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Découvertes récentes sur les phases précoces de l’évolution de la vie.

Manolo Gouy Laboratoire de Biométrie & Biologie Evolutive - CNRS / Univ. Lyon 1Décembre 2008

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3 domaines du vivants

LUCA

Première cellule

Aujourd’hui

Premier âge : Monde pré-cellulaire

Second âge : Monde cellulaire pré-luca

Troisième âge : Monde cellulaire post-lucaOrigine(s) de la vie

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Découverte en 1977 des trois domaines de la vie

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Les SAB sont élevés à l’intérieur de chacun des 3 groupes et faibles entre groupes.

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Recherche de la racine de la phylogénie universelle

E: eucaryotes; B: bactéries; A: archéesLUCA: Last Universal Common Ancestor

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Les hypothèses concurrentes sur l’origine des trois domaines

1) La plus couramment admise, celle déduite de quelques analyses de gènes dupliqués avant LUCA.

2) Alternative iconoclaste proposée par quelques auteurs: l’état procaryote (simple) est plutôt vu comme résultant d’une simplification que comme ancestral.

4) La cellule eucaryote vue comme résultant d’une fusion archée - bactérie. Plusieurs scénarios ont été proposés.

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Histoire évolutive de l’endosymbiose mitochondriale

- quel est l’organisme donneur ?

- l’endosymbiose a-t-elle été unique ou répétée ?

- quand s’est-elle produite ?

- quelles lignées eucaryotes sont-elles concernées ?

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L’origine endosymbiotique unique de la mitochondrie à partir d’une α-protéobactérie ancestrale

Concatenation of amino acid sequences of respiratory chain proteins apocytochrome b (Cob) and cytochrome oxidase subunits 1 to 3 (Cox1-3).

α-protéobactéries

mitochondries

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Conservation de l’ordre des gènes entre mitochondries et α-protéobactéries

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Le génome mitochondrial le plus riche en gènes connu actuellement.

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Analyse phylogénétique de l’ARN ribosomique de la petite sous-unité

Cavalier-Smith & Chao (1996) J Mol Evol 43:551

Eucaryotesamitochondriaux:« Archezoa »

symbiosemitochondriale?

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Tom Cavalier-Smith (1987) Nature 326:332

“It is a widespread fallacy that mitochondria are found in all eukaryotic cells.”

“It is not the mitochondria, but the nucleus, endomembrane system and cytoskeleton that are the true hallmarks of the eukaryote cell.”

“The idea that some protozoa are the living relics of the earliest phase of eukaryote cell evolution and diverged from our ancestors before the symbiotic origin of mitochondria is given strong support by DNA sequence studies.”

Des eucaryotes d’avant la naissance de la mitochondrie

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spore

tube polaire

sporoplasme (noyau + cytoplasme)

spore de Nosema algerae (Undeen 1997)

Les Microsporidies

• > 1000 espèces• eucaryotes unicellulaires de très petite taille• parasites intracellulaires obligatoires• amitochondriaux, aperoxysomaux• origine evolutive très débattue

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Analyse phylogénétique de la β-tubuline d’une microsporidie

Edlind et al. (1996) Mol. Phyl. Evol. 5:359.

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Analyse phylogénétique de la grande sous-unité de l’ARN polymerase IIHirt et al. (1999) Proc.Natl.Acad.Sci. USA 96:580

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Peut-on réconcilier les ARN ribosomiques et les tubuline et ARN-polymérase ?

Eucaryotesamitochondriaux

MICROSPORIDIA ?

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l’artefact d’Attraction des Longues Branches

[ Felsenstein (1978) Syst Zool 27:401 ]

Philippe et al. (2000) Proc. Royal Soc. Lond. B 267:1213.

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Analyse en distance de 42 Analyse en distance de 42 séquences de LSU rRNA de séquences de LSU rRNA de microsporidiesmicrosporidies et d’autres et d’autres eucaryotes.eucaryotes.

Les distances ont été Les distances ont été corrigées pour la variation du corrigées pour la variation du taux entre sites.taux entre sites.

Cette analyse utilise un Cette analyse utilise un modèle beaucoup plus réaliste modèle beaucoup plus réaliste du processus évolutif au du processus évolutif au niveau moléculaire.niveau moléculaire.

Van de Peer et al. (2000) Gene 246:1Van de Peer et al. (2000) Gene 246:1

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Conclusion à ce stade:

L’heureuse correspondance, pour les microsporidies, entre- absence de mitochondrieet- origine précoce parmi les eucaryotesne tient plus.

22d’après Roger & Silberman (2002) Nature 418:827.

Diversité des protistes (anaérobies) ‘amitochondriaux’• pas d’organite ‘mitochondrial’ détecté (microsporidies, diplomonadines, Entamoeba,…)• hydrogénosomes: organites sans génome produisant ATP et H2 (certains ciliés, champignons anaérobies, Parabasalia (ex: Trichomonas))

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transfert vers le noyauperte

conservation

endosymbiote α-protéobactérien ancestral

Echanges de gènes durant l’évolution de la mitochondrie

importation de protéines

Un gène d’origine évolutive mitochondriale peut être porté par le génome nucléaire d’un eucaryote.

24Mycoplasma genitaliumMycoplasma sp.

Aeropyrum

PyrococcusMethanobacterium

100

100100

BacillusDeinococcus

AquifexArchaeoglobus

LactobacillusThermotogaHelicobacter

Anabaena spAnabaena azollae

Azotobacter vinelandiiAzotobacter chroococcum

Azospirillum

100

EnterobacterKlebsiella

100

100Rhizobium

Rhodobacter sphaeroidesRhodobacter capsulatus100

39

97

100

100

100

69

99

HaemophilusEscherichia

SynechocystisRickettsia

ZygomonasArabidopsis-mt37

EncephalitozoonSchizosaccharomyces-mt

Saccharomyces-mtCandida maltosa-mtCandida albicans-mt100

10099

Caenorhabditis-mtMus-mtHomo-mt100

86

100

37

85

38

100

33

59

84

55

48

75

48

100

0.2 subst./site

Découverte dans le génome de la microsporidie Encephalitozoon cuniculi de plusieurs gènes d’origine évolutive mitochondriale

Exemple: gène IscS

25Vivarès et al. (2002) Current Opinion in Microbiology 5:499.

Le mitosome de microsporidie prédit par analyse du génome: évolutivement il dérive d’une mitochondrie

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Détection d’organites à double membrane par anticorps anti-HSP70

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Le mitosome du parasite amitochondrial Giardia

Identification chez Giardia de gènes codant des protéines à localisation mitochondriale chez les autres eucaryotes :

Cpn60, Hsp70, IscS (cystéine désulfurase)

Un exemple: IscS

Tachezy et al. (2001)Mol. Biol. Evol. 18:1919.

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La double membrane de cet organite

Localisation par immunofluorescence de IscS et IscU dans des trophozoites de Giardia.

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Le chaînon manquant entre mitochondrie et hydrogénosome

Fragment de 14027 pb du génome hydrogénosomal

Découverte [Akhmanova et al. (1998)

Nature 396:527] puisséquençage partiel du génome hydrogénosomal du cilié Nyctothermus ovalis

- Plusieurs protéines codées par le génome hydrogénosomal se groupent avec leurs homologues mitochondriaux de ciliés aérobies.- Identification de plusieurs gènes nucléaires pour des composants du protéome mitochondrial (pyruvate déshydrogénase, complexe II).

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Analyses phylogénétiques de 2 gènes du génome hydrogénosomal

12S (SSU) rRNAnad7 (s.u. 49 kDa complexe I)

Boxma et al. (2005) Nature 434:74.

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Eucaryotesamitochondriaux« Archezoa »

Abandon du concept d’eucaryote primitivement amitochondrial

symbiosemitochondriale

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Distribution des organites dérivés de la mitochondrie chez les eucaryotes

Roger & Silberman (2002) Nature 418:827.

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A Scénario en deux étapes- création par fusion bactérie/archée d’une cellule eucaryote amitochondrialepuis- endosymbiose avec une α-protéobactérie

B Création simultanée du noyau eucaryote et de la mitochondrie.Le partenaire bactérien est toujours une α-protéobactérie. Le partenaire archée varie selon les théories (ici méthanogène).

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Hypothèses sur l’origine par fusion de la cellule eucaryotea-d: en 2 étapes e-g: création mitochondrie =création cellule eucaryote

Ces hypothèses sont en principe testables: elles prédisent des similarités entre une partie du génome eucaryote et certaines bactéries, et entre le reste de ce génome et certaines archées.

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50 protéines de plastides143 protéines nucléaires

Démonstration de l’origine unique des eucaryotes photosynthétiques primaires

L’origine cyanobactérienne des chloroplastes est certaine, mais la position exacte de cette origine à l’intérieur des cyanobactéries reste encore mal connue.

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Modèle de l’endosymbiose chloroplastique primaire

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Endosymbiose chloroplastique secondaire

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Endosymbiose chloroplastique secondaire chez la cryptophyte Guillardia theta

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Euglenozoa

Chlorarachniophytes

?

GlaucophytesRhodophytesGreen plants

Endosymbiose primaire

Dinoflagellates

Apicomplexa

HeterokontsCryptophytes

Haptophytes

Endosymbiosessecondaires

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Glaucophytes

Euglenozoa

Chlorarachniophytes

Dinoflagellates

RhodophytesGreen plants

Apicomplexa

HeterokontsCryptophytes

Haptophytes

Endosymbiosessecondaires

DinoflagellatesDinoflagellatesEuglenozoa

ChlorarachniophytesSecondary plastid

replacement(Lepidodinium)

Endosymbiose tertiaire

Karenia

Kryptoperidinium

Dinophysis

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Etat de l’art sur les connaissances phylogénétiques à l’échelle de l’arbre de la vie.

- La phylogénie des domaines bactérien et archéen. Le concept d’arbre phylogénétique est-il adéquat ?

- La phylogénie du domaine eucaryote. Après beaucoup d’égarement, on commence à y voir clair.

- La phylogénie des métazoaires. Des résultats très récents combinent un fort signal phylogénétique et une grande richesse taxonomique.

- La phylogénie des mammifères. Des assemblages supra-ordinaux émergent.

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La phylogénie du domaine bactérien.

Dans la vision « classique », une division naturelle en phylums existe.

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La phylogénie du domaine archéen.

Découverte récente d’un nouveau phylum.

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Modèle standard de l’arbre de la vie: division en phylums

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Modèle alternatif: les transferts horizontaux de gènes entre procaryotes sont si fréquents que la notion de phylum perd tout sens.

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La phylogénie du domaine eucaryote.

Un consensus émerge vers l’identification de cinq assemblages de phylums.

Les relations entre eux restent très incertaines.

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La phylogénie des métazoaires.

- Bilatériens vs. cnidaires, porifères et cténophores

- Protostomes vs. Deutérostomes

- Abandon du concept acoelomate, pseudocoelomate, coelomate pour la phylogénie: division lophotrochozoa / ecdysozoa

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La phylogénie des mammifères.

Les ordres (périssodactyles, rongeurs, primates,…) classiquement définis sont confirmés pour la plupart (sauf cétacés).

Des groupements supra-ordinaux émergent.