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Parásitos intestinales en monos churucos Lagothrix lagotricha lugens del Parque Nacional Natural Cueva de los Guacharos.

Autor:

Elisa Jimenez Capera

Laboratorio de Ecología de Bosques Tropicales y Primatología

Universidad de los Andes

ej.jimenez32@uniandes.edu.co

Director:

Pablo R. Stevenson

Profesor Titular

Laboratorio de Ecología de Bosques Tropicales y Primatología

Universidad de los Andes

Bogotá-Colombia

pstevens@uniandes.edu.co

RESUMEN

Después de la pérdida de hábitat y la cacería, los parásitos y enfermedades son

unas de las amenazas más grandes a la conservación de primates. Este estudio

caracteriza por primera vez los endoparásitos intestinales de churucos

colombianos en estado silvestre, subespecie en peligro crítico de extinción. Con

este fin, se realizaron seguimientos focales en dos grupos durante los meses de

septiembre de 2012, y enero y abril del 2013. Se obtuvieron un total de 58

muestras, las cuales 33 fueron almacenadas en medio MIF y 15 usadas para

cultivos, analizadas utilizando métodos de flotación fecal, recuento de huevos y

obtención de larvas. Con el fin de establecer si existe un riesgo zoonótico, los

resultados obtenidos a partir de los primates fueron comparados con 16

muestras de heces tomadas de investigadores. Como resultados se obtuvo que

el 76.7% de las muestras de churucos fueron positivas para endoparásitos y las

especies aisladas fueron un Protozoo: Entamoeba coli y cuatro Helmintos:

  2  

Ascaris lumbricoides, Raillietenia sp., Enterobium vermicularis y Strongyloides

sp., las cuales ya han sido reportadas en otros estudios de primates del

Neotrópico. No se encontraron diferencias significativas en el recuento de huevos

para dos grupos de diferente tamaño, ni entre sexos (por lo que se asume que

toda la población tiene el mismo riesgo de infección con estos parásitos). Sin

embargo, los machos mostraron una tendencia de mayor carga parasitaria de

Ascaris lumbricoides. Finalmente, no se reportaron parásitos compartidos entre

humanos y churucos.

ABSTRACT Along with habitat loss and hunting, parasites and diseases are one of the major

threats for the conservation of primates. In this study we characterized for the first

time endoparasites found in wild Colombian woolly monkeys, a critically

endangered subspecies. We followed focal animals from two groups during the

months of September 2012, January and April 2013. We collected a total of 58

fecal samples, 33 were maintained in MIF medium and 15 samples were used

for cultivation. The samples were analyzed using fecal flotation methods, egg

counting and larvae growth. With the objective of recognize a zoonotic risk, we

investigated whether researchers shared the same parasite species found in

woolly monkeys. A total of 16 human samples were classified according to the

individuals’ exposure to contagion (i.e. presence or absence in the study site).

Overall, 76.7% of the monkey samples were positive for endoparasites. We found

a protozooan: Entamoeba coli and four helminths: Ascaris lumbricoides,

Raillietenia sp., Enterobium vermicularis, and Strongyloides spp, which had

already been reported in other neotropical primates. No significant differences

were found for egg counts between groups or between males and females.

However, males tended to show a higher parasite load of Ascaris lumbricoides.

Finally, no parasites were shared between humans and woolly monkeys.

  3  

INTRODUCCION La mayoría de las especies de primates se encuentra en evidente peligro de

desaparecer (Chinchilla et al. 2005) por causas como la pérdida de hábitat y la

cacería que son generalmente reconocidos como los principales factores de

amenaza para estos organismos. Adicionalmente, los parásitos y otros

patógenos causantes de enfermedades se encuentran en un tercer renglón en

términos de las amenazas a la conservación de los primates. La infección de

parásitos y la intensidad de las enfermedades, a su vez depende de factores

como la dieta, la densidad poblacional, los patrones de movimiento, sexo, edad y

variables climáticas como humedad y lluvia (Shanee et al. 2012, Mbora et al.

2009, Mittermeier et al. 2007, Stuart et al. 1998, Stoner 1995). Por otro lado, la

expansión de la población humana por actividades agrícolas y ganaderas, dentro

de los hábitats de los primates ha resultado en un alto potencial para el

intercambio de patógenos entre especies (Gillespie 2006). La cercana relación

filogenética que comparten el hombre y otros primates favorece el riesgo de

transmisión entre especies (Gillispie 2006, Chapman et al. 2005), conllevando a

posibles eventos zoonóticos o antropozoonóticos. Animales mantenidos en

cautiverio o como mascotas son los que representan un mayor riesgo para

intercambio de patógenos, ya que pueden servir como reservorios viables de

ciertos parásitos representando un problema de salud en algunas poblaciones

(e.g. indígenas) (Fernández 2011).

La fragmentación del hábitat es un factor importante a considerar en biología de

la conservación dado el efecto que representa para las especies en términos de

reducción y modificación de hábitat, que incluye afectaciones para muchos tipos

de organismos, incluyendo parásitos. Por ejemplo, Gillispie (2005) en un estudio

realizado en Uganda, comparó la prevalencia de parásitos intestinales en

poblaciones de colobos rojos, que habitaban diferentes fragmentos, cada uno

con atributos físicos y biológicos distintos. En este trabajo encontró que aquellos

fragmentos más afectados (mayor índice de degradación y de presencia

humana) eran los que presentaban una prevalencia de parásitos mayor con

  4  

respecto a los colobos de otros fragmentos. Esto sugiere que existe una relación

estrecha entre la fragmentación de los bosques y la dinámica parásito-hospedero

(Gillespie & Chapman 2006, Gillespie 2006).

Los primates son particularmente vulnerables a los efectos de las infecciones por

parásitos debido a que generalmente viven en grupos sociales que facilitan la

transmisión. Permanecer en un grupo social le brinda ventajas como menor tasa

de depredación y desventajas como acceso a alimentos y hembras limitados

(dependiendo del sexo y rango social dentro del grupo). Freeland en una serie de

artículos publicados entre 1970 y 1979 propuso que la organización social y el

comportamiento estarían siendo influenciados por las infecciones parasitarias.

Sus estudios mostraron que todos los individuos dentro de un mismo grupo

presentaban una misma diversidad de protozoos, mientras entre grupos diferían

sustancialmente. Adicionalmente, el tamaño de grupo era un factor que definía la

prevalencia y diversidad, ya que grupos grandes presentaban un mayor número

de patógenos con respecto a los tamaños de grupos pequeños. Propuso así, que

a medida que un grupo se vuelve grande acumula más especies de parásitos

(patógenos que traen consigo nuevos integrantes o interacciones sociales con

individuos de otros grupos) (Freeland 1979, Scott 1988)

El sexo es una de las variables también relacionada con la infección por

parásitos intestinales. Se sabe que en muchas especies de vertebrados los

machos registran mayor incidencia e intensidad de infección de parásitos que las

hembras. Esto ha sido explicado principalmente por la capacidad inmunológica

de cada uno, donde las hembras tienden a tener una mejor respuesta inmune y

en los machos esta deficiencia estaría asociada a ciertas hormonas como la

testosterona (Klein 2004). Aunque las infecciones por parásitos no siempre

producen un efecto negativo fuerte en el hospedero, en muchos casos pueden

incrementar la susceptibilidad del huésped a la depredación o disminuir la

competitividad del individuo (Stoner et al. 2005).

  5  

La infección por parásitos es muy común en los primates, sin embargo, muchos

de los estudios que se han realizado al respecto han estado restringidos a

animales en cautiverio y la mayor cantidad de estudios han sido realizados en el

viejo mundo (e.g. Gillispie 2006). En el neotrópico el género más estudiado ha

sido Alouatta, incluyendo poblaciones silvestres en México, Costa Rica, Panamá

y Argentina (Milozzi et al, 2012, Gilbert, 1994). En estos trabajos se han

documentado diferentes especies de endoparásitos como Nemátodos:

(Parabronema bonnei y Strongyloides spp.), Céstodos (Raillietina spp.) y

Acantocéfalos (Prosthenorchis spp.). En Colombia, la información que se tiene

sobre parásitos en primates se restringe a animales en cautiverio y están

enfocados al estudio de salud animal. Por ejemplo, Nassar-Montoya y

colaboradores (2005) han dejado ver la importancia de realizar estudios

concernientes a este campo, principalmente que involucren especies

amenazadas o vulnerables y que intenten discernir las variables ambientales y

ecológicas que afectan la interacción. Sin embargo, se reconoce que existe poco

conocimiento sobre parásitos en primates y también se ha resaltado que las

técnicas de toma de muestras e identificación no son estándares. En condiciones

de cautiverio en el país, se han realizado estudios de parásitos en monos ardilla

(Saimiri sciureus), en aulladores (Alouatta seniculus), monos araña (Ateles spp),

y otras especies (Cebus apella, Saguinus leucopus, Saguinus oedipus y Cebus

albifrons). Barrera 2005, publicó un estudio realizado en la Hacienda el Ceibal,

en Santa Catalina Bolívar para una población silvestre de titi cabeza blanca

identificando tanto parásitos intestinales como ectoparásitos para esta especie

endémica del país. Otros estudios realizados en poblaciones silvestres han sido

en monos araña (Ateles hybridus) y aulladores (Alouatta seniculus), el en

Magdalena Medio especialmente en la región de San Juan Carare, evidenciando

que la fragmentación y destrucción del hábitat podría estar afectando a dichas

especies en estas regiones (Roncancio 2013). Dentro de los grupos menos

estudiados se encuentran los monos nocturnos (Aotus spp) y los churucos

(Lagothrix lagothricha).

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El estudio de parásitos en vida silvestre se justifica ampliamente por la amenaza

que éstos representan para la biodiversidad de primates y de los ecosistemas en

general y el efecto que pueden tener sobre la dinámica de las poblaciones de

animales (Barrera et al. 2005). Las infecciones parasitarias han sido identificadas

como un componente crítico a considerar en conservación y en medicina

veterinaria, sin embargo aún es escasa la información concerniente a parásitos

intestinales en primates en peligro o amenazados (Nassar-Montoya, 2005). Por

tal razón, este estudio contempla cuatro objetivos principales: 1. caracterizar los

parásitos intestinales de micos churucos del Parque Nacional Natural Cueva de

los Guácharos y así poder realizar el primer estudio preliminar de parásitos

intestinales en esta subespecie amenazada. 2. Comparar la presencia y

prevalencia de parásitos intestinales entre dos grupos de churucos que difieren

en tamaño, con el fin de poner a prueba las ideas de Freeland (que predicen

mayor parasitismo en grupos grandes que en pequeños). 3. Comparar las

cargas parasitarias entre machos y hembras, donde por trabajos previos se

espera encontrar que las hembras suelen combatir más eficientemente los

parásitos que los machos (dado sus sistemas inmunes) y 4. comparar los

parásitos intestinales entre primates y humanos. Esta comparación se basa en el

riesgo que existe de compartir parásitos entre estas especies (principalmente

para investigadores en el parque que usualmente toman agua de las fuentes

naturales). Adicionalmente, la comparación incluyó estudiantes que suelen visitar

bosques con poblaciones de primates, a manera de control.

METODOLOGIA 1. Área de estudio El Parque Nacional Natural Cueva de los Guácharos (PNNCG), se ubica entre la

parte suroriental del departamento del Huila (1° 36´ 57.1314´´ N, 76° 6´ 7.38´´O),

y la parte suroccidental del departamento del Caquetá, en jurisdicción de los

municipios de Acevedo y San José de Fragua, respectivamente (Gráfica 1). El

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PNNCG hace parte del sistema montañoso tropical que incluye los bosques

andinos y sub-andinos, con algunas coberturas primarias y otras de bosque

secundario (Prada 2011). Posee una extensión aproximada de 9000 hectáreas

con rango altitudinal de 1610 msnm a 2840 msnm y temperaturas que oscilan

entre los 12°C y los 20°C. El período de lluvias se caracteriza por presentarse

principalmente entre los meses de febrero a octubre mientras el periodo seco

entre noviembre y enero (Stevenson et al. 2011, Minambiente 2010).

Figura 1: Mapa ubicación del PNNCG. Colombia 2. Especie de estudio Los churucos colombianos (Lagothrix lagothricha lugens), son una subespecie

de primate neotrópical de gran tamaño; que habita principalmente en la Cordillera

Oriental y Central de los Andes Colombianos. Aún existen poblaciones aisladas

en la serranía de San Lucas en el sur este del departamento de Bolívar y en

otras zonas del norte de la zona Andina de Colombia (Defler, 2010). Son

  8  

principalmente frugívoros complementando su dieta con hojas jóvenes, flores,

artrópodos y algunos vertebrados pequeños (Stevenson et al. 1994). Estos

atelidos se caracterizan por poseer largos recorridos diarios y tener rangos de

hogar relativamente grandes, comparados con otros primates del neotrópico

(Stevenson et al. 2005).

3. Colecta de muestras La toma de muestras se llevó a cabo en los meses de septiembre del 2012,

enero y abril del 2013. La localización de los monos se realizó con técnicas de

telemetría y por vocalizaciones. Una vez localizados los grupos, se implementó

un seguimiento focal idealmente de 12 horas, iniciándose a las 6:00 h y

finalizando a las 18:00 h. Se siguieron dos poblaciones de churucos que diferían

en tamaño: Grupo grande (Colombia) conformado por 22 a 27 individuos

aproximadamente y Grupo pequeño (Brasil) con 18 a 20 individuos. Para la

toma de muestras se tuvieron en cuenta que éstas estuvieran frescas por lo cual

fueron tomadas una vez caían al suelo, intentando tomar la muestra rápidamente

para que moscas no contaminaran con sus huevos. 3.1 Muestras de primates (Lagothrix lagothricha lugens) Se obtuvieron muestras fecales para los individuos de cada uno de los dos

grupos: grande y pequeño, intentando de no tener más de dos muestras por

individuo. Las muestras fueron almacenadas en frascos ámbar con medio MIF

(Formol 10%, Merthiolate y Lugol) esto basado en indicaciones de Veléz (1983) y

Nassar et al. (2005). Cada frasco contenía 15 ml del medio MIF y

aproximadamente 1 gr de muestra para una proporción de 1:15. Para cada una

de las muestras, se anotaron datos respectivos de fecha, hora, sexo, lugar así

como nombre del grupo. Las muestras fueron guardadas en neveras de icopor a

temperatura ambiente y traídas al laboratorio de Ciencias Médicas de la

Universidad de los Andes para la identificación de los parásitos.

  9  

3.2 Muestras de Humanos Se recogieron muestras de humanos que se dividieron en los siguientes grupos:

aquellos que han visitado el parque (VP) y aquellos que no han visitado el parque

(NVP). El primero se subdividían en aquellos que han permanecido largos

periodos trabajando con churucos (más de 3 meses) y aquellos que han ido una

vez, mientras el segundo grupo se subdividían en personas que frecuentan

campo y los que nunca lo hacen.

4. Análisis de muestras 4.1 Identificación de parásitos intestinales de churucos

• Coprocultivos parásitologicos. Se realizaron cultivos fecales con heces

sin medio MIF, en cajas de petri con aserrín como sustrato. Se

adicionaron unas gotas de carbonato de calcio para evitar el crecimiento

de hongos. Los cultivos fueron guardados a temperatura ambiente y se

abrieron periódicamente por dos semanas. Una vez pasado el tiempo se

realizó la técnica de Baermann para obtener larvas (Vélez 1983). Esta

técnica se basa en la migración de las larvas desde la muestra que está

suspendida en agua hasta un recipiente como un tubo de ensayo.

Posteriormente, los tubos se centrifugaron por dos minutos a 2000 r.p.m,

y con una pipeta se tomó el sedimento para realizar el conteo de larvas en

el estadio final (L3) en un microscopio de luz. Se tomaron mediciones de

la longitud total y forma del extremo posterior de la larva cola. Se tomaron

las medidas usando el programa de Motif oSX.

• Flotación fecal. Para la identificación de los huevos, se realizaron

métodos de flotación fecal con solución salina al 85%. Para esto, se tomó

un gramo de las muestras preservadas y se diluyó en 2/3 partes de agua

destilada y luego centrifugando a 1800 rpm x 10 min. El sobrenadante se

descartó y se tomó el sedimento, el cual fue mezclado con solución salina

saturada en un tubo de ensayo. Se tomó una gota de la parte superior del

tubo y se puso en una lámina con laminilla, se esperó por 15 minutos,

  10  

por densidad los huevos suben. El montaje de láminas de cada una de las

muestras se realizó con un microscopio con cámara usando los diferentes

objetivos (10X, 40X, 100X).

• Recuento de huevos por cámara de McMaster. Después de ser traídas

las muestras en medio MIF al laboratorio, estas se homogenizaron y se

centrifugaron para obtener el sedimento con el cual se realizó el conteo de

huevos de nemátodos, mediante las técnicas de McMaster. Este método

es utilizado para determinar el número de huevos por gramos de heces,

utilizándose la siguiente fórmula para cuantificar las cargas parasitarias:

Se cuantificaron las cargas parasitarias por especie para cada uno de los

grupos (grande y pequeño) y entre machos y hembras.  

4.2 Identificación de parásitos en humanos Las muestras de estudiantes, investigadores así como de otros humanos que

hicieron parte del estudio fueron recogidas en las primeras horas de la mañana,

para posteriormente ser enviadas al laboratorio diagnóstico de la Clínica Marly

para su identificación. 5. Análisis estadísticos Los datos fueron organizados en tablas de frecuencia, se obtuvieron las

prevalencias de cada uno de los parásitos en las poblaciones de churucos. Por

otra parte, se realizó la prueba estadística no paramétrica de Mann U Whitney,

para comparar las cargas parasitarias encontradas para los grupos, y para

machos y hembras.

RESULTADOS

Se obtuvieron un total de 58 muestras para los dos grupos de churucos, 43 de

las cuales fueron conservadas en medio MIF y 15 se utilizaron para realizar los

Huevo  por  gramo:    Recuento  total  x  100                                                                                Número  de  cámaras  

  11  

cultivos. De las 43 muestras recolectadas 33 de ellas fueron positivas para la

presencia de parásitos intestinales lo que corresponde al 76%. Se identificaron

seis especies parasitarias, un Protozoo: Entamoeba coli y cuatro Helmintos:

Enterobium vermicularis, Raillietenia sp., y Ascaris lumbricoides (más una larva

no determinada). La figura 2 muestra los parásitos encontrados en los individuos

de Lagothrix lagothricha lugens y el porcentaje de ellos entre los dos grupos.

Para el grupo grande se observa una mayor proporción de protozoos con

respecto a helmintos, que contrasta con el grupo pequeño que presenta una

mayor proporción de helmintos (43,8%). En ambos grupos se observó

poliparasitismo, es decir presencia de los dos tipos de parásitos .

Muestras estudiadas

Grupo Grande : COLOMBIA

Grupo pequeño : BRASIL

No. de

muestras

% No. de

muestras

%

CON HELMINTOS

(Ascaris lumbricoides,

Enterobium

vermicularis, Raillietenia

spp. )

7

25,9 %

7 43,8%

CON PROTOZOOS

(Entamoeba coli)

9 33,3% 4 25%

CON AMBOS 4 14,8% 2 12,5%

POSITIVOS 20 74,1% 13 81,3%

NEGATIVOS 7 25,9% 3 18,8%

Figura 2. Porcentaje de parásitos encontrados para las dos grupos de churucos en el Parque Cueva de los Guacharos. Las figuras 3 y 4 muestran el porcentaje de parásitos encontrados en ambos

grupos. Las hembras en el grupo grande presentaron la misma proporción de

  12  

helmintos como de protozoos, pero no se encontraron de los dos tipos al tiempo.

En contraste, los machos presentaron poliparasitismo. En el grupo pequeño,

tanto hembras como machos presentaron de los dos tipos de especies de

parásitos.

Grupo

Grande

Colombia

HELMINTOS PROTOZOOS AMBOS NEGATIVOS

No.de

muestras

% No.de

muestras

% No.de

muestras

% No.de

muestras

% No.de

muestras

Hembras 5 29,4 5 29,4 0 0 7 41,2 17

Machos 2 20 4 40 4 40 0 0 10

Figura 3. Porcentaje de helmintos y protozoos en Grupo Grande (Colombia)

Grupo

Pequeño

Brasil

HELMINTOS PROTOZOOS AMBOS NEGATIVOS

No.de

muestras

% No.de

muestras

% No.de

muestras

% No.de

muestras

% No.de

muestras

Hembras 2 33,3 1 16,6 1 16,6 2 33,3 6

Machos 4 40 3 30 3 30 0 0 10

Figura 4 . Porcentaje de helmintos y protozoos en Grupo Pequeño (Brasil). En las cargas parasitarias obtenidas para cada uno de los grupos se observó que

una hembra particular en el grupo grande presentó una alta carga parasitaria con

respecto a los demás individuos del grupo. Esto correspondió a 3750 huevos/gr

(HPG) para la especie de helminto de Enterobium vermicularis (Figura 5).

Además, la presencia de un huevo de céstodo compatible con Raillietenia sp.

(Figura 6), que se observó solo en machos del grupo. Sin embargo, una carga

parasitaria como la de hembra particular del grupo grande, es de preocupación

ya que es elevada comparada con el rango normal de este parásito reportado en

animales silvestre. Se reportó la presencia de Ascaris lumbricoides en ambos

grupos (Figura 7).

  13  

Figura 5: Huevo de Enterobium vermicularis (40x)

Figura 6. Huevo de cestodo compatible con Raillietenia sp. (40x)

Figura 7. Huevo de Ascaris lumbricoides (40x)

En general los valores obtenidos para las cargas parasitarias de cada especie no

fueron significativamente altas (< 500HPG), por lo que se descarta que estén

poniendo en un riesgo importante a los individuos de esta población (Figuras 8, 9

y 10). Los valores para cada uno son: para A. lumbricoides una alta carga

parasitaria es mayor 7000 hpg, mientras en E. vermicularis es de más de 2000

  14  

hpg, para Raillietenia sp se considera mayor a 1000 hpg y finalmente para

Entamoeba coli es de 10000 hpg.

Hpg parásito Grupo Grande: COLOMBIA

Promedio HPG

Grupo Pequeño: BRASIL

Promedio HPG

MACHO HEMBRA MACHO HEMBRA

Ascaris

lumbricoides

220 112,5 225 100*

Enterobium

vermicularis

100 3750 175 150

Raillietina spp. 500* 0 0 0

Entamoeba Coli 441,6 330 291.6 350 *

Figura 8. Cargas parasitarias de los dos grupos, basado en el recuento de huevos por gramo (HPG). Los valores en (*) indican que solo un individuo reporta la presencia de este parásito.

Figura 9. Carga parasitaria (HPG) para grupo grande, con su error estándar.

  15  

                    Figura 10: Carga parasitaria (HPG) para el grupo pequeño o Brasil, con su error estándar.

De los 15 cultivos realizados 5 de ellos resultaron positivos, para una larva de

Nemátodo. Basados en la morfología y morfometría de las larvas encontradas,

esta es compatible con una larva Strongyloide sp. (Figura 11).

Figura 11. Larva compatible con Strongyloides sp. 40x. Longitud total: 285-300 µ Basado en la prueba no paramétrica de Mann U Whitney, no se observan

diferencias significativas en las cargas parasitarias, ni entre tamaños de grupo, ni

entre machos y hembras. Únicamente se observa una tendencia de alta carga

parasitaria de Ascaris lumbricoides en machos (W = 9,5 p=0,033) (Figura 12).

  16  

Figura 12. Distribución de las cargas parasitarias para Ascaris lumbricoides según en el sexo en churucos. Por otro lado, el muestreo de parásitos en humanos fue positivo para el 18,8%

donde las especies reportadas fueron Giardia lamblia y Blastocystis hominis. No

se encontró ninguna especie compartida de parásito intestinal entre primates y

humanos.

DISCUSION DE RESULTADOS Se reporta por primera vez la presencia de parásitos intestinales para la

subespecie de Lagothrix lagothricha lugens a partir de muestras fecales

recolectadas en el Parque Nacional Cueva de los Guácharos en Colombia. Las

especies identificadas han sido reportadas para otras especies de primates del

neotrópico principalmente del género Alouatta (Kowalewski et al. 2010, Stoner et

al. 2005). La presencia de Ascaris lumbricoides en ambos grupos es inusual

  17  

dado que es un parásito de humanos, por lo que es probable que se haya dado

una infección cruzada entre primates y humanos. En un estudio realizado en la

región de Iquitos, en Perú se reporta la misma especie de Ascaris lumbricoides

para individuos en cautiverio de Lagothrix lagothricha, sugiriendo que el contacto

directo con el hombre es el causante de la infección de los primates con éste

nematodo (Michaud et al. 2003).

Por otro lado, las cargas parasitarias encontradas demuestran en general

valores bajos de infección. Por ejemplo, recuentos de huevos menores a 500

HPG (huevos por gramo), implican bajas cargas y descarta por el momento un

riesgo de muerte para los churucos estudiados. La observación de una alta carga

parasitaria de Enterobium vermicularis en una hembra adulta del grupo grande

es de interés y sería relevante monitorear su salud y comportamiento.

El tamaño de grupo, no mostró diferencias significativas para la presencia de

parásitos por lo que no se encontró una mayor carga parasitaria y diversidad de

parásitos en el grupo grande, como se esperaba. Esto podría explicarse por la

sociedad tipo fisión-fusión que presenta la población (Stevenson et al. en prep.).

Al tener una organización social fluida como la que presentan estos churucos el

número de individuos por subgrupo cambia y los cambios en la composición de

los subgrupos pueden implicar altas tasas de migración de parásitos

(independientes del tamaño total del mismo). Por otra parte, Chapman (2005)

realizó un estudio en la misma región de Uganda donde Freeland realizó sus

trabajos de parásitos en colobos rojos. En contraste a Freeland, Chapman no

encontró evidencias que apoyaran la teoría de islas biológicas y la influencia del

tamaño de grupo y la densidad de especies sobre la presencia, prevalencia y

diversidad de parásitos en los primates (Stoner 1995).

En este estudio, la diferencia de género, al igual que el tamaño de grupo, mostró

ser poco consistente para explicar la presencia y abundancia de parásitos

intestinales en los churucos del PNNCG. A diferencia de lo que se pensaba solo

  18  

para la especie de Ascaris lumbricoides se observó una tendencia de mayor

carga parasitaria en machos que en hembras. Otros estudios como el realizado

en aulladores negros (Alouatta palliata) en Costa Rica por Stoner (1996); en

babuinos en Tanzania (Papio anubis) (Muller-Graf et al, 1996), y lémures en

Madagascar (Eulemur fulvus rufus) (Kappeler et al, 2010), tampoco evidencian

la correlación entre el sexo y las enfermedades parasitarias. Es probable que

exista un complejo de factores que influyan de manera importante en las

infecciones de parásitos intestinales en estas poblaciones como las condiciones

climáticas, el estado de los bosques, la dieta, los patrones de movimiento, que

expliquen mejor la dinámica parasito hospedero de esta subespecie.

CONCLUSIONES

Reportamos la presencia de varias especies de nemátodos y protozoos en micos

churucos por primera vez. La presencia de Entamoeba coli, Enterobium

vermicularis, Raillietenia sp, asi como de la larva de Strongyloide sp, es

consistente con otros estudios de primates del neotrópico en vida silvestre. No se

observaron diferencias significativas para el promedio de HPG (huevos por

gramo) entre dos grupos de churucos de diferente tamaño, ni entre machos y

hembras (pero se observó una tendencia de mayor prevalencia de Ascaris

lumbricoides en machos que en hembras). Finalmente, no se reportan parásitos

compartidos entre los churucos y los humanos estudiados.

  19  

AGRADECIMIENTOS Al especialista en Parasitología Veterinaria Doctor Jorge Bernal por la

identificación de los huevos de parásitos.

A la Doctora Victoria Pereira-Bengoa por la ayuda en información relacionada

con el tema.

A Pablo Stevenson, por la ayuda con la recolección de muestras.

  20  

BIBLIOGRAFIA

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