently during the

experiment that the extinguished target remained straight-ahead during the rotations.

133 Body rotations were 25° or 40° in the clockwise (CW) or the counterclockwise (CCW)

direction. All rotations lasted 1 s and had bell shaped velocity profiles. Velocity peaks

of the 25° and 40° rotations were respectively 58°·s-1 and 93°·s-1. They were reached

500ms after the rotation onset. Acceleration peaks were respectively 207°·s-2 and 331°·s-

2 for the 25° and 40° rotations. These maximal accelerations were reached 250ms after

rotation onset.

The patient was tested in two conditions. In one condition, GL’s head was

maintained fixed on her trunk using the headrest (Vestibular condition). Thus, the chair

rotation stimulated the vestibular system (principally the horizontal semi-circular

canals). In a second condition, GL’s head was maintained fixed in space (No-Vestibular

condition). In order to have GL concentrated on producing reaching movements, we did

not ask her to report her perception after the trials. In a previous experiment, GL still

perceived her head centered on the trunk when, with the eyes closed, her head was

slowly rotated 60° leftward or rightward by the experimenter (Blouin et al., 2003). After

the present experiment, GL reported that she had sometimes felt vague sensation of self-

motion but she was unable to state whether it was her head or trunk that moved. This

sensation of self motion presumably resulted from the perceived pressure exerted by the

experimenter’s hand on her head during the trunk rotation. The parasympathetic and

sympathetic afferent fibers innervating the viscera are mostly unmyelinated (Khan et al.,

2006) and are presumably preserved in GL. Therefore, the sensory inputs from

graviceptors embedded in the abdominal viscera could also have contributed to self

motion perception. The vague sensation of self-motion, which GL reported as being

incommensurable with respect to the whole-body perception in the Vestibular condition,

had presumably little or no effect on the reaching movement. Therefore, when her head

remained fixed in space, GL had no reliable cues to estimate the torques applied on the

arm during the rotation.

Controls were tested in the vestibular condition only. As it provides the brain with

information about the arm position with respect to the trunk, proprioception from the

upper limb may also participate to control movement of the hand towards the

memorized straight-ahead target for the healthy subjects. It was then possible to

compare the accuracy of movements when they were controlled on the sole basis of

vestibular cues and when proprioception is also available.

134

The subjects performed 6 reaching trials per direction and per amplitude of

rotation and 6 trials without body rotation. Patient’s reaching accuracy was first

evaluated in the Vestibular condition then in No-vestibular condition. We randomized

the presentation of the direction and amplitude of the rotations in each condition.

Data analysis

Reaching movements were analyzed computing both the maximal deviation of the

hand path during reaching movement and final hand position. Maximal hand deviation

was the maximal perpendicular distance between the hand trajectory and the medio-

sagittal plane. Final hand position was the distance between the hand and the medio-

sagittal plane when reaching movement offset was detected (i.e. when the absolute

value of the hand velocity in space was less than 1 cm.s-1). Both the hand path deviation

and the final hand position were null when the hand was collinear with the medio-

sagittal plane, positive and negative when the hand was respectively on the right and left

of the medio-sagittal plane. The mean final hand position obtained, for each rotation

amplitude and each condition, was subtracted from the mean final hand position

calculated in the trials without body rotation. The same procedure was applied for the

maximal path deviations. These data normalizations enabled better comparison of the

effect of the rotational-induced torques on the hand trajectory across conditions. This

procedure was performed after all trials have been time-normalized (i.e., mean hand

movement duration of all trials = 1.5 s). Data analyses showed that the maximal hand

deviation in the Vestibular condition occurred before reaching movement offset and was

invariably followed by a decrease in hand deviation. We considered this decrease in

hand deviation as resulting from movement correction. We used the delay between body

rotation onset and the peak deviation of hand trajectory as an estimate of the hand

correction latency.

We used t-tests analyses to compare the effect of the experimental conditions. A

P value of 0.05 was considered statistically significant.

135 Results

Following trunk rotation onset, the hand of the patient deviated from the medio-sagittal

plane regardless of whether her head remained fixed in space or fixed with respect to

the trunk (Fig. 2). The deviations increased with the magnitude of the rotation in both

conditions. On average, the hand maximal deviations reached 12.56 cm and 18.9 cm for

25° and 40° body rotations, respectively. The t-tests showed that the maximal deviations

were not significantly different in the Vestibular and No-vestibular conditions for CCW

rotations (p>0.05) but were significantly larger in the Vestibular condition than in the

No-Vestibular condition for CW rotations (p<0.05). These deviations, being in the

opposite direction to the rotations, likely resulted from the passive forces applied on the

arm during the rotations.

Figure 2. Patient’s mean finger lateral positions with respect to the body during reaching movements, in the No-vestibular and the Vestibular conditions for the 40° body rotations.

136

The patient largely compensated for the large hand path deviations caused by the

rotational context when vestibular signals could provide information about body

rotations (Fig. 3, Table 1). Indeed, in all rotation conditions, t-tests showed that hand

position at maximal trajectory deviations were significantly different than hand position

at movement offset. The patient actually over-compensated the hand deviations that

occurred during the rotations. Indeed, her final hand positions were contralateral with

respect to the direction of hand deviations induced by the rotations. A completely

different picture was found in the No-vestibular condition where the deviations of the

hand positions at arm movement offset and at maximal hand deviation were not

significantly different in all conditions but 25° CCW.

Figure 3. Patient’s mean maximal lateral hand deviations (grey) and mean final hand positions (black) in the No-vestibular and the Vestibular conditions, for the four rotation amplitudes. Hand positions were normalized in reference to the measured positions in trials without body rotation. Vertical bars indicate between-trials standard deviations.

Table 1 shows the mean maximal path deviations and the mean final hand

positions for GL and controls. The table also reports the results of the t-tests comparing

the results obtained by GL’s with those obtained by each control subject. The hand

paths produced by the healthy subjects were also deviated in the opposite direction to

the body rotations. These deviations increased with the rotation magnitude and were not

markedly different to those showed by the patient. T-tests showed that the maximal path

deviations were significantly different between GL and the controls in only 5 out 16

comparisons. The controls also greatly compensated these path deviations by the end of

the reaching movement. GL’s and controls’ final hand positions were not strikingly

different as only 4 out of 16 comparisons reached significant level (final hand positions

137 of one control (C2 in table 1) were even greater than those of GL for 3 rotation

amplitudes).

Table 1. Maximal hand deviation and final hand position from G.L. in Vestibular condition and from the control subjects. Asterisks indicate that mean value from the control subject is significantly different than from G.L. (P<0.05 from the t-test).

Maximal Hand deviation (cm) Final Hand position (cm)

Body

rotation G.L. C1 C2 C3 G.L. C1 C2 C3

40° CW -12.07

(±4.2)

-3.58*

(±2.23)

-6.35*

(±3.81)

-15.6

(±2.65)

7.1

(±12.58)

1.71

(±2.97)

-8.44*

(±4.76)

6.77

(±2.6)

25° CW -5.29

(±4.69)

-1.44

(±0.62)

-1.47

(±0.98)

-6.5

(±3.29)

5.19

(±11.69)

3.21

(±2.4)

-5.33

(±3.5)

7.77

(±3.4)

25° CCW 6.15

(±3.95)

1.48*

(±0.8)

5.62

(±3.1)

11.22*

(±1.22)

-3.75

(±2.3)

-4.31

(±3.4)

9.5*

(±2.73)

1.06*

(±1.54)

40° CW 18.9

(±6.55)

5.17*

(±5.28)

12.37

(±7.5)

20.98

(±4.07)

-3.76

(±3.92)

-1.38

(±4.3)

16.63*

(±8)

0.32

(±4.86)

Mathematical model

To verify if in the absence of vestibular inputs (i.e., head fixed in space; No-

vestibular condition) GL used motor commands similar to those used in the absence of

body rotation, we determined first the shoulder and elbow torques needed to reach a

target without body rotation. Then, we computed torques caused by body rotation. This

allowed us to estimate the deviation of reaching endpoint that would be observed if the

brain does not account for torques due to body rotation. The Cartesian model of the

hand displacement followed a minimum jerk trajectory. Hand movement characteristics

were similar to GL’s experimental data (reaching amplitude: 0.4 m, peak hand velocity:

1.25 m/s, movement time: 1.5 s and trunk rotation onset lagged hand movement onset

by 0.3 s). We first determined elbow ( 2θ ) and shoulder ( 1θ ) angles from the Cartesian

data using inverse kinematics equations for a two-link model (see Appendix for more

details). Body angular position around the vertical axis was 3θ . Angular velocity and

acceleration components were obtained by differentiation of the angular position. Then,

the torques T1 2 3( , , )τ = τ τ τ at the shoulder, elbow and body were calculated from joint

138 angles T

1 2 3( , , )θ = θ θ θ using inverse dynamics (equation 1 – see Appendix for more

details concerning parameters H, h and A).

Net Normal inertial Inertial int eraction Centripetal Coriolis

2 21 4 1 2 3 5 2 3 3 4 2 4 3 2 4 1 2

2 22 6 2 3 3 5 1 5 3 6 1 6 3 11

3 1 3 2 1 3 2

H H H h h 2h 2h

H H H h h 2h (1)

H H H h

τ = τ + τ + τ + τ

τ = θ + θ + θ + θ + θ + θ θ + θ θ

τ = θ + θ + θ + θ + θ + θ θ

τ = θ + θ + θ + 2 21 1 2 2 1 3 1 2 3 2 2 1 2h 2h 2h 2hθ + θ + θ θ + θ θ + θ θ

Equation 2 is a simplification of equation 1.

H A (2)τ = θ +

where H and A are:

4 5 2

5 6 3

2 3 1

H H HH H H H

H H H

⎛ ⎞⎜ ⎟= ⎜ ⎟⎜ ⎟⎝ ⎠

1

2

3

AA A

A

⎛ ⎞⎜ ⎟= ⎜ ⎟⎜ ⎟⎝ ⎠

Equations 1 and 2. Torques at the shoulder, elbow and body.

To predict joint angles from torques (forward dynamics), we inverted equation 2.

1H ( A) (3)−θ = τ −

In the absence of body rotation, outputs of the forward dynamics equation

(equation 3) and inputs of the inverse dynamics equation (equation 2) were

indistinguishable. As expected, computer simulations showed that both joints torque

were larger for reaching movements performed during body rotation (Fig. 4).

Remarkably, the effect of body rotation on torque time-series is greater (shoulder and

elbow peaks) for counterclockwise (left panel) compared to clockwise (right panel)

body rotation suggesting that hand reaching control should be easier in the latter

situation.

139

Figure 4. Joints torque without rotation and with body rotation allowing no terminal error. Left panel presents both joints torque without and with body rotation of 40° counterclockwise rotation predicted by the forward dynamics model. Thick solid and dashed lines represent respectively shoulder and elbow torques during body rotation whereas thin solid and dashed lines respectively illustrate shoulder and elbow torques in the absence of body rotation. Right panel uses the same nomenclature as left panel but data presented are for body rotation of 40° clockwise direction. Body rotation onset occurs at 0.3 s in both panels.

To investigate whether GL programmed joints torque as if no body rotation

occurred in the No Vestibular condition, we removed from shoulder and elbow torques

dynamics due to body rotation (i.e., 22 3 3 3 4 3 2H h 2h 0θ + θ + θ θ = and

23 3 5 3 6 3 11H h 2h 0θ + θ + θ θ = for shoulder and elbow torques, respectively). The model

predicted hand trajectory that drastically diverged from GL’s hand trajectory (e.g., final

hand position greater than 35 cm whereas GL’s final hand positions were comprised

between 12 and 15 cm). Hence, GL programmed a motor command that to some extent

counteracted the effect of body rotation.

140

Figure 5. Hand trajectory and torques during body rotation. Left panel illustrates hand trajectories in body reference frame predicted by the forward dynamics model when body rotation dynamics are completely (thick solid line) or partially compensated (thin solid line, similar to GL’s behavior). Right panel shows both joints torque predicted by the forward dynamics model. These torques time-series correspond to the hand trajectories presented in the left panel. Thick solid and dashed lines represent respectively shoulder and elbow torques when body rotation consequences are completely compensated. Thin solid and dashed lines represent shoulder and elbow torques when body rotation dynamics is partially compensated.

To determine GL’s motor commands during reaching movement in the No

Vestibular condition, we found the torques that led to final hand position of about 15 cm

(i.e., mean GL’s final hand position for 40° CCW body rotations). To do so, we

iteratively multiplied each torque time-series allowing accurate final hand positions

(i.e., input of the forward dynamic model – equation 3) by a gain smaller than one. This

procedure allowed us to alter the motor commands. The output of the model

demonstrated that, for final hand position of 15 cm, the shoulder and elbow torques are

closed to those leading to accurate final hand position (Fig. 3 – right panel) and

drastically different than the ones observed in the absence of body rotation (see Fig.2,

left panel).

141 Discussion

Large Coriolis, inertial interaction, inertia and centrifugal torques are applied on

the arm when reaching for a target during trunk rotations (present and Pigeon et al.’s

(2003a) models). These torques were responsible for the large deviations in the reaching

trajectory observed when the patient’s trunk was rotated while her head was maintained

fixed in space. Deprived of proprioception of the cervical, axial and distal muscles, the

patient’s perception of the rotations’ dynamics was severely impaired, preventing her

from detecting and correcting for the arm deviation from the medio-sagittal plane during

the rotations.

Rotational-induced forces also modified the hand path in the Vestibular condition.

Contrary to the No-vestibular condition, however, the hand trajectory deviation was

completely compensated by the end of the reaching movements when vestibular signals

could provide information about body rotations (the results even showed slight over-

compensations). Strikingly, on the sole basis of vestibular information, and in the

complete absence of arm position sense, the brain was capable of predicting the

consequence of the rotations’ dynamics on the reaching arm movements. The final hand

position of the patient was not markedly different of those showed by age-matched

control subjects. These results are compatible with the idea that the dynamics properties

of the motor apparatus are represented in the form of internal models in the brain. A

growing body of evidence suggests that such models are used to generate the motor

commands necessary to produce intended motor actions, to predict the outcome of the

motor commands on the effectors and the effect on the effectors of estimated external

forces. Our findings therefore support empirical results and theoretical models that give

importance to internal representations and prediction in motor control (Cohn et al.,

2000; Flanagan and Wing, 1993; Kawato, 1999; Sarlegna et al., 2006; Thoroughman

and Shadmehr, 1999; Wolpert and Kawato, 1998).

Previous studies showed that vestibular-based internal representation of the

dynamics of body-in-space motion is used by the oculomotor system to control eye

movement during self-displacements (Angelaki et al., 2004; Hess and Angelaki, 1997;

Merfeld et al., 1999). Here we have shown that the brain can use the vestibular signals

to perform the complex computations to predict the effect of body motion on the arm

trajectory. The inertial vestibular coding of motion would therefore also serve to the arm

142 motor control. As the forces induced by trunk rotation are not only function of the

rotational velocity but are also proportional to both the mass and the linear movement

velocity of the arm, such computation presumably uses forward internal models that

predict the consequence of the motor commands on the arm (e.g. in terms of velocity,

direction). The existence of such forward internal models in the absence of

proprioception is suggested by the possibility of GL to correct unseen movement

trajectories in order to reach for targets that shift positions during ongoing arm

movements (Bard et al., 1999; Sarlegna et al., 2006). Efference copy mechanisms could

contribute in building the forward internal model (Desmurget & Grafton, 2001;

Wolpert, & Flanagan, 2001). Nonetheless, predictive capabilities in the absence of

cutaneous and proprioceptive feedback appear limited, especially when external mass is

added to the body. For instance, contrary to healthy subjects, deafferented patients show

inefficient grip force during object manipulation because they fail to predict the

consequence of arm movements on the loads of hand-held objects (Nowak et al., 2003).

Their prediction of the high interaction forces arising between limb segments during the

multi-joints movements is also impaired, leading to disruption in the elbow and

shoulder joints coordination (Ghez et al., 1995; Messier et al., 2003; Sainburg et al.,

1993; Sarlegna et al., 2006). However, stiffening strategies could help them reducing

the magnitude of interaction torques when they are expected to be large (for instance

during rapid arm movement; Messier et al., 2003).

Other convincing findings supporting the use of internal representation of body

rotation to estimate external forces acting on the arm during reaching movements come

from a study of Cohn and colleagues (2000). These authors showed that when

motionless subjects reach for a target while experiencing continuous illusory self-

rotation (the illusion was induced by presenting a visual rotating environment to the

subject), the paths and endpoints of their initial reaching movements were displaced

such as if subjects were compensating for expected, but absent, Coriolis force (i.e.

leftward deviation during counterclockwise illusory rotary displacement and rightward

deviation during clockwise illusory self-displacement).

Nevertheless, in several occasions, the forces induced by the rotational context can

be considered as contributing to the reaching movement rather than being detrimental.

This is the case, for instance, when individuals reach for an Earth-fixed object while

rotating the trunk in the opposite direction to the target direction. Here, rotation induced

143 forces push the arm in the direction required to cancel out the effect of body motion on

hand-in-space movement. The fact that hand-in-space trajectory remains relatively

unchanged despite trunk motion (Bresciani et al. 2002, 2005; Guillaud et al., in press)

suggests that the brain computes and uses the rotation induced force to control reaching

movement during trunk rotations. Together, these results stress the importance for the

brain to determine the context in which the motor behavior occurs to tune the motor

commands (Wolpert and Ghahramani, 2000).

When reaching movements were performed with head fixed in space, we

hypothesized that GL would program arm movement as if no body rotation occurred.

To verify our hypothesis, we needed to predict hand trajectory during rotation if the

torques due to Coriolis forces were not considered. Remarkably, results from the

forward dynamics model demonstrated that if the torques due to body rotation are not

compensated, deviation of hand trajectory with respect to the body is much more

pronounced than the deviations showed by GL. By altering the torques leading to

perfect reaching movement during body rotation, we could estimate GL’s torques. It

seems that somehow, she succeeded in reducing the consequences of the body rotation

as her elbow and shoulder joints torques were close to the ones allowing accurate

reaching movement (see Fig. 5). Although we do not have a clear-cut explanation for

this observation, we may speculate. First, in the head fixed in space condition, the

experimenter held GL’s head with his hands applying pressure on her cheek and head.

Hence, the patient could have sensed the direction of rotation as she can feel touch and

pressure above her nose (Forget, 1986). Nevertheless, after the present experiment, GL

reported that she had sometimes felt vague sensation of self-motion without being able

to say whether it was her head or trunk that was moving. Her comments clearly

suggested that she could not determine the amplitude of the rotation and its dynamics. It

is therefore unlikely that the reduced effects of the rotational-induced forces applied on

the arm resulted from joint torques actively produced to counteract the effect of the

rotations. The patient could have limited the perturbation produced by the body

rotations by increasing the stiffness at both joints. GL was aware that the chair on which

she was seated could rotate (she performed the Vestibular condition prior to the No-

vestibular condition) and increasing joint stiffness could be considered as a safe strategy

in the absence of arm position sense. In the same way, the mathematical model neither

considers the passive dynamics properties (tendon, ligament, passive muscular

144 stretching…) that make up the damping and the stiffness at the joints. These

simplifications could explain the observed difference between the patient and the model.

Acknowledgments

The authors are very grateful to Jacques Paillard (1920-2006) for making this

experiment with GL possible. We are indebted for all the fulfilling and exciting open

discussions we had with Jacques Paillard over all these years. We also sincerely thank

GL who accepted to cross the Atlantic Ocean to participate to the experiment. We

would like to thank Frank Buloup and Marcel Kaszap for their software support. This

research was supported in part by Natural Sciences and Engineering Research Council

of Canada to MS, the Centre National d’Etudes Spatiales (CNES) and the NRJ

Foundation to JB and GMG.

145 Appendix

Equations 3 and 4. Equations used to determine the shoulder and elbow angle from the hand trajectory

−

− −

⎛ ⎞+ − −θ = ⎜ ⎟⎝ ⎠

⎛ ⎞θ⎛ ⎞θ = − ⎜ ⎟⎜ ⎟ + θ⎝ ⎠ ⎝ ⎠

2 2 2 21 1 2

21 2

1 1 2 E1

1 2 E

x y L Lcos (1)2L L

y L sintan tan (2)x L L cos

L1 and L2 are the length (m) of the upper and lower arm segments, respectively, and x and y are the coordinates of the hand position in a shoulder-centered system. Segment length, mass (mi), length (Li), moment of inertia (Ii) and centre of mass position from proximal joint (ri) come from Dempster’s table (1955). The indexes (1,2 and 3) are for the upper arm, lower arm and trunk, respectively.

2 2 2 2 2

1 1 3 1 3 1 1 2 3 1 2 3 1 1 3 1 1 2

3 1 2

2 2 22 1 1 3 1 1 2 1 2 3 1 1 3 2 1 2 1 2 2

1 2

23 2 2 3 2 1 2 1 2 2 2

2 24 1 1 2 1

H m (L r 2L r cos ) m (L L r 2L L cos 2L r cos )I I I

H m (r L r cos ) m (L r L L cos L r cos 2L r cos )I I

H m (r L r cos L r cos ) I

H m r m (l r

= + + θ + + + + θ + θ + θ+ + +

= + θ + + + θ + θ + θ + θ+ +

= + θ + θ + θ +

= + + 22 1 2 2 1 2

25 2 2 1 2 2 2

26 2 2 2

1 3 3 1 1 2 3 1 1 2 3 2 1 2

2 2 3 2 1 2 2 1 2 2

3 1

4 2 1 2 2

5 2 1 2 2 2 3 2 1 2

6 4

2L r cos ) I I

H m (r L r cos ) I

H m r Ih m L r sin m L L sin m L r sinh m L r sin m L r sinh hh m L r sinh m L r sin m L r sinh h

+ θ +

= + θ +

= += − θ − θ − θ + θ= − θ + θ − θ= −= − θ= θ + θ + θ= −

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Wolpert DM & Flanagan JR (2001). Motor prediction. Curr Biol 11, R729-R732.

CHAPITRE VI. Fusion of visuo-ocular and vestibular

signals in arm motor control

Etienne GUILLAUD, Gabriel GAUTHIER, Jean-Louis VERCHER, Jean BLOUIN

UMR Mouvement & Perception, CNRS et Université de la Méditerranée 163, Avenue de Luminy, 13288 Marseille Cedex 9, France

*Corresponding author. Address :UMR Mouvement & Perception, CNRS et Université de la Méditerranée, 163, Avenue de Luminy, 13288 Marseille Cedex 9, France E-mail address: jean.blouin@univmed.fr, Tel:(33) 4-91-17-22-77; Fax:(33) 4-91-17-22-52

Running head : Signals fusion in arm motor control

Manuscrit publié dans la revue Journal of Neurophysiology, 95:1134-1146, 2006.

149 Résumé

Nous avons vu que l'information vestibulaire était impliquée dans le contrôle des

mouvements du bras. Néanmoins, les travaux qui ont mis en avant cette implication ne

précisaient pas ou peu les atouts de l'intégration de ces signaux comparativement à

l'intégration d'autres modalités sensorielles comme les informations visuo-

oculomotrices. De plus, lorsque les signaux vestibulaires sont présents simultanément

aux signaux visuo-oculomoteurs, les bénéfices issus de l'usage des signaux vestibulaires

demeurent inconnus. Dans cette expérience, nous nous sommes intéressés à la fusion

des informations issues des systèmes vestibulaire et visuo-oculomoteur pour le contrôle

de mouvements du bras dans une tâche de stabilisation de la main dans l’espace au

cours d’une rotation du corps. Nous avons d'abord cherché à mettre en avant les

caractéristiques individuelles des contrôles vestibulo-brachial et visuo-oculobrachial,

puis nous avons analysé les caractéristiques d'un contrôle reposant sur ces deux

systèmes simultanément.

Pour cela, nous avons analysé la performance de sujets dans une tâche dite de

poursuite manuelle réalisée dans trois conditions. Au sein de ces conditions, les

modalités sensorielles permettant la détection du déplacement corps/cible différaient.

Cette détection reposait soit sur les informations vestibulaires, soit sur les informations

visuo-oculomotrices, soit sur la combinaison de ces deux sources d'informations. Pour

préciser au mieux l’intégration des signaux vestibulaires et visuo-oculomoteurs, nous

avons comparé les réponses motrices du bras lors de déplacements corps/cible à des

fréquences variables, qui permettaient ou ne permettaient pas des détections précises par

l’un ou l’autre des systèmes étudiés.

L'utilisation des seuls signaux visuo-oculomoteurs dans la tâche de poursuite

permettait un contrôle des mouvements du bras avec des latences importantes mais avec

une cinématique correspondant aux stimuli. A l'opposé, la réalisation de la tâche de

poursuite sur la base des seules entrées vestibulaires permettait une réponse motrice

précoce mais dont la précision spatiale diminuait au fil du mouvement (notamment pour

les rotations à basses fréquences). Lorsque les deux sources d'informations étaient

disponibles pour contrôler le mouvement de poursuite, des performances spatiales et

temporelles optimales étaient observées.

150

La réalisation de performances optimales sur la base de la combinaison des deux

sources d'informations ne peut pas s'expliquer par un modèle d'intégration unimodal ou

additif des informations, même avec pondération de la valeur attribuée aux différents

signaux. Nos résultats supportent un modèle fonctionnel dans lequel les signaux

vestibulaires influençent positivement l'aspect temporel de la poursuite manuelle, alors

que les signaux visuo-oculomoteurs permettent la production de la cinématique

attendue. Sur la base de ces deux sources d'information, le SNC est ainsi en mesure de

produire une exécution motrice optimale quelle que soit la fréquence, en exploitant les

caractéristiques bénéfiques des deux sources d'information.

151 Abstract

Keeping the finger pointing at an earth-fixed object during body displacements

can be achieved if compensatory arm movements counteract the effect of the rotation on

the hand’s position in space. Here we investigated the fusion of signals that originated

from systems having different neurophysiological properties (namely the visuo-

oculomotor and vestibular systems) in the production of such compensatory arm

movements. To this end, we analyzed the subjects' performance in three conditions that

differed according to the information they provided about relative target-body motion.

This information originated either from the vestibular or visuo-oculomotor system, or

from a combination of the two. To highlight the integration of visuo-oculomotor and

vestibular signals, we compared the arm response to motion frequencies presumed to

allow or to not allow optimal vestibular and oculomotor responses. When they could be

used in isolation, the ocular signals allowed long-latency but precise kinematics control

of the arm movement, while vestibular signals allowed accurate motor response early in

the rotation but their contribution declined as body rotation developed. Optimal

performance was obtained throughout the whole movement and for all rotation

frequencies when the visuo-oculomotor and vestibular signals could be used together.

This increase in hand tracking performance could not be explained by a unimodal model

or an additive model of vestibular and ocular cues, even when using weighted signals.

Rather, the results supported a functional model in which vestibular and visuo-

oculomotor signals have different influences on the temporal and spatial aspects of hand

movement compensating for body motion.

Keywords: arm movements, oculo-vestibular interaction, non-additive integration,

ocular tracking, oculo-manual tracking, whole-body rotation

152 Introduction

Stabilizing the hand in space and reaching for an object in the environment during

body motion are routine tasks. Some examples of such motor behaviour are reaching for

a button while walking and filling a glass at the tap while rotating the trunk. In the

former case, the body motion assists the reaching movements; in the latter, the body

motion can be considered as “non-cooperative” and may imperil the goal of the arm

action.

The present study focuses on the control of arm movements during “non-

cooperative” body motions. To preserve the hand’s spatial goal in this situation,

compensatory arm movements must be produced to counteract the effect of body

motion on the hand’s position in space. For externally driven (i.e., passive) body

displacements, when the direction, velocity and amplitude of the body motion are

unpredictable, the arm counter-adjustments cannot be controlled through feedforward

processes. Rather, they might essentially rely on feedback processes, i.e., on the signals

that provide information about body motion with respect to the hand’s spatial goal. In

the present study, we will consider the condition where subjects attempt to keep both

their hand and gaze on a visual target during sudden passive whole-body rotations in the

dark. The signals most likely used to code body-target relative displacement during such

behaviour are those associated with eye movements (leading to gaze stabilization) and

those resulting from body rotation. Our main concern here will be to understand how

these different signals contribute to the control of compensatory limb movements during

body rotation.

Keeping the gaze directed at a visual target during whole-body rotation in the dark

is accomplished through the activation and cooperation of the vestibulo-ocular reflex

system and the smooth pursuit system (Fukushima 2003; Schweigart et al. 2003;

Vercher and Gauthier 1990). The retinal and oculomotor signals (i.e., proprioception

and efference copy) thus generated during the eye movements can provide information

about the target-to-body displacement to be used to control compensatory arm

movements. When tracking a target with the eyes and the (unseen) hand, the hand

usually lags the target (Gauthier et al. 1995; Honda 1990; van Donkelaar et al. 1997a,b).

However, target motion frequency has a marked effect on tracking performance for both

153 the eyes and the hand; indeed, performance degrades as frequency increases (Bock

1987, see Xia and Barnes, 1999 for a review).

The vestibular system provides information about the linear and angular

displacements of the head and trunk (through neck muscle proprioception). The

contribution of vestibular signals in the control of posture (Day et al. 1997; Nashner and

Wolfson 1974), locomotion (Fitzpatrick et al. 1999; Bent et al. 2000, 2004) and eye

movements (Angelaki 2004; Barnes and Eason 1988; Cohen et al. 1992; Lisberger and

Sejnowski 1992; Zee 1981) has been largely described in the literature. There is less

documentation of the vestibular-related motor functions we are studying here, involving

the control of arm movements during body motion. Still, some recent studies suggest

that vestibular signals can provide information about the direction and velocity of the

compensatory arm movements that need to be produced to reduce the effect of body

motion on hand-in-space position (Bresciani et al. 2002a,b,c, 2005; Feldman et al. 2003;

Mars et al. 2003; Tunik et al. 2003). For instance, individuals who are passively rotated

while reaching for a memorized target with no visual cue can modify their hand

trajectory online to reach a target with small errors (Bresciani et al. 2002b, 2005). The

recent finding showing that patients with vestibular deficits cannot maintain a steady

state hand position while moving their trunks (Feldman et al. 2003), in contrast with

deafferented patients (Feldman et al. 2003; Tunik et al. 2003), also argues for a close

link between vestibular signals and the arm motor system in such a task.

Electromyographic responses to galvanic vestibular stimulation have been

recorded in the triceps brachii muscles with latencies as short as 30-40 ms (Baldissera et

al. 1990; Britton et al. 1993). On the basis of such latencies, it has been suggested that

vestibular input reaches motoneurons via direct pathways (e.g., via the vestibulospinal

and reticulospinal pathways, Britton et al. 1993; Fitzpatrick et al. 1999; Welgampola et

al. 2001). Therefore, during body motion, accurate and rapid compensatory arm

movements can be triggered by vestibular signals. However, the capacity to process

vestibular signals to control arm movements is likely condition-specific. Indeed, the

dynamic properties of the vestibular system’s components make the labyrinths unfit for

detecting acceleration smaller than 0.05°.s-2 (Nashner 1971). Below this threshold,

because of these high-pass transfer characteristics of the vestibular system, low rotation

frequencies can be detected but are underestimated (Mergner et al. 1991).

154

Thus, visuo-oculomotor and vestibular signals can contribute to the control of arm

movements during body motion. According to weighted additive models of signals

fusion (see for instance Howard 1997 and Mergner et al. 2001), the weights assigned to

the vestibular and visuo-oculomotor cues could depend on the body rotational

frequency. Visuo-oculomotor signals would be particularly efficient in controlling

compensatory arm movements during low-frequency body rotations, whereas vestibular

signals would be more efficient in high-frequency conditions (and thus with high

acceleration). Therefore the compensatory arm movements during whole-body rotations

should be optimal in a large range of rotational frequencies thanks to visuo-oculomotor

and vestibular signals integration. The goal of the present experiment was to test this

prediction by analyzing arm motor response to different visuo-oculomotor and

vestibular stimulations during relative target-to-body displacements. More specifically,

to emphasize the integration of visuo-oculomotor and vestibular signals in arm motor

control, we compared the arm response to stimuli having different frequencies. The low

and high frequencies were selected on the premise that they allowed or did not allow

optimal oculomotor or vestibular responses. Discussion on the nature of the visuo-

oculomotor and vestibular signals fusion also required us to determine how the arm

motor system responded, in our experimental context, to vestibular and visuo-

oculomotor information when present in isolation.

Materials and methods

Subjects

Seven self-declared right-handed subjects (4 men and 3 women) volunteered to

take part in this experiment. Their average age was 26 years (SD=5). None of them had

any history of vestibular or ocular disorders. They all had normal or corrected-to-normal

vision. Prior to the experiment, the subjects gave their informed consent to participation

in the study, which was performed in accordance with the ethical standards laid down in

the 1964 Declaration of Helsinki.

Material

The experiment was carried out in darkness. Participants were seated on a chair

positioned above the rotation axis of a motorized revolving platform (1.5 m diameter).

The chair could be affixed either directly to the platform (Fig. 1A) or to a horizontal set

155 of earth-fixed rails placed 15 cm above the platform (Fig. 1B). In the latter case, the

chair (and the subject) remained motionless during platform rotation, the rotation being

used here only to move the target around the subjects, as we will detail below. The

platform was rotated by a servo motor whose speed was controlled by a Smart Motor

Control Card (Baldor SMCC). The platform’s angular position was returned to the

computer by the axis control card. A headrest attached to the seat prevented head-on-

trunk displacement. Participants wore audio earphones diffusing white noise to mask

out auditory spatial reference cues.

Figure 1. Schematic representation of the set-up used in the ocular, vestibular, and combined conditions. In both ocular and vestibular conditions, the subject was rotated and the target was earth-fixed. In the ocular condition, the subject, seated on the chair fixed on the tracks above the rotating platform, remained stable and the target was rotated by the platform.

The position of the subject’s right index finger was detected by a six-degree-of-

freedom electromagnetic sensor (Polhemus Fastrak) taped to the tip of the index finger

(the emitter was positioned 10 cm above subject's head). Because magnetic fields are

sensitive to metallic environments, all the elements positioned inside the magnetic field

were made of wood or plastic. This precaution ensured good linearity of the recording

system over the working space of each experimental condition (as tested prior to the

experiment both with and without chair rotation). With this system, the absolute

position of the finger could be measured with accuracy within 1 mm. Horizontal eye

movements were measured using an electro-oculographic device (Lablinc V bio-

amplifier manufactured by Coulbourn). All signals were recorded at 120 Hz using a

Keithley (AD-win pro) A/D converter device.

156

All visual information (e.g., target, fixation light) was provided to the subjects

with light-emitting diodes (LEDs, 3 mm in diameter) located 15 cm above a semi-

reflecting glass board (1.2 m x 1 m) resting horizontally at neck level. A narrow board

positioned vertically between the observer and the LEDs prevented direct vision of the

LEDs, which appeared as virtual images 15 cm beneath the glass, i.e., slightly below the

participant’s shoulders. Hence, tactile contact with the targets (or fixation point) was not

possible. Vision of the hand was prevented by a black sheet placed under the glass (this

procedure does not change the reflective properties of the glass). Distance between the

subject and the target was adjusted in order to obtain a comfortable arm position when

the finger was positioned on the target (it was usually around 55 cm).

Of the three conditions that were run, two involved rotating the subjects in front of

an earth-fixed target and one involved rotating the target in front of the immobile

subjects. Rotation amplitude was always 60°. The subject’s task was to maintain the

right index finger on the target during the relative target-body motion. The initial target

position was always 30° to the left of the participants’ mid-sagittal plane and the final

position always 30° to the right. It follows that the relative rotation direction between

the body and the target was the same in all conditions, therefore requiring identical arm

motor responses in the subject’s body reference frame. Hereafter, “tracking arm

movements” will refer to the movements produced by the subjects to keep the hand

either stationary in space during body motion or on the moving target when the body

was still.

Each trial was preceded by a preparatory period during which the target and an

LED located at the tip of the index finger were simultaneously visible. During this

period, the subject extended the arm to position the index finger at the starting position.

The finger LED was lit for 3 s. The time between the offset of the finger LED and the

onset of the rotation was randomized between trials to avoid movement onset

prediction. It was 300 ms, 750 ms, or 1750 ms. Approximately 2 s after the rotations,

the platform returned, still in darkness, to its initial position using the same velocity

profile as used for the initial rotation. During the return phase, the subject positioned his

pointing hand on his thigh.

157 Vestibular condition

In the vestibular condition, the chair was attached to the revolving platform (Fig.

1a). Its motion rotated subjects around their vertical axes, principally stimulating the

horizontal semi-circular canals of the labyrinths. The subjects were instructed to keep

their index finger on the extinguished earth-fixed target during the rotation (middle

panel of Fig. 2). To minimize eye movements likely to result from vestibulo-ocular

reflex activation, subjects gazed at a platform-fixed LED during rotation (a condition

allowing subjects to determine body rotation with good accuracy, Bloomberg et al.

1988; Blouin et al. 1995c; Israël et al. 1993). This LED was positioned 35° to the left of

the subjects, i.e., 5° to the left of the target before rotation. Therefore, in this condition,

the required compensatory arm movements were assumed to be mainly determined

through vestibular information.

Figure 2. Initial and final hand positions required in all conditions. In both the combined and the ocular conditions, subjects had to keep their gazes aimed at the target. In the vestibular condition, subjects gazed at a fixation light that remained fixed with respect to the body during the rotations. Subjects had to produce similar 60° arm movements in all conditions.

Ocular condition

In the ocular condition, the chair was fixed on the set of rails above the rotating

platform and therefore remained motionless (Fig. 1b). The target's LED was attached to

the upper end of a vertical rod bolted to the platform. Its virtual image remained visible

during the rotations. The subject’s task consisted in pursuing the rotating target with his

158 finger and eyes (right panel of Fig. 2). In this condition, information about the arm

movements required to keep the finger on the target was derived from visuo-oculomotor

signals generated during the pursuit eye movements.

Combined condition

The set-up in the combined condition was identical to the one used in the

vestibular condition (i.e., the chair was fixed to the platform). However, here, the earth-

fixed target remained visible during the rotation. Subjects were instructed to keep their

index finger and eyes on the target during body rotation. Therefore, the required eyes

movements were similar in amplitude and dynamics to those induced in the ocular

condition. However, they were not controlled through similar neural processes because

of the contribution of vestibular signals in this combined condition (Robinson 1981).

We shall use the term “pursuit eye movements” when referring to the ocular movements

in both the ocular and combined conditions. On the other hand, the vestibular

information in the combined condition was identical to that generated in the vestibular

condition. As a consequence, in the combined condition, both the visuo-oculomotor and

vestibular signals could convey the information necessary for controlling compensatory

arm movement during body rotations.

Rotation velocity profiles

In all conditions, the servo motor generated 60° platform rotations with a bell-

shaped velocity profile very close to a cosine (Fig. 3). We varied the rotation’s

acceleration and velocity, as these are known to affect both the vestibular system’s

efficiency in detecting body motion and the quality of the pursuit eye movements.

159

Figure 3. Position, velocity and acceleration of stimuli (twelve frequencies, from 0.05 to 0.34 Hz). Acceleration is barely visible at the lowest frequencies, since it was very low (e.g., peak of 5°.s-2, in the 0.05 Hz condition). All rotations were of 60° magnitude.

Rotations will be referred to according to their frequency (in accordance with the

studies on the vestibular functions and on the smooth pursuit eyes movements). Each

rotation described a half-cycle of 60 degrees in amplitude in the half time of whole

cycle. The rotation frequencies tested were 0.05, 0.07, 0.08, 0.1, 0.12, 0.15, 0.2, 0.23,

0.26, 0.3, 0.32, and 0.34 Hz. Their distribution was non-linear so as to obtain more data

for frequencies expected to have a greater effect on subjects’ performance, i.e., the

lowest and highest frequencies. Rotation durations were a function of the rotation

frequencies. They ranged between 1.47 s and 10 s (duration of the highest and the

lowest frequencies, respectively).

Each condition was made up of 96 trials, i.e., 8 trials per rotation frequency. The

order of presentation of the conditions was randomized between subjects. The order of

presentation of the frequencies was randomized within each condition. Each subject was

tested in only one experimental condition per day.

160 Data processing

The raw signals from eye, finger and platform position signals were low-pass

filtered (Zero-phase forward and reverse digital Butterworth type filter, with 9th rank

order and 8 Hz cut-off frequency). Angular index finger position was computed on the

basis of the Cartesian coordinates provided by the electromagnetic sensor and adjusted

to have a value of zero when the finger was at the starting position (just before the onset

of rotation). Because the required arm movements were similar with respect to the trunk

under all conditions (see Fig. 2), angular index finger position variations were computed

with respect to the trunk.

Delays in the visuo-oculomotor system may cause accumulation of retinal errors

when tracking a visual target, especially when the target moves at high velocity. The

strategy developed by the oculomotor system to keep the target's image on the high-

acuity foveal region when retinal velocity errors reach a certain level is to combine

smooth eye movements with rapid catch-up saccades (de Brouwer et al. 2002; Lisberger

et al. 1987). In the present study, analyses of the tracking eye movements were

performed on the portions of the eye velocity traces without saccades. When saccades

occurred, they were removed from the traces and substituted by a "smooth pursuit"

component using an interpolation procedure. First, saccades were identified when the

eye movement velocity differed from the target velocity by 50° s-1. Then backward and

forward searches were performed to detect the onset and offset of the saccades,

respectively. The beginning of a saccade was defined as the point 8 ms before the eye

velocity crossed the required velocity plus 2 standard deviations limit (the standard

deviation was computed before stimulus displacement when the eyes were motionless;

mean SD across subjects = 5° s-1). The end of a saccade was defined in a similar

manner. The portions of the eye velocity showing a saccade were removed. Eye velocity

was averaged both before and after the saccade on 24 ms time ranges. Difference

between the computed velocities was used with the saccade duration to compute a

constant average acceleration. The removed portion was then replaced by a straight line

generated on the basis of this acceleration. This method was inspired by methods used

in previous studies (Barnes 1982; Engel et al. 2000; Kanai et al. 2003).

161 Measured variables

Velocity ratio

Dynamic precision of a pursuit movement can be evaluated for any given moment

during the course of the movement with the instantaneous velocity ratio. The velocity

ratio of ocular and manual pursuits was computed using the equations )(

)(tVstimulus

tVhand and

)()(tVstimulus

tVeyes , which were, respectively, the angular velocity quotients of the hand and

the eyes, over the stimulus velocity (body or target rotations). However, velocity ratio

does not progress with a linear function. For instance, VR value would be 0.5 if the

stimulus moves twice as fast as the hand but it would be 2 if the hand is moving twice

as fast as the stimulus. This non-linearity was greatly reduced transforming VR into its

log base 2. With this transformation, similar stimulus and hand velocities would be

associated with a Log(VR) of 0, Log(VR) of -1 would indicate that the stimulus moves

twice as fast as the hand, and Log(VR) of 1 would indicate that the hand is moving

twice as fast as the stimulus. Log(VR) was used in the statistical analyses to solve the

problem of the VR's non-linearity, and the VR values were plotted on semi-log plot in

the figures (Figures 4, 7 and 10).

Velocity gain

The velocity of the tracking movement can match the velocity of the moving

stimulus without being perfectly in phase with it. Due to the latency or the delay of the

studied sensorimotor system, movements can lag behind the stimulus. In such a case,

the VR value can reveal errors even though subjects are tracking with the right speed a

target that is moving at a non-constant velocity, as in the present experiment. For these

reasons, velocity gains were also calculated following phase shift compensation. They

correspond to the velocity ratio computed on signals following phase shift

compensation.

The phase lag was computed, for each trial, by cross-correlation in time domain on

the entire signals of angular velocities of the stimuli and the effectors, i.e., either the

hand or the eyes. An optimization routine (based on the Matlab® ‘xcorr’ function)

computed for each trial the correlation between both signals for each possible phase

shift (with steps of 8 ms) in both directions. The phase lag was the induced phase shift

162 for the best-measured correlation. Then, the effect of the lag on the effector

displacements was compensated for extracting the lag value from the data. Positive lag

value indicates that the movement lags behind the stimulus. A gain close to 1 after

phase shift compensation would indicate that the subject tracked the target at the right

speed. Conversely, a gain different from 1 would indicate that the dissimilarity between

the compared signals is not only of temporal origin but is also due to the fact that the

effector is not tracking the stimulus with the appropriate velocity. In the present

experiment, a greater lag was expected between the finger and the target in the ocular

condition than in the vestibular condition. The phase lag compensation should therefore

affect to a greater extent the results obtained in the ocular condition than in the

vestibular condition.

Angular error and reaction time

In all conditions, finger and target position signals with respect to the trunk were

used to analyze movement accuracy. The current angular error was defined as the angle

separating the hand or the eyes (the latter in the ocular and combined conditions) and

the target throughout movement execution. The origin used to compute the angles was

the platform rotation axis, which coincided with the vertical axis of the subject’s head.

The error was positive when the hand or the eyes were ahead of the target and negative

when they lagged behind it. The final hand angular error was also calculated. It was

defined as the angle between the target and the index finger, after hand movement offset

(i.e., when hand velocity dropped under 1° s-1). Hand reaction time was calculated on

the basis of both hand movement initiation time and rotation initiation time. Movement

onsets were detected using a 1° s-1 criterion (backward search from peak velocities).

Movement decomposition

For each trial, analyses were performed on stimuli movement segments of varying

lengths. The smallest segment was one tenth of the entire movement; the largest was the

whole movement. These analyses revealed that the VR varied during the movements.

The mean VR of three of the analyzed segments appeared to be most representative of

subjects’ performance under different experimental conditions and will be presented

here. These segments are: total movement, and the acceleration and deceleration phases

of the stimuli. Since any small disparities between target and finger motion (in relative

velocity) at the beginning and the end of the movements had a great effect on the

163 resulting VR values, the first tenth and the last tenth of the movements were

respectively excluded from acceleration and deceleration phase analyses.

Statistical analyses

Analyses of variance (ANOVAs) with repeated measures were used to test the

effects of the 3 experimental conditions and of the 12 rotation frequencies on the

dependent variables. The only difference between the velocity gain and VR variables

was the phase shift suppression during the gain computation. Using the phase shift

cancellation as a new variable with two levels (without cancellation (VR), and with

cancellation (gain)), it was possible to test its effect with a 2 (shift cancellation) x 3

(experimental conditions) x 12 (rotations frequencies) ANOVA.

Significant effects were further analyzed with the Fisher's protected LSD post-hoc

method. The advantage of the protected LSD method is that it provides the least

difference between values from a given set that is necessary to reach in order to be

deemed significantly different. The level of significance was set at P < 0.05 in all

analyses.

Results

Hand movement velocity ratio

The rotation frequencies and the conditions had marked effects on tracking arm

movements when VR was averaged on the whole stimulus movement (Figs. 4 and 5).

This was confirmed by the significant condition x frequency interaction (F(22,132) =

4.17, P < 0.001, LSD = 0.19 (from the log(VR), Fig. 4A). Post-hoc analyses showed

that VR increased in both the ocular and the vestibular conditions as rotation

frequencies increased (Ps < 0.05). This increase started at a moderate frequency in the

ocular condition (0.23 Hz) and from the smallest tested frequency in the vestibular

condition (0.05 Hz). Conversely, in the combined condition, the VR remained stable at

around 0.8, with VR significantly greater at 0.2 Hz than at 0.07, 0.08 and 0.1 Hz

(p<0.03). A main effect of the experimental conditions was also observed. VR was

significantly greater in the ocular than in both the combined condition (for all

frequencies but 0.2 Hz, P < 0.05) and the vestibular condition (for all frequencies,

P < 0.05). Lastly, in 8 of the 12 tested frequencies, VR was statistically different in the

vestibular and combined conditions (P < 0.05, no differences was found at 0.07 Hz, 0.1

Hz, 0.3 Hz and 0.32 Hz).

164

Figure 4. Average hand velocity ratios in the three conditions and twelve tested frequencies, for (A) the whole movement, (B) the acceleration phase, and (C) the deceleration phase of the rotations. Plotted values are the logs of the VR, the actual VR values correspond to the left axis which is labelled with a logarithmic scale, and the logs of the VR values correspond to the right axis which is labelled with a linear scale. For the purpose of comparison between the conditions, the scales of the graphs were kept at a fixed value. As a result, some differences between the conditions may be difficult to see. The vertical bars indicate between-subject standard deviations.

165

The effects of frequency and condition on the VR differed largely between the

acceleration and deceleration phases of the hand tracking movements (Fig. 4B and 4C).

During the acceleration phase, hand tracking was of good quality under both the

vestibular and combined conditions in all tested rotation frequencies, VR being close to

1 (Fig. 4B). Nevertheless, in these conditions, the VR was significantly smaller

(although marginally) at 0.05 Hz than at frequencies greater than 0.08 Hz (P < 0.05).

Conversely, in the ocular condition, the rotation frequency had a great effect on the VR

during the acceleration phase. The VR, which was 0.92 for the lowest frequencies (0.05

and 0.07 Hz), started to significantly decrease as rotation frequencies increased at 0.15

Hz (P < 0.03), dropping to 0.21 for the highest frequency. The ANOVA showed that

this frequency x condition interaction was significant (F(22,132) = 59, P < 0.001, LSD

= 0.09 (from the log(VR)). VR was significantly lower in the ocular condition than in

the vestibular and combined conditions for frequencies above 0.1 Hz (P < 0.03).

The ANOVA also showed a significant frequency x condition interaction on the

tracking mean VR during the deceleration phase (F(22,110) = 9.47, p<0.001,

LSD = 0.25 (from the log(VR)). The effects were radically different from those

observed in the acceleration phase (see Fig. 4C). In the vestibular condition, hand-

tracking movements were characterized by small VR values in the deceleration phase,

as small as 0.40 in the lowest rotation frequency. The VR slowly increased as the

frequency increased, but remained of small magnitude until the frequencies reached

high values (0.32 Hz). Above 0.26 Hz the VR increased markedly, reaching 1.2 at

0.34 Hz (significant increase from 0.08 Hz, P < 0.002). In the ocular condition, VR was

higher than in both other conditions for all frequencies during the deceleration. VR

increased as rotation frequencies increased, contrary to the acceleration where it

decreased. It was around the appropriate value of 1 in the lowest frequencies (i.e., 0.05,

0.07 and 0.08 Hz) but reached a value as high as 2.2 in the greatest tested frequency

(significant increase from 0.15 Hz, P < 0.02). This VR rate of rise was higher in the

vestibular condition than in the ocular condition. Finally, in the combined condition, the

frequency did not have a marked effect on VR, which remained more or less around

0.75. Nevertheless, post-hoc analyses showed that VR was significantly lower at 0.23

Hz than at 0.05 Hz and 0.34 Hz (P < 0.05), but this difference was marginal. VR in the

combined and vestibular were significantly different in all frequencies but 0.2 Hz to

0.3 Hz.

166

Figure 5. Stimuli and mean arm movement velocity profiles from a typical subject in the different experimental conditions. Left panel: frequency of 0.32 Hz in the ocular condition. Middle panel: frequency of 0.07 Hz in the vestibular condition. Right panel: 0.34 Hz in the combined condition. We can see a considerable lag of the hand in the ocular condition, an arm tracking movement that underestimated the stimulus in the vestibular condition (at low frequency), and a good temporal and kinematics performance in the combined condition.

Hand lags and hand movement gain following phase shift compensation

Compensating for the phase shift between hand and target motion velocity signals

allowed us to determine the degree to which the velocity ratio errors revealed in the

previous analyses were due to lags between arm and stimulus displacements, or rather

to inappropriate velocity of the hand movement. Here, lags refer to the phase shifts

during task executions, which can differ from latencies (or reaction times), which are

the initial delay between the initiation of target and hand movements.

The frequency and the condition had marked effects on the lags (see Fig. 6). This

effect was attested to by the significant frequency x condition interaction (F(22,132) =

8.52, P < 0.001, LSD = 77 ms). For the combined condition alone, the lags remained

stable around the null value in all tested frequencies (no significant difference between

frequencies, P > 0.05). For the vestibular condition, the measured lags showed that the

hand led the stimulus in the lowest tested frequencies. The lag values were significantly

lower in the vestibular conditions than in the combined condition below 0.12 Hz (P <

0.05). For this frequency and also those that were higher, the lags were not statistically

different between these conditions and were close to 0. In the vestibular condition,

movement execution was of good quality during the initial part of the movement (as

witnessed by VR analyses). However, the capacity to determine body rotation

diminished during the deceleration. The hand started to decelerate slightly before the

stimulus and came to a rest while the stimulus was still moving (see Fig. 5 for an

167 illustration). Therefore, the hand leads showed in the vestibular condition did not result

from anticipatory hand movement responses to the stimulus but rather from a great

underestimation of body motion velocity during the deceleration phase. This was

especially the case in the lowest tested frequencies. Post-hoc analyses showed that the

lags were significantly higher in the ocular condition than in both the vestibular and the

combined conditions for all frequencies (P < 0.05) but the two lowest frequencies in the

latter condition. In the ocular condition, the lags remained stable around 130 ms

whatever the frequency, post-hoc analyses only showing a significant difference

between the lags measured in the 0.07 Hz (55 ms) and 0.34 Hz (195 ms) conditions

(P < 0.02).

Figure 6. Lags between stimulus and hand displacements, computed by cross-correlation in time-domain. Positive values indicate that the hand was lagging behind the stimulus. In the vestibular condition, negative lags were due to the fact that the hand started to decelerate before the stimulus and came to a rest while the stimulus was still moving. The vertical bars indicate between-subject standard deviations.

Gain and VR comparison resulted in a triple interaction shift cancellation x

condition x frequencies in the acceleration phase (F(22, 110)=43.12, P < 0.001, LSD =

0.1 (from the log of VR and gain)) and in the deceleration phase (F(22, 110)=26.6,

168 P < 0.001, LSD = 0.07 (from the log of VR and gain)). Phase shift occurrence had no or

only small effects on the VR in the vestibular and combined conditions but had a

marked effect in the ocular condition. Indeed, in the ocular condition, phase shift

compensation greatly reduced and cancelled out the frequency effect observed in the

acceleration and the deceleration phases, respectively (Fig. 7, left panels). Post-hoc

analysis showed that VR and gain significantly differed in all frequencies of the ocular

condition but the smallest (i.e. 0.05 Hz, P < 0.01). After phase shift compensation, the

tracking velocity gain was slightly smaller than 1 in the acceleration phase (especially at

high frequencies), and very close to 1 in the deceleration. Therefore, the poor tracking

quality observed in the ocular condition was mainly due to a lag between the stimulus

motion and the hand response.

Figure 7. Mean hand velocity ratio and gain in the three conditions (before and after lag compensation) during the acceleration phase (A) and the deceleration phase (B) of the rotations. Plotted values are the logs of the VR, the actual VR values correspond to the left axis which is labelled with a logarithmic scale, and the logs of the VR values correspond to the right axis which is labelled with a linear scale. In the ocular condition, after phase shift compensation (gain), no frequency effect was present, contrary to the VR. Hand and target movements had closed kinematics characteristics, but were separated by a great temporal delay (the target leading the hand). No marked differences appeared between VR and gain in the other conditions, the phase shift cancellation having no positive effect on the results. For the purpose of comparison between the conditions, the scales of the graphs were kept at a fixed value. As a result, some differences between the conditions may be difficult to see.

In the acceleration phase of the vestibular condition, VR and gain differed

significantly in the small frequencies only (from 0.05 Hz to 0.15 Hz, P < 0.015), VR

being closer to 1 than the gain (Fig. 7, middle panels). This suggests that the errors

169 observed in low frequency conditions resulted from an inappropriate hand tracking

velocity rather than from a simple delay between the hand and the stimulus. Greater VR

with respect to the gain is in agreement with the results of the negative lags showed

above for the low frequencies in the vestibular condition. As subjects underestimated

body rotation velocity for these frequencies, they started to decelerate and came to a rest

before the stimulus. In the vestibular condition, phase shift compensation had no

significant effect on VR during the deceleration phase for frequencies between 0.12 Hz

and 0.3 Hz (P > 0.05), but significantly affected VR for the other frequencies (P

< 0.05) (the differences being smaller than 0.055, they can hardly be seen in the Fig 7

because of the scales of the graphs). Therefore, the gain remained small in all rotation

frequencies but the greatest (above 0.26 Hz).

Finally in the combined condition, the gain and VR remained relatively stable

between 0.8 and 1 in both the acceleration and the deceleration phases (Fig. 7, right

panels). The phase shift compensation had only moderated effects on the VR. Post-hoc

analyses showed that the VR was significantly smaller than the gain at 0.2 Hz

(P < 0.03) in the acceleration phase, and was significantly greater than the gain between

0.15 Hz and 0.25 Hz in the deceleration phase. However the differences between VR

and the gain did not exceed 0.08. As it can be seen in Fig. 7, the gain in the ocular

condition was frequently closer to 1 than both the gain and VR in the combined

conditions. This was the case for all frequencies in the deceleration phase and for all

frequencies smaller than 0.12 Hz in the acceleration phase, with significant difference

between both conditions at these frequencies (P < 0.05).

Hand tracking angular error

The error in hand movement tracking varied as a function of the stimulus

frequency and the experimental condition. This can be seen in Fig. 8, which, for the

purpose of clarity, only presents the errors obtained with the 3 lowest and the 3 largest

rotation frequencies. In the ocular condition, a small error was observed throughout the

movements performed with low rotation frequencies. For the large rotation frequencies,

the errors rapidly increased during the initial phase of the movement (i.e., acceleration)

and reached great magnitudes (up to -20°). However, these errors decreased rapidly

during the deceleration phase and had positive values towards the end of the movements

(hand over tracking the target). For the ocular condition, the variations of the errors in

170 the acceleration and deceleration phases are therefore in concordance with a lag in the

arm motor response with respect to the moving target.

Figure 8. Mean hand tracking angular error evolution during the relative target-body motion for the lowest and the greatest tested frequencies, in all conditions. For the purpose of clarity, only the errors obtained with the 3 lowest and the 3 largest rotation frequencies are presented.

In the vestibular condition, the stimulus frequencies had only a negligible effect on

the hand angular error during the acceleration phase (mean over tracking of 1.5°).

However, a marked frequency effect was observed during the deceleration phase (see

middle panel of Fig. 8). For the greatest frequencies, the hand exceeded stimulus

position, as witnessed by the positive errors that developed in the second half of the

movements. At lower frequencies, on the contrary, the hand largely lagged behind the

target (errors reaching 17° in the smallest frequency). In the combined condition, and

similarly to the vestibular condition, the angular error was small during the initial phase

of the movements. Errors developed during the deceleration phase, the hand being

lagged by the target. This error increased as rotation frequency decreased.

171

Figure 9. Terminal angular error and reaction time. Mean terminal angular errors in all conditions and tested frequencies (A) and reaction time averaged over all tested frequencies (B). Reaction times were significantly lower when the conditions stimulated the vestibular apparatus. The vertical bars indicate between-subject standard deviations.

An ANOVA performed on the terminal hand error revealed a significant

frequency x condition interaction (F(22,132) = 7.73, P < 0.001, LSD = 3.4°). The

magnitude of the movements increased as the frequencies increased in all conditions,

but this increase was greatest in the vestibular condition (see Fig. 9A). Post hoc

analyses showed that the errors significant increased from 0.07 Hz in the vestibular

condition, and only from 0.15 Hz in the both the ocular and combined conditions (P <

0.05). The difference between the terminal angular errors for low and high frequencies

was as high as 23° in the vestibular condition (from -17° to 6° respectively). This

difference was only 7° in the ocular condition, being -4° and 3° respectively, for the

172 lowest and the highest frequencies. In the combined condition, the difference between

the terminal angular errors for low and high frequencies was also 7° (from -11° to -4°).

The effect of rotation frequency on the terminal hand error was therefore smaller in both

conditions where subjects tracked the target with the eyes than in the vestibular

condition, where no pursuit eye movement was required. These errors, which were

dependent on the rotation frequencies, were smallest in the ocular condition.

Reaction time

For the lowest rotation frequencies, the required finger velocity at movement onset

was too small to be distinguished from the velocity signal issued from hand oscillation

while subjects attempted to keep the hand still in space. We surmise that this caused late

detection of finger movement onset and therefore an overestimation of arm reaction

time for the movements performed at low rotation frequencies. Consequently, the

absolute reaction time values obtained in the lowest rotation frequencies are presumably

not very representative. This bias decreased when the frequencies increased. However,

since this bias is similar across all experimental conditions, it should have no effect on

the difference in reaction times between the different conditions. The mean arm

movement reaction time was higher in the ocular condition (mean = 434 ms) than in

both the vestibular and combined conditions (global mean = 95 ms; F(2,12) = 98.3,

P < 0.001; LSD = 60 ms). No significant difference appeared between reaction times in

the vestibular and combined conditions (P > 0.05, see Fig. 9B).

Ocular velocity ratio

In both the ocular and the combined conditions, subjects tracked with their eyes

the lit target that moved with respect to their body. For these conditions, ocular

movements were analyzed to determine whether the quality of pursuit eye movements

influenced the quality of hand tracking movements. Eye movement velocity ratio could

not be computed in the vestibular condition as the subjects were to gaze at a chair-fixed

target during body rotation (which did not require eye movement).

For the lowest frequencies, the ocular VR was close to 1 in both the acceleration

and deceleration phases of the vestibular and combined conditions. However, VR was

affected by the increase in frequencies (Fig. 10). The effect was similar to that observed

173 on hand tracking movements: during the acceleration phase, the ocular VR decreased

with the frequency, whereas in the deceleration phase, it increased. The variations as a

function of frequency of the ocular VR were greater in the ocular condition than in the

combined condition. This was revealed by the significant frequency x condition

interactions in both the acceleration phase (F(11,66) = 11.5, P < 0.001, LSD = 0.14

(from the log(VR)) and the deceleration phase (F(11,44) = 2.3, P < 0.05, LSD = 0.12

(from the log(VR)).

During the acceleration, the ocular VR was generally closer to 1 in the combined

condition than in the ocular condition. This was confirmed by the post-hoc analyses that

showed that VR was significantly greater in the ocular condition than the combined

condition in all frequencies greater than 0.07 Hz but 0.12 Hz. During the deceleration

phase, VR of both conditions differed significantly at 0.23 Hz, 0.32 Hz and 0.34 Hz;

VR being closer to 1 in the combined condition than in the ocular condition. Therefore,

the quality of the pursuit eye movement was generally greater when vestibular

stimulation was present than when it was absent. Increasing rotation frequency

diminished the quality of pursuit eye movement in both conditions, but the presence of

the vestibular signal in the combined condition reduced this effect.

174

Figure 10. Velocity ratios (VR) of eye tracking in all tested frequencies during the acceleration (A) and deceleration (B) phases, in both conditions where eye movements were required. Plotted values are the logs of the VR, the actual VR values correspond to the left axis which is labelled with a logarithmic scale, and the logs of the VR values correspond to the right axis which is labelled with a linear scale. The stimulus frequency significantly affected the eye tracking VR in both the ocular and combined conditions and in both phases of the tracking responses. The vertical bars indicate between-subject standard deviations.

Discussion

The main goal of this experiment was to determine the contribution of vestibular

and visuo-oculomotor signals in controlling compensatory arm movements produced to

prevent hand-in-space motion during whole-body rotations. To achieve this, we

compared the quality of arm movements in conditions where either or both signals were

available. The results showed that vestibular and visuo-oculomotor information had

different effects on the temporal and spatial characteristics of the hand tracking. These

differences accentuate the interest of studying their complementarities in controlling

arm movements. We will summarize and comment on the respective specificities of

175 ocular and vestibular control of arm movements in the present experimental context. By

comparing subjects’ performance when vestibular and visuo-oculomotor signals were

available to when they could only be used in isolation, it will then be possible to discuss

the nature of the vestibular and visuo-oculomotor fusion in arm motor control.

Vestibulo-manual control

Over the entire movement execution, subjects' hand tracking movement

underestimated stimulus rotation by about 20% in the vestibular condition. Similar

underestimation has been reported in vestibularly-evoked perception of self-motion

magnitude when no feedback on accuracy was given to the subjects (Blouin et al.

1995a,b,c; Blouin et al. 1997, Féry et al. 2004; Israël et al. 1993; Nasios et al. 1999).

However, analyses of the entire movements masked a clear and marked difference

between the quality of tracking during the acceleration and the deceleration phases of

the movements. During the acceleration phase, the arm movement matched the spatio-

temporal characteristics of the body motion, whatever the rotation frequency. The nul

(or negative) lags and low reaction times observed in this condition confirm the short

latency of vestibularly-evoked arm motor responses that has been reported in previous

studies (Baldissera et al. 1990; Bresciani et al. 2002b; Britton et al. 1993). During the

deceleration phase, however, the tracking movement VR was generally low, ranging

from 0.4 to 0.6 for rotation frequencies under 0.23 Hz. Cancelling the phase shift

between arm and target signals had no positive effect on the velocity gain. Therefore,

the low VR observed during the deceleration phase was due to inaccuracy in detecting

stimulus motion rather than to a lag between stimulus and hand motion. Body rotation

underestimations during low rotation frequencies have already been reported and

explained by the high-pass transfer characteristics of the vestibular system (Fernandez

and Goldberg 1971; Mergner et al. 1991). Interestingly, this effect was only observed in

body deceleration in the present experiment. Errors in processing vestibular signals

during body deceleration could therefore explain the underestimation of vestibularly-

sensed passive whole-body rotations that has previously been reported, even during

moderately high rotation frequencies.

The fact that the body rotation frequency significant affected the tracking arm

movements during the deceleration phase only, and not also during the acceleration, was

somewhat unexpected. The small tracking errors observed during the acceleration

176 combined with the large rotation underestimation at low and moderate frequencies

during the deceleration could suggest that perception of body displacement is more

accurate for transient vestibular stimulations than for sustained stimulations. Also, as

attentional resources are required to accurately monitor changes in body orientation

through vestibular inputs (Yardley et al. 1999), it is also possible that subjects'

attentional level was greater at beginning of the trials to detect the onset and the

dynamic properties of the body rotations, than afterwards. The fact that mental state can

have an influence on the VOR gain (McKinley and Peterson 1985) gives support to this

possibility. Intervention of cognitive processes for detecting low frequency body

rotations was previously suggested by Becker and colleagues (2000).

Passive forces could have also contributed to the better tracking accuracy during

the acceleration phase than during the deceleration. According to such a scenario,

subjects could have similarly underestimated body rotation during the acceleration and

deceleration phases (except in the highest rotation frequencies). However, the

underestimation during acceleration could have been compensated for by strong effect

of muscular stretching while the shoulder was returning towards its neutral position.

Indeed, during the acceleration phase, the subjects had to move the arm from a 30°

contralateral position to a straight-ahead position. Therefore, muscular stretches acted in

favor of returning the arm toward the central direction, that is in a direction similar to

the motor task requirements. Here, the vestibular signals would ensure accurate

detection of rotation onset but not an accurate spatial detection. Because of the arm’s

inertia, the rotation of the body is likely to have caused stretching of the upper limb

muscles. This could have also provided the CNS with short-latency proprioceptive

information about body motion. Moreover, sensory inputs from graviceptors embedded

in the abdominal viscera are known to give information about body rotation

(Mittelstaedt, 1992, 1995). Therefore, it is likely that non-vestibular information

contributed to the early arm tracking response during the whole-body rotations.

However, the tracking arm movement cannot be explained only by the arm’s

visco-elastic properties or other passive forces such as the arm’s inertia that, by nature,

act in such a way as to stabilize the hand in space during body motion. The fact that the

reaction times of the arm movement with respect to the trunk were not null in the

vestibular condition, suggests delays in sensorimotor control, which are a signature of

an active control of the arm movement by the SNC. Despite the fact that the forces

177 applied to the arm during the deceleration phase were similar in both the vestibular and

the combined conditions, a frequency effect was only found in the vestibular condition.

This suggests that the control of the tracking movements involved active sensorimotor

processes by the CNS. The slight over tracking found in the lowest frequencies of the

vestibular condition also argues for an active control of the movement. Active arm

movement control based on vestibular information has been evidenced in numerous

studies (Bresciani et al. 2002a,c; Bresciani et al. 2005; Feldman et al. 2003; Mars et al.

2003; Tunik et al. 2003). Among these studies are those that have shown online

modifications of the arm reaching trajectory following galvanic vestibular stimulation in

conditions where the body was kept steady (Bresciani et al. 2002a,c). Adaptive

modifications of the transfer function between vestibular input and the arm motor

output have been recently shown to have a great effect on the accuracy with which

subjects can both keep the arm stationary in space during body rotations and reach for

memorized visual targets during such rotations (Bresciani et al. 2005). The fact that the

vestibulo-manual relationship is under adaptive control provides further evidence of a

tight link between vestibular and arm motor systems and suggests active control by the

CNS of the arm movement during body motion.

Oculo-manual control

The way that oculo-manual tracking was affected by the stimulus frequencies is in

accordance with the published literature. The accuracy with which subjects controlled

their arm movements on the basis of visuo-oculomotor signals varied in relation to

rotation frequency and the phase of the movement. The acceleration phase of arm

movements in response to high-frequency rotations was characterized by a small

velocity ratio. On the contrary, during the deceleration phase, the velocity ratio was too

high and the hand preceded the decelerating target in space. The fact that the velocity

gain was close to 1 in both movement phases after phase shift compensation confirmed

the lag’s major role in the arm tracking error. Therefore, hand and target movements

had close kinematics characteristics, but were separated by a great temporal delay (the

target leading the hand by 130 ms, on average). This is in accordance with the

observation that the hand rapidly lagged behind the stimulus (errors up to 20°) during

the acceleration phase of the movement but was closed to the target at the end of the

movement (final angular errors were smaller than 4°). Thus, the arm motor system was

178 able to use the visuo-oculomotor signals generated during the pursuit eye movement to

produce arm movements that matched target velocity. However, the overall tracking

performance declined greatly in high-frequency conditions because of the known long

latency of the oculo-manual system. For instance, hand RT, which was 335 ms slower

in the ocular condition than in both conditions with body rotations, was particularly

harmful to the subjects’ performance when they were confronted with short stimulus

displacements (1.5 s for the shortest). The arm inertia, acting against the movements in

the ocular condition, likely contributed to the large hand tracking RTs that were

observed in this condition. The fact that the lags were smaller than the RTs suggests that

the effect of inertia was compensated for during the course of the movement.

Nevertheless, large lags were observed in all tested frequencies of this condition, even

in those that resulted in long movement durations (up to 10 s). Theoretically, in these

trials, subjects had enough time to compensate for the hand tracking RTs during the

course of the movement. Therefore, the lags computed in the ocular condition likely

resulted from latencies in the visuo-oculomotor arm system rather than from long RTs.

Vestibular and ocular complementarities in arm movement control

Overall, the hand tracking performance was of good quality when the visuo-

oculomotor and vestibular signals could provide information about the change of the

relative target-body displacement. This was true for both the acceleration and

deceleration phases of the movements, and in all tested rotation frequencies contrary to

what was observed in both the ocular and vestibular conditions. It clearly appeared that

kinematics errors were minimized when the visuo-oculomotor and vestibular sources of

information were jointly available (Fig. 5). In the combined condition, the arm tracking

movement was more closely related to the spatial characteristics of the stimulus than in

the vestibular condition (especially during the deceleration), and the hand movement

temporal parameters matched to a greater extent those of the stimulus than in the ocular

condition.

The question then arises as to whether the increased hand tracking performance in

the combined condition can be explained by a unimodal model or an additive model of

vestibular and visuo-ocular cues? Results showed that lags and reaction times of the arm

tracking response in the combined condition (around 0 ms and 100 ms, respectively)

were similar to those observed in the vestibular condition (Figs. 6 and 9). They were far

179 from corresponding to the averaged values measured when ocular or vestibular cues

were available only in isolation. On the other hand, the kinematics profiles of the

tracking movements (revealed by the gain, i.e. after phase shift compensation) in the

combined condition resembled those of the ocular condition; they did not correspond to

the average performance observed in the ocular and vestibular conditions. These results

appear to contradict both unimodal and additive models of vestibular and visuo-ocular

signals. However, one may wonder whether the additive model fails simply because a

response lag was needed to overcome the limb’s inertia to initiate the tracking arm

movement in the ocular condition but not in the combined and vestibular conditions.

However, such an hypothesis is not supported by the fact that the duration of the target

motion was long enough to fully compensate for the tracking reaction time in most of

the stimulus frequencies (e.g. stimulus durations ranged between 2 s and 10 s in 8 out

12 frequencies), and by the fact that averaging performance in the ocular and vestibular

conditions after removing the lag between the hand and the stimulus still generates

different kinematics profiles with respect to those observed in the combined conditions.

Also arguing against an additive model of ocular and vestibular signals integration is the

fact that, for frequencies greater than 0.34 Hz, the VRs and the gains of the combined

condition were even smaller than those in either the ocular or vestibular condition.

Theses observations argue against an additive model, even when using weighted

signals.

In the combined condition, because no phase lag was present, thanks to the

vestibular contribution (presumably in combination with non vestibular agents such as

passive forces), both spatial and temporal errors were reduced. Our results therefore

suggest that temporal and spatial parameters of the hand tracking movements during

whole-body rotation are specified independently using different signals. Temporal

parameters would be mainly adjusted on the basis of vestibular signals, and spatial

parameters would be essentially adjusted on the basis of visuo-oculomotor signals.

However, the fact that the VR was not optimal in the combined condition, contrary to

the gain in the ocular condition (i.e. after phase shift compensation), suggests that the

multisensorial integration of the visuo-oculomotor and vestibular signals is not perfect,

but rather is subject to errors (as opposed to the optimal numerical computation used to

compensate for the phase-shift in the ocular condition’s gain computation).

180

In the combined condition, predictive mechanisms are likely to have contributed,

along with the vestibular and visuo-oculomotor signal processing, to the zero lag

stimulus tracking by the hand. The control of manual and ocular tracking movements

based on prediction of the target motion has long been recognized (Bahill and

McDonald 1983; Poulton 1981; Vercher and Gauthier 1992; Xia and Barnes 1999). The

prediction is known to be enhanced when target motion is highly predictable, as the

sinusoidal velocity profile used in this experiment was. However, the effect of

prediction should be greater during the deceleration than during the acceleration as the

dynamic characteristics of the former can be inferred by those of the latter.

Angular error versus dynamic control

Dynamic VR analyses showed greater performance when the visuo-oculomotor

and vestibular sources of information were available than when they were used in

isolation. In the combined condition, VR was maintained to a correct value (between

0.8 and 1) during the whole movements. The hand angular error evolved slowly as the

movement unfolded (because of the VR that was slightly below one), but without a

sharp variation like those observed in the vestibular and ocular conditions. Nevertheless,

after the 60° stimulus displacements, the terminal hand angular errors were not

consistently lower in the combined condition than in other conditions. This may suggest

that performance optimization, and therefore the finality of the compensatory arm

movements during body rotations, consisted in the subjects reproducing the dynamic

characteristics of their body motion with their hand and not in controlling the position

of the hand in space.

Signals from the semi-circular canals are known to convey information about head

angular velocity, and ocular muscle proprioception (especially from palisade endings) is

known to provide eye motion information in combination with oculomotor efference

copy (Donaldson and Knox 1993; Gauthier et al. 1995). It is highly conceivable that the

parameter that is primarily used to inform about movement (i.e. velocity) also stands as

the primary parameter used to control movement. Controlling the dynamic of the

effectors rather than position has also been evidenced in oculomotor studies (e.g.,

vestibulo-ocular reflex, smooth pursuit, Robinson 1975; Bahill and Stark 1979;

Lisberger et al. 1987) and in postural studies (Jeka et al. 2004). Controlling hand motion

rather than hand position could also be the goal, for instance, of a waiter who loses his

181 balance while holding a tray loaded with glasses. Indeed, presumably, the best way to

prevent the glasses from falling in such a situation is to minimize hand acceleration in

space, regardless of the initial and final hand positions in space.

Eyes-hand movements: which interaction?

Although it was not the primary object of this study, our results make it possible to

look for similarities between arm and eye tracking movement control despite several

differences between the two systems. The comparison between the eye and arm

responses to rotation gains significance, given the divergent opinions on the degree to

which eye and arm motor control share similar or interactive processes (see Carey 2000

for a review).

In the ocular condition, both the ocular and manual VRs decreased as the

frequencies increased during the acceleration phase. During the deceleration phase,

ocular and manual VRs increased with rotation frequency. These effects were the result

of lags between stimuli and effectors displacements. Distinguishable effects of rotation

frequency were, however, observed on hand and eye tracking movements in the

combined condition: the frequency effect disappeared for manual tracking, but was only

reduced for ocular tracking. The difference in inertia between the arm and the eyes

could explain why the rotation frequencies had different effects on the manual and

ocular VRs. When the body was rotated, the arm inertia likely facilitated motion of the

hand with respect to the trunk. Thanks to mechanical properties of the eyes and to the

fact that the eyes were nearly aligned with the axis of rotation of the platform, the

inertial forces had small effects on the ocular movements. Then, despite facing similar

sensorial signals about body rotation, different lags could have been observed between

ocular and manual movements because of different inertial properties.

Various studies have shown close links between arm and gaze controls, based on

neurophysiological or behavioural observations. The arm movement has been reported

to influence the ocular displacements (Fisk and Goodale 1985; Gauthier et al. 1988;

Lackner 1975; Neggers and Bekkering 2000; Nanayakkara and Shadmehr 2003; van

Donkelaar et al. 2004; Vercher et al. 1996) but the reverse has also been reported

(Andersen et al. 1998; Battista et al. 1999; Henriques and Crawford 2002; van

Donkelaar 1997b). The fact that the hand movements did not mirror eye movements

182 may also suggests that the arm movements were not exclusively controlled by the

oculomotor signals generated during pursuit eye movements. It also suggests that if arm

proprioception influenced the eyes, then this influence had only a minor effect on the

accuracy of the pursuit eye movements. The contribution of arm muscle proprioception

to tracking eye movements would therefore be smaller when the hand is tracking the

target, as in the present experiment, than when the arm is used to move the target

(Gauthier and Hofferer 1976; Lackner 1975; Vercher and Gauthier 1992). Therefore,

the ocular and manual behavior observed in the combined condition of the present

experiment provides some supports to the segregated controllers hypothesis.

Conclusion

This study showed optimal hand tracking performance when the visuo-oculomotor

and vestibular signals provided information about relative hand-target motion. The use

of visuo-oculomotor and vestibular information to control the arm movements during

body motion could not be explained by either a unimodal integration model of both

sources of signals, or by a simple multimodal weighted additive model. The results

support a functional model in which vestibular and visuo-oculomotor signals have

different influences on the temporal and spatial aspects of hand movement

compensating for body motion. Vestibular signals would allow the arm movement to be

triggered with short latency in response to the change in relative body-target position.

The decline of the labyrinths’ capacity to signal this relative motion as the rotation

progresses would be counterbalanced by the visuo-oculomotor signals generated when

the subjects track the target with their eyes.

Acknowledgments

This work received financial support from the Centre National de la Recherche

Scientifique (ROBEA and Cognition and information processing Programs) and the

Centre National d’Etudes Spatiales. We would like to thank Frank Buloup for his

programming expertise. Thanks to anonymous reviewers for several helpful comments

and suggestions.

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CHAPITRE VII. Conclusion

Chacune de nos expérimentations étant déjà discutée dans les chapitres qui s’y

rattachent, nous nous limiterons ici à la synthèse des résultats autour de deux éléments

essentiels de notre problématique, qui sont la caractérisation du niveau d'intégration de

l'information vestibulaire d’une part et le support éventuel de cette intégration par des

modèles internes d’autre part. Avant cela, nous verrons l’intérêt d’un contrôle des

mouvements du bras qui est actif et qui repose sur les signaux vestibulaires plutôt que

sur les signaux proprioceptifs. Enfin, nous proposerons quelques perspectives de

recherche qui paraissent pertinentes au regard des questions soulevées au fil de nos

interprétations.

1.1. Synthèse des principaux résultats

1.1.1. Un contrôle actif des mouvements du bras lors

d’une rotation du corps

L'objectif essentiel de nos travaux était de préciser au mieux le rôle du système

vestibulaire dans le contrôle de la motricité brachiale. Son implication avait déjà été

mise en évidence lors de mouvements d'atteinte dirigés vers un point fixe de l'espace au

cours desquels un déplacement imprévisible du corps survenait (voir chapitre 3.3.2.,

p.53). Cependant dans une telle situation, des forces externes et passives s'appliquent

sur le bras du fait du déplacement du corps. Ces forces favorisent l'atteinte d'un point

fixe dans l'espace. Il était donc important, avant tout autre considération, de montrer que

les ajustements du mouvement produits en présence d'une rotation du corps ne sont pas

la conséquence des forces externes et passives qui s'appliquent sur le bras. Les

enregistrements électromyographiques que nous avons réalisés (chapitre III) montrent

qu'un contrôle actif du mouvement par le SNC est présent. De plus, les sorties du

modèle biomécanique (chapitre V) montrent que ce contrôle actif est indispensable à la

réussite de la tâche. L’absence de ce contrôle actif entraîne une déviation de la

trajectoire qui met en péril l'atteinte d'une cible fixe par rapport au corps, mais qui est

insuffisante pour permettre l'atteinte d'une cible fixe par rapport à l'espace. Il est donc

nécessaire que les effets de la rotation sur le mouvement et sur la relation spatiale

189 corps/cible (lorsque la cible est fixe par rapport à l'espace) soient pris en compte lors de

la génération de la commande motrice.

1.1.2. Quelle place pour les informations

proprioceptives dans nos études

Dans nos expérimentations réalisées avec des sujets sains, le rôle (peu connu) de

la proprioception peut être une limite à nos interprétations. En effet, les informations

proprioceptives pourraient être à l’origine de comportements que l’on attribue aux

informations vestibulaires. L'expérience s’intéressant à la fusion des signaux

vestibulaires et visuo-oculomoteurs (chapitre VI) montre que le SNC peut contrôler les

aspects temporels et spatiaux du mouvement du bras en s’appuyant sur plusieurs

sources d’informations simultanément. Cibler le rôle des informations proprioceptives

et celui des informations vestibulaires dans le contrôle des mouvements du bras

implique donc de traiter différemment l’impact de chacune de ces sources

d’informations sur les aspects temporels et cinématique du contrôle du mouvement.

Voyons tout d’abord dans quelle mesure l’information proprioceptive pourrait

permettre de contrôler les mouvements du bras dans des délais plus brefs que ceux

permis par les informations vestibulaires. Dans la tâche de stabilisation des expériences

présentées aux chapitres III et VI, de nombreux signaux somesthésiques étaient présents

(dont les signaux proprioceptifs du bras) en plus des signaux vestibulaires. Nous

pensons qu’il est peu probable que les signaux somesthésiques aient permis de coder

précisément l'amplitude et la cinématique d'un déplacement, tel que requis par la tâche.

Cependant, les signaux proprioceptifs peuvent permettre de détecter le début d'une

rotation du corps, que ce soit par le mouvement bras/corps dû à l'inertie, par les

récepteurs cutanés de l'ensemble du corps ou par des gravicepteurs somesthésiques.

Cette détection pourrait être à l’origine des faibles latences observées pour les

ajustements brachiaux dans cette tâche de stabilisation (cela ne remet cependant pas en

cause le modèle d'intégration mis en avant dans l’expérience s’intéressant à la fusion

multisensorielle, chapitre VI). Dans l'expérience au cours de laquelle nous avons

effectué des enregistrements électromyographiques, une tâche de stabilisation de la

main dans l’espace était demandée aux sujets. Dans cette tâche, un mouvement

bras/tronc était observé avant l'apparition d'une contraction des muscles du bras. Dans

190 notre expérimentation, un délai de 73 ms séparait ces deux évènements. Nous pouvons

alors émettre l’hypothèse d’une intégration des signaux proprioceptifs au niveau central

pendant ce court délai, qui serait à l’origine de l'activation musculaire précoce observée

au niveau du bras dans la tâche de stabilisation de la main dans l’espace. Cette

intégration serait probablement d’origine centrale, puisqu'elle permet une réponse

fonctionnelle adaptée à la tâche qui s'oppose au réflexe myotatique. Une latence de 73

ms semble cependant trop courte pour permettre un contrôle supra-spinal des

mouvements du bras reposant sur la proprioception. Shapiro et al. (2002) ont montré

qu’au cours d’un mouvement du bras, une perturbation du mouvement détectée

proprioceptivement (application d’une force sur le bras) n’amenait une réaction EMG

sous contrôle supra-spinal que 200 ms après le début de la perturbation. Ce délai

dépasse largement celui observé dans nos expérimentations. De la même manière, les

informations proprioceptives du bras permettent une poursuite oculomotrice précise de

la main; mais lorsque le déplacement de la main est perturbé, un délai de 182 ms est

nécessaire à la mise en place d’une saccade ramenant l’œil sur la main (Nanayakkara et

Shadmehr, 2003). À l’opposé, la rapidité du transfert des informations vestibulaires vers

les structures qui lui sont voisines permet de générer des comportements moteurs en 16

ms à peine dans le cas du RVO (Gauthier et Vercher, 1990), et en 30 à 40 ms à peine

dans le cas d’une rééquilibration à l’aide des bras (Baldissera et al., 1990; Britton et al.,

1993). Les latences des réactions motrices contrôlées par les centres supra-spinaux sont

donc bien plus courtes en réponse à une stimulation vestibulaire qu’en réponse à une

stimulation proprioceptive. Ces arguments sont en faveurs d’ajustements précoces des

mouvements du bras en réponse à une rotation du corps qui résulteraient de l’intégration

des signaux vestibulaires plutôt que proprioceptifs.

Pour ce qui est du contrôle de la cinématique du mouvement, il ici aussi est peu

probable que les informations proprioceptives permettent un contrôle des mouvements

du bras en réponse à une rotation du tronc, qui soit plus précis que les informations

vestibulaires. Lors d’un mouvement d’atteinte réalisé vers une cible fixe par rapport au

corps (chapitres IV et V), la proprioception peut paraître idéale pour détecter une

perturbation et initier une réponse motrice adaptée (elle permettrait de comparer la

trajectoire produite avec la trajectoire désirée). Dans notre étude comparant le

comportement d’une patiente désafférentée à des sujets contrôles (chapitre V), les

mouvements produits par les sujets sains étaient moins déviés par la rotation du tronc

191 que les mouvements produits par la patiente dénuée de proprioception. Pourtant, les

résultats de plusieurs expériences ont montré que lors de l’atteinte d’une cible fixe par

rapport au corps, la présence d’un champ de force dû à une rotation du tronc perturbait

les mouvements de pointage et que la proprioception seule permettait des corrections

qui étaient incomplètes et inefficaces aux premiers essai (e.g. Lackner et Dizio, 1994;

Lackner et al., 1998; Bourdin et al., 2001). Dans ces expériences, les sujets réalisaient

des mouvements de pointages au cours d’une centrifugation du corps autour d’un axe

vertical (voir partie 2.3, p. 25), et une vitesse constante de rotation empêchait sa

détection par les entrées vestibulaires. Au fil des essais, une adaptation du modèle

interne inverse de génération de la commande motrice prenait place et les pointages

devenaient précis après cette adaptation seulement. Au contraire, dans nos expériences

(chapitres IV et V), lorsque la détection vestibulaire de rotations imprévisibles (en

termes d’amplitude et direction) était permise, les mouvements de pointage réalisés vers

des cibles fixes par rapport au corps demeuraient précis dès les premiers essais, et les

effets de la rotation étaient compensés même en l’absence de proprioception (chapitre

V). Cela suggère fortement que les entrées vestibulaires permettent la sélection et la

programmation d’une commande motrice qui compense les effets d’une rotation chez

les sujets sains comme chez la patiente désafférentée. L’information vestibulaire semble

directement prise en compte par un modèle interne inverse qui n’aurait alors pas besoin

d’être adapté pour générer la commande motrice adéquate, comme c’est le cas lorsque

les informations proprioceptives sont disponibles et que le système vestibulaire est

silencieux. Cela suggère donc que les informations proprioceptives ne sont pas celles

qui sont privilégiées par le SNC pour ajuster la commande motrice à une rotation

passagère par leur prise en compte au sein du modèle inverse concerné. Ces

informations permettraient plutôt d’adapter (« recalibrer ») ce modèle inverse en

considérant les erreurs de pointage produites, sans que ces erreurs soit mise en lien avec

la présence d’une rotation du tronc (ce qui entraîne les erreurs de pointage observées

lorsque la rotation n’est plus présente après adaptation). Au regard de ces

considérations, il semble donc que les bénéfices de la proprioception observés lors de la

comparaisons des sujets sains avec la patiente désafférentée (chapitre V) soient issus

d’un contrôle des mouvements du bras sur la base d’une intégration conjointe des

informations vestibulaires et proprioceptives, plutôt que sur la base de l’intégration des

informations proprioceptives exclusivement. Néanmoins, cela ne nous permet pas

192 d’établir clairement les modalités d’intégration de ces deux sources d’information dans

une telle situation.

Ainsi, le système vestibulaire semble permettre la détection du déplacement et de

l'orientation du corps de façon plus pertinente que la proprioception, et les délais de son

intégration paraissent difficilement égalables. Cependant, ce ne sont là que des

considérations en faveur d’une intégration vestibulaire. Cela ne prouve pas que les

faibles latences EMG observées ne sont pas attribuables à la présence des informations

proprioceptives (tel que mentionné dans nos publications, chapitres III et VI; voir aussi

les perspectives, paragraphe 1.2 de la conclusion). Aussi, lors de l’atteinte d’une cible

fixe par rapport au corps, la comparaison de nos résultats expérimentaux avec ceux de la

littérature (e.g. Lackner et al., 1998; Bourdin et al., 2001) suggère que le SNC intègre

conjointement les entrées vestibulaires et proprioceptives pour ajuster les paramètres

cinématiques du mouvement à produire dans un contexte de rotation. Les informations

vestibulaires seules semblent néanmoins permettre un contrôle bien plus efficace que les

informations proprioceptives seules, puisqu’elles semblent directement prises en compte

par un modèle interne inverse sans que celui-ci ait besoin d’être adapté. Enfin,

rappelons que lors d’un mouvement de pointage dirigé vers une cible fixe par rapport à

l’espace, l’intérêt des informations proprioceptives pour ajuster la cinématique du

mouvement du bras à une rotation du corps paraît limité puisque la proprioception ne

permet pas de détecter les déplacements du corps aussi précisément que le système

vestibulaire (dans le cas de sujets assis avec la tête fixe par rapport au tronc). Par

ailleurs, le fait que l’intégration des informations proprioceptives paraisse plus

bénéfique lors de l’atteinte d’une cible fixe par rapport au tronc que lors de l’atteinte

d’une cible fixe par rapport à l’espace peut aboutir à des stratégies de contrôle des

mouvement du bras différentes dans ces deux situations (notamment en termes de

fusion des informations vestibulaires et proprioceptives).

1.1.3. Contribution à la caractérisation du niveau

d'intégration

Les entrées vestibulaires informent d'un déplacement du corps dans l'espace, ce

qui dans le cas de l'atteinte d'une cible fixe par rapport à l'espace permet d’ajuster le

mouvement du bras à la nouvelle relation spatiale (pas nécessairement consciente) qui

193 lie le corps à la cible. L'utilité de cette information (qui est disponible rapidement) est

donc aisément concevable lorsqu’une rotation survient au cours de mouvement

d’atteinte d’une cible fixe dans l’espace.

Les expériences utilisant des protocoles de stabilisation de la main dans l'espace

(Chapitres III et VI) montrent qu'en présence d'informations vestibulaires, les sujets sont

susceptibles de modifier les activations musculaires du bras et la cinématique de leur

mouvement dans de brefs délais après l'apparition d'une rotation du corps. Les faibles

latences observées suggèrent une intégration rapide de l'information vestibulaire pour le

contrôle du mouvement du bras. Cette idée est renforcée par la comparaison entre

l'usage de ces informations vestibulaires et celui qui est fait des informations visuo-

oculomotrices pour une même tâche motrice. Lorsqu'une fausse information concernant

le mouvement à produire était donnée au sujet, une forte influence de cette information

était observée dans une tâche de poursuite visuo-manuelle. Au contraire, cette influence

était très faible dans une tâche de stabilisation de la main dans l'espace (chapitre III). La

faible dépendance cognitive de l'intégration vestibulo-motrice ainsi que les latences

largement supérieures observées lors d'une intégration visuo-motrice suggèrent

fortement une intégration des informations vestibulaires plus proche de l'automatisme et

du réflexe que ce qui est observé pour l'intégration des signaux visuo-oculomoteurs.

Cette interprétation est en accord avec celles de Bresciani et collaborateurs (2005). Ces

auteurs ont montré que l'utilisation des signaux vestibulaires dans le contrôle des

mouvements du bras reposait sur une transformation sensori-motrice de « bas niveau »;

ils suggéraient ainsi un processus rapide et sans grande implication cognitive plutôt que

la mise à jour d’une représentation spatiale visuelle de la nouvelle position de la cible

(voir partie 3.3.3.4, p.63).

Cependant, il était improbable que les informations vestibulaires soient à l'origine

d'un réflexe modifiant l'exécution motrice du bras en vue de stabiliser la position de la

main dans l'espace. Un tel réflexe serait très perturbateur lors de toutes les exécutions

motrices qui ne nécessitent pas ce type de stabilisation, ce qui ne peut qu'avoir limité sa

mise en place phylogénétique. De plus, le système vestibulaire n’informe pas

strictement du mouvement du tronc dans l’espace. Les signaux vestibulaires doivent

être intégrés avec les signaux proprioceptifs du cou pour reconstruire le déplacement

réel du tronc dans l’espace. La nécessité de cette intégration ne permet pas l’existence

d'un arc réflexe du type de celui du RVO. Néanmoins, au regard des résultats présents

194 dans la littérature (e.g. Bresciani et al., 2002c, 2005), il semble tout à fait possible qu'un

contrôle automatique des mouvements du bras ait des conséquences proches de ce type

de réflexe de sorte à faciliter de nombreux actes quotidiens sans pour autant qu'aucune

influence ou inhibition de ce processus sensorimoteur ne soit possible. Notre étude

comparant des mouvements d’atteinte dirigés soit vers une cible fixe par rapport au

corps soit vers une cible fixe par rapport à l’espace (chapitre IV) montre que lors de

l'atteinte d'une cible fixe située droit devant soi, il n'est pas nécessaire d'inhiber ce type

de processus en faisant appel à des ressources attentionnelles particulières. Aussi, le

contrôle des mouvements brachiaux semble nécessiter une demande attentionnelle

supplémentaire lorsqu'une rotation du corps intervient, et ceci, que la cible soit fixe par

rapport au corps ou non. Lors du contrôle de la motricité brachiale, l'utilisation des

informations relatives à la rotation et/ou à ses conséquences sur le bras ne semble donc

pas strictement automatique et elle ne semble pas non plus prioritairement dirigée vers

un référentiel particulier (égocentré ou exocentré). Néanmoins, le caractère particulier

du droit devant testé dans notre expérience mérite que ces résultats soient relativisés.

Une représentation précise de ce plan particulier (sagittal médian) existe (Spidalieri et

Sgolastra, 1997) et peut avoir facilité l’atteinte de la cible située droit devant. Si cette

cible avait été excentrée par rapport au droit devant, il est possible que la position finale

à atteindre n’aurait pas été si bien connue et encodée. La précision finale dans la

condition où la cible était fixe par rapport au corps aurait sans doute été moins bonne, et

la demande attentionnelle nécessaire pour atteindre la cible aurait pue être plus grande

que pour une cible située droit devant soi ou fixe dans l’espace. Il convient donc de ne

pas généraliser trop hâtivement ces résultats à l’ensemble des positions possibles pour

une cible fixe par rapport au corps.

Nous sommes donc face à un processus d'intégration de l'information vestibulaire

qui peut être replacé sur un continuum allant du réflexe à l'acte strictement volontaire

selon les caractéristiques suivantes :

• L'intégration des informations vestibulaires lors de l'atteinte d'une

position fixe dans l'espace permet d'ajuster la commande motrice avec de faibles

délais (latences EMG de l'ordre de 150 ms);

• L'interprétation des informations vestibulaires pour le contrôle des

mouvements brachiaux est hermétique aux influences cognitives;

195

• L'usage des informations vestibulaires pour le contrôle des mouvements

brachiaux est cependant modulable selon la finalité de la tâche à effectuer (et ce

possiblement sans demande attentionnelle supplémentaire).

Ce processus sensori-moteur n'est donc pas un réflexe, mais il permet très

rapidement d'ajuster la commande motrice du bras à la rotation en prenant en compte le

contexte, sans pour autant se laisser influencer par des informations cognitives qui ne

permettent pas d'augmenter son efficacité.

1.1.4. Une intégration supportée par l'existence de

modèles internes

Plusieurs expériences ont montré que les signaux vestibulaires participaient au

contrôle des mouvements du bras lorsque la cible à atteindre était fixe dans l’espace

(Bresciani et al., 2002a,b,c, 2005 ; Mars et al., 2003 ; Tunik et al., 2003 ; Feldman et al.,

2003 ; voir aussi les chapitres III et VI). Nos travaux (chapitre V) montrent que

l’information vestibulaire peut également participer au contrôle des mouvements du

bras lors de l’atteinte d’une cible fixe par rapport au corps. L'usage possible des

informations vestibulaires lors de l'atteinte d'une cible fixe par rapport au corps paraît

plus complexe puisque dans ce cas-là, la relation spatiale corps/cible n'est pas modifiée

par la rotation et l'information vestibulaire n'informe pas directement de la déviation de

la trajectoire de la main par rapport à la trajectoire désirée. Cependant, l’expérience que

nous avons réalisée avec la patiente désafférenté montre que lorsque la proprioception

est absente, les informations vestibulaires permettent d'ajuster la commande motrice en

réponse à une rotation. Lorsqu’une rotation survenait au cours du pointage d’une cible

fixe par rapport au corps, la trajectoire de la main de la patiente était déviée dans le sens

opposé à la rotation. Lorsque les informations vestibulaires étaient présentes et

informaient de la rotation du corps, la patiente surcompensait cette déviation en cours de

mouvement. Cela suggère que la détection de la rotation par les entrées vestibulaires est

à l’origine d'une estimation des effets de la rotation sur la trajectoire de la main et sur la

cinétique articulaire, qui va permettre la génération d’une commande motrice

compensant ces effets. Cette utilisation implique un traitement computationnel de

l'information vestibulaire, qui va permettre d'estimer les conséquences de la rotation en

coordonnées intrinsèques du bras de manière à ajuster la commande motrice. Cela

196 montre que lors de la production de la commande motrice du bras, un ou plusieurs

modèles internes prennent en compte les caractéristiques physiques et dynamiques du

bras et sont en mesure d'intégrer le signal de rotation pour ajuster la commande motrice

au contexte. Cette possibilité a déjà été suggérée pour des contextes de rotations

prédictibles. Cohn et al. (2000) ont montré qu’une illusion de rotation créée par un

champ visuel en déplacement entraînait une déviation de la trajectoire de la main qui

traduisait une compensation de la force de Coriolis (absente) prédite par le sujet. De la

même façon, Pigeon et al. (2003a) ont montré que la présence de forces externes issues

d’une rotation du corps était anticipée et que les effets de ces forces sur le mouvement

étaient compensés lorsque les individus généraient eux-mêmes leurs déplacements. De

telles compensations impliquent l’existence de modèles internes qui considèrent la

rotation du corps et les propriétés du bras lors de la génération de la commande motrice.

La grande nouveauté de nos travaux réside dans la mise en évidence de l'intégration

d'un signal contextuel d'origine vestibulaire dans ce type de modèle interne, qui permet

d'ajuster la commande motrice dans de brefs délais et en cours de mouvement.

Le fonctionnement exact des processus décrits par ces modèles internes reste

cependant inconnu. En effet, tel que suggéré par Wolpert et Kawato (1998), un modèle

inverse pourrait être rattaché à chaque contexte (un contexte d'immobilité du tronc et un

contexte de rotation du tronc, par exemple). Cela serait en accord avec des résultats

observés dans la littérature (e.g. Lackner et Dizio, 1994; Cohn et al., 2000). Les

résultats de Lackner et Dizio (1994) montrent que lorsque les sujets sont soumis à un

contexte de rotation sans que leurs systèmes sensoriels ne les en informent (i.e.

révolutions à vitesse constante dans l’obscurité), il y a adaptation du modèle inverse

rattaché au contexte "sujet immobile" (dans leur étude, les mouvements post-rotatoires

des sujets reflétaient la prise en compte de la force de Coriolis alors qu'elle n'était plus

présente). Cette adaptation pourrait aussi plaider en faveur de l'existence d'un modèle

inverse unique, modifié lors de la rencontre d'un nouveau contexte. Mais les résultats de

Cohn et al. (2000) suggèrent une adaptation contextuelle au champ de force. Dans cette

étude, lorsque les sujets ont l'illusion d'une rotation, la compensation des forces de

Coriolis (absentes) observée dans les premiers essais disparaissait avec l'entraînement.

Cette adaptation ne transférait pas vers une situation dans laquelle les entrées

sensorielles des sujets informaient de leur immobilité, puisque les trajectoires de

pointages réalisés face à un champ visuel immobile n’étaient pas modifiées suite à cette

197 adaptation. Cela suggère l'adaptation d'un modèle interne inverse lié au contexte de

rotation sans que cela n'affecte le modèle inverse lié à un contexte d'immobilité du sujet.

Ainsi, l'existence d'un modèle inverse par contexte est une hypothèse séduisante, qui est

très simple à se représenter et à modéliser mathématiquement sur la base de lois

bayésiennes (Wolpert et Kawato, 1998 ; voir partie 1.3.3, p.15). Cependant, cela

implique que pour chaque contexte de rotation (une infinité) un modèle inverse existe,

ce qui pose un problème de stockage au niveau du SNC. Au contraire, un modèle

inverse qui serait capable d'ajuster la commande motrice à la rotation requerrait des

capacités computationelles supplémentaires mais moins de stockage. Dans un même

modèle inverse, le signal de rotation influencerait la transformation de la trajectoire

désirée en commande motrice pour ajuster le mouvement aux caractéristiques du

déplacement de l'individu. Nos résultats ne nous permettent pas de savoir si le signal

vestibulaire va permettre la sélection du modèle interne adapté parmi un ensemble, ou si

il va modifier les paramètres d'un seul modèle interne. La littérature supportant l'idée de

modèles spécifiques au contexte (e.g. Wolpert et Kawato, 1998; Cohn et al., 2000), on

peut imaginer des modèles différents en fonction de la présence de rotation ou non, et en

fonction du référentiel de la cible (i.e. fixe par rapport au corps ou fixe dans l’espace).

Néanmoins, l’existence de modèles multiples n’empêche pas que chacun comporte des

paramètres modulables (par exemple, la vitesse de la rotation).

Quoi qu'il en soit, ce type de modèle interne est un support séduisant pour

l'intégration et l’utilisation des entrées vestibulaires dans le contrôle des mouvements du

bras. En effet, l'ensemble des résultats de nos travaux expérimentaux s'explique

parfaitement par cette approche.

Premièrement, bien que nos résultats suggèrent l'existence de modèles internes

lors de l'atteinte d'une cible fixe par rapport au corps, leur implication lors de l'atteinte

d'une cible fixe dans l'espace semble aussi cohérente. L'expérience comportant des

enregistrements électromyographiques des muscles de l’épaule (chapitre III) a montrée

que lors d'une stabilisation de la main dans l'espace, le SNC générait une commande

active qui prenait en compte la présence des forces passives et inertielles. Dans cette

expérience, les activations musculaires étaient effectivement plus faibles dans les

conditions avec rotations du tronc en comparaison avec la condition sans rotation du

tronc, et ce pour un même mouvement. Cela suggère fortement la présence de modèles

internes inverses capables de prendre en considération les propriétés du bras et le

198 contexte du mouvement. Dans cette situation aussi, la définition du contexte de rotation

peut reposer sur les signaux vestibulaires. Cependant, l’expérience ou les activités

électromyographiques étaient enregistrées a été réalisée avec des sujets sains (chapitre

III). Il est donc possible que la proprioception soit à l’origine des ajustements de la

commande motrice observée. On ne peut donc pas attribuer cette modification de la

commande motrice à la présence des informations vestibulaires aussi sûrement que pour

l'expérience réalisée avec la patiente désafférentée.

Deuxièmement, l'intégration des signaux vestibulaires et des signaux visuo-

oculomoteurs pour le contrôle des mouvements du bras semble elle aussi requérir un

support computationnel complexe qui peut être considéré comme un modèle interne

(Merfeld et al., 1999). En effet, nous avons montré que dans cette intégration

multisensorielle, des signaux tels que les signaux vestibulaires pouvaient être utilisés

essentiellement pour spécifier le paramètre temporel de la rotation du fait de leur

disponibilité précoce. Les paramètres spatiaux et cinématiques seraient quant à eux

précisés par les signaux visuo-oculomoteurs lorsque ceux-ci sont présents. Ce type

d'intégration ne reposerait donc pas sur un simple modèle additif ou unimodal, mais

nécessiterait la création d'une représentation de la rotation dont chacun des paramètres

spécifiques seraient issus de la source d'information la plus pertinente au regard de ce

paramètre. En d'autres termes, on peut parler d'une recalibration temporelle des

paramètres cinématiques issus du système visuo-oculomoteur, et ce sur la base des

signaux vestibulaires. Il est possible de concevoir ce type d'intégration sur la base de

modèles internes et des processus prédictifs qui les composent. La création d’une

représentation de la rotation nécessite que la cinématique soit prédite sur la base des

informations visuo-oculaires et qu’elle soit calibrée temporellement sur la base des

informations vestibulaires. Le mécanisme de prédiction impliqué permet d’estimer l’état

du système (composé du corps, de la cible et des propriétés de l’environnement) à un

instant donné, sur la base des signaux visuo-oculaires qui ont précédé cet instant d’une

part et sur la base d’un modèle interne direct qui prendrait en compte les propriétés

physiques et dynamiques du déplacement d’autre part. L’existence de ce type de

phénomène prédictif a déjà été mise en évidence dans des tâches de poursuite oculaires

et manuelles (Bahill et McDonald, 1983; Poulton, 1981; Vercher et Gauthier, 1992; Xia

et Barnes, 1999). Une estimation de l’état du système pourrait ainsi précéder l’arrivée

des informations visuo-oculaires, ce qui réduirait les délais au sein de la boucle

199 sensorimotrice et permettrait ainsi d’optimiser le contrôle du mouvement. Ce type de

fonctionnement reflète une stratégie de prédiction dont la finalité est de contourner les

délais importants de l’intégration visuelle d’une part et les imprécisions spatiales de la

détection vestibulaire d’autre part. Cela signifie que le SNC a ajusté son fonctionnement

aux propriétés neurophysiologiques de ses entrées sensorielles et aux caractéristiques de

leurs intégrations (délais, précision permise, …). En fonction du contexte (i.e., les

sources d’informations disponibles et pertinentes, les propriétés du stimulus, la finalité

de la tâche, …) le SNC aurait donc des modes d’intégrations modulables, qui peuvent

être d’une grande complexité pour permettre un comportement optimal. L’expérience

des sujets pourrait être à l'origine de la mise à jour des propriétés liées à chaque entrée

sensorielle, et pourrait ainsi permettre d’affiner les processus d’intégration des entrées

sensorielles en fonction du contexte.

En conclusion, l'ensemble de ces résultats supporte l’hypothèse d’une intégration

de l'entrée vestibulaire au sein de modèles internes. Ces modèles permettraient de

générer une commande motrice du bras en adéquation avec la tâche lorsque l'individu se

déplace dans l’espace. Les conséquences motrices de cette intégration sont dépendantes

de la tâche (e.g. cible fixe par rapport au corps ou par rapport à l'espace), mais des

processus similaires peuvent êtres impliqués dans ces deux cas. Les entrées

vestibulaires permettraient le traitement de l'information vestibulaire avec de faibles

latences et sous une faible influence cognitive ce qui lui confère un caractère de relative

automaticité. Enfin, lorsque plusieurs sources d'informations sont présentes

simultanément, les faibles délais d'intégration des informations vestibulaires peuvent

permettre de spécifier les aspects temporels du déplacement du corps et laisser le soin à

d'autres sources d'information plus précises spatialement de préciser les aspects spatiaux

et cinématiques du mouvement.

1.2. Perspectives

La généralisation d’un concept neuroscientifique à un ensemble de situations

requiert souvent de nombreuses expérimentations qui permettent de valider ce concept

dans différentes conditions. Tout d’abord, il s’agit de dépasser les spécificités

contextuelles propres à chaque expérimentation. Au regard des résultats obtenus dans

certaines de nos expériences, un certain nombre de questions demeurent en suspend. La

200 réponse à ces questions, qui s’ajoutent à notre problématique au fil de nos

interprétations, requière des expérimentations supplémentaires. D’autre part,

l’élaboration d’hypothèses vérifiables expérimentalement nécessite souvent de réduire

la problématique en se limitant à quelques cas particuliers. Par exemple, nous limitons

des processus étudiés à des situations où les rotations sont passives et imprévisibles

plutôt qu’actives ou prédictibles. Par conséquent, que ce soit pour affiner nos

interprétations ou pour comprendre les processus sensori-moteurs présents dans un plus

grand nombre de contextes, de nombreuses expérimentations sont encore réalisables

dont quelques exemples sont présentés dans les paragraphes suivants.

Facilitation de l’atteinte d’une cible située dans le droit devant du sujet

par un encodage proprioceptif particulier

Tel que nous l’avons déjà mentionné, la comparaison faite entre l’atteinte de cible

fixe par rapport au corps ou fixe par rapport à l’espace (chapitre IV) porte sur un cas

particulier, puisque la cible mémorisée était toujours située droit devant les sujets. Il est

possible que cette position particulière (au sein du plan sagittal médian) soit connue des

sujets (encodage proprioceptif de la position à atteindre) ce qui peut fortement

influencer la précision finale observée (qui était très bonne dans notre expérience).

L’objectif ici serait donc de tester l’hypothèse d’un contrôle des mouvements brachiaux

facilité par un encodage proprioceptif de la position à atteindre lorsque celle-ci est

située dans le droit devant des sujets. Pour cela, nous pourrions comparer la précision de

mouvements d’atteinte manuelle dans trois conditions, au sein desquelles la cible

pourrait être mémorisée fixe par rapport aux sujets, soit droit devant lui soit excentrée,

ou fixe par rapport à l’espace. Si la précision observée est identique dans les trois

conditions, nous pourrions généraliser les résultats observés dans notre expérimentation

à toutes les positions de cible, qu’elle soit fixe par rapport à l’espace ou par rapport au

corps, mémorisée droit devant les sujets ou non. Au contraire, pour une cible mémorisée

fixe par rapport au corps, si la précision observée est supérieure lorsque celle-ci est

située droit devant les sujets en comparaison à si elle est excentrée, alors les sujets

bénéficieraient d’une connaissance proprioceptive de la position droit devant. Le mode

de contrôle du mouvement alors utilisé ne serait pas généralisable à toutes les positions

de cible.

201 Effets de la verticalité sur les ajustements des mouvements du bras en

réponse à une rotation du tronc

Toujours dans l’expérience présentée au chapitre IV, une étude contrôle nous a

montrée que la précision des mouvements dirigés vers une cible fixe de l’espace était

bonne lorsqu’ils étaient réalisés dans un plan horizontal. Cette précision était cependant

altérée lorsqu’une composante verticale (vers le bas) était présente. Pour expliquer cet

effet, nous avons émis l’hypothèse que la nécessité d’abaisser la main requiert une

activation plus faible des muscles brachiaux par rapport à lorsque le pointage est réalisé

dans un plan horizontal, du fait de la présence de forces gravitaires qui aident au

mouvement. Cette diminution des activations musculaires engendrerait une difficulté à

produire des forces compensant les conséquences de la rotation sur la position de la

main; ce qui ne serait peut-être pas observé si la rotation était prévisible. Il serait

possible de tester cette hypothèse en demandant aux participants d’atteindre une cible

mémorisée fixe par rapport à l’espace dans une expérience où la composante verticale

du mouvement à produire (vers le haut, dans le plan horizontal ou vers le bas) ainsi que

la rotation des sujets seraient variés aléatoirement au fil des essais. Les variables

mesurées seraient la précision spatiale des pointages ainsi que l’activité

électromyographique des muscles de l’épaule impliqués dans la compensation de la

rotation du corps (grand pectoral et deltoïde postérieur). Si notre hypothèse se vérifiait,

lors de mouvement de pointage vers le bas une baisse de l’activité des muscles

impliqués dans la compensation de la rotation s’accompagnerait d’une baisse de la

précision comparativement aux mouvements de pointage vers le haut ou dans le plan

horizontal.

Rôles de la proprioception et des signaux vestibulaires dans le contrôle

des mouvements du bras lors d’une rotation du corps

Comme nous l’avons vu au fil de la conclusion (partie 1.1. p. 188), il semble que

les faibles latences observées lors du contrôle des mouvements du bras en réponse à une

rotation du tronc soient d’origine vestibulaire. Bien que l’implication des signaux

vestibulaires dans ce contrôle ait été prouvée, la précocité des ajustements mis en place

ne leur est pas directement imputable puisque les signaux somesthésiques (incluant la

proprioception) étaient présents. Il convient donc dans un premier temps de tester

202 l’hypothèse selon laquelle les faibles latences observées lors de l’ajustement des

mouvements du bras en réponse à une rotation du tronc sont attribuables aux entrées

vestibulaires. Cela nous permettrait de préciser les interprétations des expériences

présentées aux chapitres III et VI.

La tâche demandée consisterait en une stabilisation de la main en une position

mémorisée de l'espace au cours de rotations imprévisibles du corps, dans l’obscurité

(identique aux conditions vestibulaires des expériences des chapitres III et VI). En

comparant les latences EMG des muscles du bras en réponse à une rotation chez des

sujets sains et chez des patients vestibulo-lésés, il serait aisé de vérifier que la source

d'information qui permet les faibles latences observées est bien le système vestibulaire.

Tout d’abord, il est possible que les informations proprioceptives et somesthésiques ne

permettent pas de détecter la direction de la rotation, ce qui empêcherait la réussite de la

tâche par les patients vestibulo-lésés. Cela montrerait clairement que les faibles latences

que nous avons observées ne sont pas attribuables à la présence de signaux

somesthésiques. Si les patients avec déficience vestibulaire arrivaient à initier une

stabilisation de la main comme les sujets sains, des latences plus longues chez les

patients que chez les sujets sains montreraient que la précocité des ajustements observés

est attribuable aux entrées vestibulaires.

Si notre hypothèse n’était pas vérifiée, le même protocole expérimental pourrait

être réalisé avec des patients sans afférences proprioceptives. Cela permettrait de tester

l’hypothèse selon laquelle les faibles latences observées lors de l’ajustement des

mouvements du bras en réponse à une rotation du tronc sont attribuables aux entrées

proprioceptives (et non pas aux signaux vestibulaires ni à d’autres signaux

somesthésiques issus des reins ou du système vasculaire tel que suggéré par

Mittelstaedt, 1997). Des latences plus longues chez les patients désafférentés que chez

les sujets sains permettraient de valider cette hypothèse.

Rôle des signaux vestibulaires dans le contrôle des mouvements du

bras lors d’une rotation du corps autogénérée

L’ensemble de nos expériences s’intéressait au contrôle de la motricité brachiale

lors de rotations externes et passives des sujets. Lorsque le déplacement du corps est

généré par le sujet lui-même, les conséquences de ce déplacement (en terme spatial ou

203 cinétique) peuvent être anticipées (Pigeon et al., 2003a,b). La programmation motrice

des muscles brachiaux devrait ainsi directement être adaptée au déplacement du corps.

Dans une telle situation, la présence d’un lien sensori-moteur liant les entrées

vestibulaires à la commande motrice du bras paraît bien moins utile. Cependant,

l’existence de processus prédictifs permettant d’anticiper la rotation ne signifie par pour

autant qu’aucun contrôle en ligne du mouvement du bras n’est présent et que les

informations vestibulaires ne sont pas impliquées dans ce contrôle.

Pour tester l’hypothèse d’un ajustement de la commande motrice à la rotation qui

repose à la fois sur un contrôle prédictif et un contrôle en ligne impliquant les signaux

vestibulaires, un protocole adaptatif pourrait être utilisé. Une modification de la relation

liant les entrées vestibulaires à la sortie motrice permettant de stabiliser la position de la

main dans l’espace pourrait être induite chez des sujets (voir Bresciani et al., 2005, et la

partie 3.3.3.4 p.63 de la revue de littérature). Si cette adaptation avait une influence sur

la précision du pointage lors de déplacements autogénérés, alors le contrôle des

mouvements du bras serait issu d’une anticipation de la rotation d’une part, et d’autre

part d’une boucle sensori-motrice impliquant les entrées vestibulaires.

D’autre part, les travaux de bresciani et al. (2002b, 2005) ont montré que les

mouvements d’atteintes manuelles réalisés pendant des déplacements imprévus et

passifs du corps lors de l’initiation d’un pointage vers une cible mémorisée ne sont pas

contrôlés par une mise à jour de la représentation interne de la position courante de la

cible par rapport au corps. Cependant, un déplacement volontaire et planifié pourrait

favoriser l’utilisation d’une représentation interne de l’environnement (et de sa mise à

jour pendant les déplacements du corps) pour contrôler le mouvement du bras. Ici, la

représentation de l’environnement ne servirait pas uniquement à planifier le mouvement

mais elle participerait également à son contrôle continu. Les informations vestibulaires

générées au cours du déplacement autogénéré pourraient alors être utilisées pour mettre

à jour cette représentation interne et ainsi contrôler le mouvement. Pour tester cette

hypothèse, un protocole adaptatif visant à modifier la relation liant l’entrée vestibulaire

à la perception de l'orientation du corps (reposant donc inévitablement sur une

représentation interne de l’espace) pourrait être utilisé (voir Bresciani et al., 2005, et la

partie 3.3.3.4 p.63 de la revue de littérature). Si cette adaptation affectait la précision de

mouvements de pointage impliquant une rotation du tronc autogénérée, mais n’affectait

pas cette précision lors de rotations passives, alors notre hypothèse serait vérifiée. Une

204 mise à jour vestibulaire d’une représentation interne de l’espace qui permettrait un

contrôle continu des mouvements brachiaux serait présente lors d’un déplacement

autogénéré du corps seulement.

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