THESE DE DOCTORAT

DE LUNIVERSITE DE PARIS XI - ORSAY

Ecole Doctorale : Gnes, Gnomes, Cellules

BIOLOGIE

Spcialit : Gntique des Populations & Phylogographie

Michel SEZONLIN

PHYLOGEOGRAPHIE ET GENETIQUE DES POPULATIONS DU

FOREUR DE TIGES DE CEREALES BUSSEOLA FUSCA

(FULLER) (LEPIDOPTERA, NOCTUIDAE) EN AFRIQUE

SUBSAHARIENNE, IMPLICATIONS POUR LA LUTTE

BIOLOGIQUE CONTRE CET INSECTE

Soutenue le 04 dcembre 2006

JURY

Pierre CAPY Prsident Professeur, Universit Paris XI

Frdric FLEURY Rapporteur Professeur, Universit Lyon I

Jane LECOMTE Rapporteur Matre de Confrences, Universit Paris XI

Stphane DUPAS Examinateur Charg de Recherche, IRD

Marie-Louise CARIOU Directrice de thse Directrice de Recherche, CNRS

Jean-Franois SILVAIN Directeur de thse Directeur de Recherche, IRD

I

Rsum : Busseola fusca (Fuller) (Lepidoptera, Noctuidae) est un ravageur majeur du maset du sorgho cultiv en Afrique Subsaharienne. Des diffrences observes dans les traits devie et l'cologie de l'espce entre les populations Est et Ouest africaines suggrent l'existencede populations gntiquement diffrencies selon la gographie ou les types de biotopes. Lerle des plantes htes, et notamment celui des deux principales plantes cultives consommespar l'insecte, dans l'ventuelle structuration gntique de ses populations est dterminer. Unevaste tude phylogographique base sur l'utilisation d'un marqueur mitochondrial, lecytochrome b et sur l'analyse de nombreux chantillons (590 individus provenant de 112localits incluant la majeure partie de laire de distribution de foreur), a t ralise. Cettetude a rvl lexistence de trois clades principaux d'haplotypes (W, KI, KII) correspondant des populations isoles lOuest et lEst de lAfrique au Plistocne, il y a environ unmillion dannes. Le clade W localis en Afrique de lOuest est isol gographiquement desclades KI et KII qui sont partiellement sympatriques. Le clade KI voit sa distribution limite une partie de lAfrique de lEst alors que le clade KII prsente une large distributiongographique couvrant lEst, le Centre et le Sud de lAfrique Subsaharienne. Les rsultats desanalyses phylogntiques, les paramtres dmographiques calculs, les statistiques de Wrightainsi que les analyses des clades embots confirment que ces trois populations, aprs avoirt isoles dans des aires refuges diffrentes, ont connu une expansion dmographique etgographique, mme si les populations locales sont caractrises par des phnomnes derestriction des flux gniques avec isolement par la distance. Lanalyse de mismatchdistribution et les valeurs ngative de l'indice D de Tajima sont en accord avec lhypothsedune expansion dmographique des trois clades. Des diffrenciations gntiquessignificatives ont t mises en vidence diffrents niveaux hirarchiques par lanalysemolculaire de la variance (AMOVA). La Ligne Volcanique du Cameroun et la Rift Valleyseraient deux des facteurs qui ont model la structure gntique des populations de B. fusca.La plus grande diversit haplotypique et nuclotidique de B. fusca dans les rgions ghanenne(clade W), rythrenne (clade KI) et kenyane (clade KII) a permis de les identifier comme lescentres probables dorigine gographique de chaque clade. L'histoire gntique despopulations de B. fusca, telle que rvle par l'analyse du gnome mitochondrial, apparatindpendante de la domestication du sorgho et de l'introduction et de l'expansion des culturesde mas. Lancienne structure gntique est maintenue travers les diffrentes poques avecun passage rcurrent et local des individus de B. fusca des plantes htes sauvages auxcultives. Un parallle original a pu tre fait entre les rsultats de l'tude phylogographiquede cet insecte graminivore et ceux de plusieurs tudes portant sur des mammifres herbivoresafricains. Cette analyse parallle montre que des facteurs palo-climatiques similaires ontprobablement model les populations des animaux de groupes loigns associs aux milieuxgraminens africains.

Mots cls : Busseola fusca, cytochrome b, gntique des populations, phylogographie,Plistocne, histoire volutive rgionale, biogographie africaine.

II

Abstract: Busseola fusca (Fuller) (Lepidoptera, Noctuidae) is a major pest of maize andcultivated sorghum in sub-Saharan Africa. The observed difference in the life features and theecology of species among East and West African populations suggest the existence ofpopulations genetically differentiated in accordance with the geography or biotope types. Therole of host plant, particularly that related to two major cultivated plant consumed by insect,in possible of genetic structure of its populations is being established. A largephylogeographic study based on use of one mitochondrial marker, the cytochrome b and onanalysis of numerous samplings (590 individuals from 112 localities including the major partof the spatial distribution of borer) has been performed. This study has showed the presenceof three main haplotype clades (W, KI, KII) corresponding to populations isolated in West andEast Africa in Pleistocene, around one million years ago. Clade W localized in West Africasplit geographically from clade KI and clade KII that are partially sympatric. Clade KI islimited to one part of East Africa whereas clade KII shows a large geographical distributioncovering well East, Central and Southern sub-Saharan Africa. Phylogenetic, F-statistics,calculated demographic parameters and nested clade phylogeographic analyses resultsconfirmed that the clades, after their isolation in three different refuge areas, experiencedgeographic and demographic expansion even if local populations were characterized by thephenomena of restricted gene flow with isolation by distance. Mismatch distribution analysisand the negative values of Tajima D index are consistent with a demographic expansionhypothesis of three clades. Significant genetic differentiations have been highlighted atvarious hierarchical levels by analysis of molecular variance (AMOVA). The CameroonVolcanic Line and the Rift Valley appear to be two factors contributing to the geneticstructure of B. fusca populations. The highest haplotype and nucleotide diversity in Ghanaian(clade W), Eritrean (clade KI) and Kenyan (clade KII) regions has allowed identifying them asthe likelihood geographic centres of origin of each clade. The population genetic history of B.fusca as revealed by mitochondrial genome analysis appears independent to sorghumdomestication and introduction and expansion of maize. The ancient genetic structure ismaintained through different periods with recurrent and local shift of B. fusca individualsfrom wild host plants to cultivated. An original parallel has been able to be performed withthe results of phylogeographic study of this graminaceous insect and all those of many studiesrelated on African mammalian herbivorous. This parallel analysis indicates that similarpaleoclimatic factors have likely shaped animal populations from distant groups associatedwith African graminaceous environments.

Keywords: Busseola fusca, cytochrome b, population genetics, phylogeography, Pleistocene,regional evolutionary history, African biogeography.

III

Remerciements

Je voudrais exprimer ici ma gracieuse reconnaissance cette foule de personnes

enthousiastes qui ont particip plus ou moins directement au droulement et la

concrtisation de ce travail de thse.

Mes profondes reconnaissances vont en premier mes directeurs de thse, Madame

Marie-Louise CARIOU et Monsieur Jean-Franois SILVAIN, pour les nombreux efforts

quils ont consentis: ils ont assur tout au long de ma formation doctorale un

encadrement indfectible tant sur place ici en France comme au Bnin. Ils ont su me

proposer un sujet intressant et trs moderne. Jai pu bnficier de leurs

nombreuses expriences professionnelles et fructueuses.

Mes gratitudes vont Monsieur Pierre CAPY pour ses nombreuses aides aussi bien

administratives que scientifiques.

Monsieur Herv LE GUYADER, responsable du DEA Biodiversit: Gntique, Histoire,

Mcanismes de lEvolution, a accept sans condition mon inscription. Il a ainsi

facilit mes premiers accueils en France dont laboutissement a conduit cette

soutenance de thse. Quil reoive toutes mes reconnaissances.

Jexprime mes multitudes gratitudes aux membres de jury qui ont aimablement accept

de juger ce travail de thse.

Je remercie le Service de la Coopration et dAction Culturelle (SCAC) de

lAmbassade de France Cotonou (Rpublique du Bnin) et le Dpartement de Soutien

et Formation (DSF) des Communauts Scientifiques du Sud de lInstitut de Recherche

et de Dveloppement (IRD) pour avoir accept de financer cette formation doctorale.

Une mention spciale mes amis Nathalie FAURE et Gal KERGOAT pour toutes les

affections et les contributions scientifiques dont ils ont fait preuve au cours de

mes diffrents sjours en France.

Je dis mon merci Stphane DUPAS pour ses remarques, ses commentaires pertinents

au cours des diffrentes rdactions de manuscrit darticles scientifiques et de

thse et son soutien moral infaillible. Il ma initi lapproche

phylogographique de la biologie volutive.

Messieurs Bruno LE RU, Paul-Andr CALATAYUD, Philippe LE GALL et Pascal MOYAL mont

beaucoup aid disposer de matriels biologiques et les identifier. Je les

remercie pour leur contribution scientifique hautement louable.

Jean-Luc DA LAGE, Frdrique MACZKOWIAK et Emmanuelle RENARD mavaient initi aux

diffrentes techniques de biologie molculaire. Je les remercie de tout mon cur.

Un merci particulier David OGEREAU toujours souriant avec une humeur trs

agrable.

IV

Jean-Bernard EMOND et Olivier LANGELLA mont apport beaucoup daides

bioinforma